El trabajo seleccionado para esta ocasión, fue publicado en la revista Ecology Letters. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Ecology Letters tuvo un «Factor de Impacto» de 10,772. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total del revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	149	2	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

MacNulty, D. R., D. W. Smith, J. A. Vucetich, L. D. Mech, D. R. Stahler and C. Packer (2009). «Predatory senescence in ageing wolves.» Ecology Letters 12: 11.

El conocimiento acerca de la variación de la capacidad depredadora se limita a la diferencia entre juveniles y adultos, pero poco se sabe acerca de los cambios en la habilidad depredadora de los adultos con la edad.

Los autores evaluaron cómo la variación de la edad entre individuos afectó a la capacidad de los lobos (Canis lupus) para cazar ciervos (Cervus elaphus) en el Parque Nacional de Yellowstone, EE.UU., para llevar a cabo cada una de las tres tareas depredadoras (ataque, selección y la muerte) correspondientes a las transiciones entre cuatro comportamientos (enfoque, ataque de grupos, ataque individual y captura) que comprenden la secuencia típica de caza de ungulados por parte de depredadores carnívoros (MacNulty et al., 2007).

Los autores del estudio quisieron testar una serie de predicciones:

• el rendimiento depredador de los lobos comenzaría a declinar poco después de la edad de 2-4 años. Y si este cambio fuese debido al deterioro fisiológico,
• también esperararían que la tasa de deterioro fuese más rápida en relación a la tarea depredadora más complicada debido a que este tipo de actividades son típicamente más sensibles al envejecimiento.
• La edad de inicio de la disminución coincidiría con una caída de la condición física, para lo que los autores ensayaron utilizando seroalbúmina, debido a que concentraciones más bajas de este constituyente se han asociado con la inflamación, la desnutrición, y/o pérdida de masa muscular en el envejecimiento de mamíferos, incluyendo perros (Canis familiaris lupus) y seres humanos (Strasser et al., 1993; Baumgartner et al., 1996) y
• el riesgo de mortalidad aumentaría con la edad debido a la pérdida de la función física lo que en general, aumentaría el riesgo de muerte.

Por último, evaluaron las consecuencias ecológicas de la senescencia depredadora probando si la cantidad de presas matadas por los lobos estaba relacionada con la fluctuación de la relación de los cazadores senescentes en la población de lobos del Parque Nacional de Yellowstone.

A continuación se resume en apartados los métodos utilizados para llevar a cabo el estudio.

Determinación de la edad

Se registró la edad de 277 lobos durante el manejo previo y posterior a la liberación (1995-1997) y posteriormente cada año (1998-2008) como parte del seguimiento a largo plazo que implicó la captura y radio-marcaje del 30-50 % de las crías cada invierno (Smith et al., 2004). El marcaje de los cachorros fue la única forma de medir con exactitud la edad. El desgaste de las coronas de los dientes y los anillos de cemento dental fueron utilizados para estimar la edad de adultos vivos y muertos, respectivamente (Gipson et al., 2000). Los cachorros que escaparon al marcaje fueron capturados a veces como adultos y considerados como de “edad conocida” sólo si reconocieron de forma individual desde el nacimiento a través de distintas características morfológicas (por ejemplo, marcas de pelaje, color, forma y tamaño del cuerpo). Se asignó edad a lobos no capturados (n = 8) sólo si se observaron por primera vez como crías y fueron individualmente identificables como adultos. Se calculó la edad como una fracción anual de acuerdo con el número de días desde el nacimiento, suponiendo el 15 de abril como fecha del mismo. Los lobos de edad conocida formaron la mayor parte de la muestra.

Capacidad depredadora

Varios ayudantes y tres de los autores observaron lobos cazando ciervos durante 30 días bianuales mediante seguimiento de 3-16 manadas. El seguimiento se hizo desde el suelo y en aviones a principios (mediados de noviembre a mediados de diciembre) y finales (marzo) del invierno y durante estudios oportunistas a lo largo del resto del año (1995-2003).

Cuando los lobos encontraron ciervos –definid0 como ≥ 1 orientación y marcha del lobo hacia los ciervos– los autores siguieron el progreso del encuentro observando el comportamiento de caza (aproximación, avistamiento, ataque en grupo, ataque individual, captura) del individuo más cercano a provocar la muerte. Por tanto, se registró el suceso secuencial del estado más intenso del encuentro y la identidad de los lobos que participaron en ese estado. La ejecución de tareas fue equivalente a la participación consecutiva de una pareja de lobos en comportamientos de caza secuenciales que comprendieron una tarea en particular. Es decir, si el encuentro se intensificó y un lobo continuó participando, se anotó como la realización de la tarea depredadora correspondiente. Por el contrario, si el encuentro no se intensificó, o el lobo dejó de participar, entonces fue marcado como fracaso. Por lo tanto, el rendimiento de cada individuo que participó en cada estado secuencial de depredación se contabilizó como un resultado binario.

El rendimiento de 94 individuos identificables, en lo sucesivo denominado lobos focales, se obtuvo de forma repetida (1-8 años), y se analizaron mediante modelos mixtos lineales generalizados (GLMMs) con una distribución de error binomial y con identidad individual ajustada como un efecto aleatorio.

Debido a que los patrones de envejecimiento pueden diferir entre sexos (Clutton-Brock y Isvaran, 2007) y son potencialmente confundidos por la desaparición selectiva de los individuos de peor calidad de la población en edades más jóvenes (Nussey et al., 2008), los autores comprobaron si las interacciones sexo-edad y la edad del individuo se ajustaron mejor al modelo, respectivamente. Todos los modelos candidatos incluyeron términos de masa corporal, porque se ha demostrado que afecta el rendimiento depredador del lobo independientemente de la edad y representa el principal efecto del sexo en el rendimiento (MacNulty et al., 2009). La masa corporal fue estimada a partir de un modelo de crecimiento individual sexo-específico de crecimiento derivado de las mediciones de 304 lobos, incluyendo 86 lobos focales (MacNulty et al., 2009).

Para evaluar la dificultad de las tareas y las diferencias entre ellas en cuanto al riesgo de lesiones, se combinaron los tres conjuntos de datos de tareas específicas y se probó cómo el tipo de tarea afectó a la probabilidad de fallo y lesiones, respectivamente. De este modo, se intentó probar la hipótesis de que la disminución relacionada con la edad puede derivar de una precaución aumentada con la edad y no de un deterioro físico. De ser así, los autores esperaron diferencias en el grado de disminución entre las diferentes tareas para reflejar las diferencias en el riesgo de lesiones. Se utilizó una regresión logística simple para evaluar el efecto del tipo de tareas en la probabilidad de que ≥ 1 lobo fuese golpeado (pateado, pisoteado, o apuñalado con astas) por un ciervo. La dificultad de la tarea se analizó con un GLMM que controló la edad individual y la masa corporal. En ambos análisis, se utilizaron los odds ratios para estimar la dificultad relativa y el peligro de cada tarea.

Seroalbúmina

Se recogió suero sanguíneo de 149 (44 focales, 105 no focales) lobos durante la fase posterior a la liberación y monitoreo (1997-2008). De estas muestras se obtuvo la concentración de seroalbúmina.

En múltiples ocasiones, el suero no se recogió generalmente del mismo lobo, por lo que se realizó un análisis transversal de los efectos de la edad sobre la concentración de seroalbúmina mediante regresión lineal simple después de comprobar que los datos se aproximaron a una distribución normal.

Los autores pusieron a prueba tendencias no lineales según el procedimiento descrito anteriormente y comprobaron si el sexo o la interacción sexo- edad se ajustaron mejor al modelo.

Riesgo de mortalidad

Se hizo un seguimiento de la supervivencia de 226 (70 focales, 156 no focales) lobos radio-marcados dentro del Parque Nacional de Yellowstone desde el 15 de abril de 1998 hasta el 15 de abril de 2007. Los radio-transmisores contenían un sensor de mortalidad y fueron verificados por lo menos una vez a la semana desde los aviones. Los autores modelaron la supervivencia en función de la edad utilizando un modelo generalizado de supervivencia de Kaplan-Meier con entrada escalonada (Pollock et al., 1989). Se utilizó una metodología continua en el tiempo en la que se midió el tiempo de la muerte a través de líneas de tiempo sin interrupciones con el tiempo de supervivencia definido como la edad del lobo (número de días vivo desde el 15 de abril del año de nacimiento). Las estimaciones de supervivencia estuvieron condicionadas a los lobos que sobrevivieron a 0,75 años debido a que las crías no fueron marcadas hasta que tuvieron  9 meses de edad. Sólo se consideraron las muertes naturales  (n = 61); clasificaron las pocas mortalidades causadas por el hombre  (n = 3) como acontecimientos censurados, al igual que los lobos que se dispersaron fuera del Parque (n = 59), desaparecieron en su interior (n = 58), o que estuvieron vivos al final del estudio (n = 45).

Estructura de edad y tasa de depredación

Se evaluó el impacto de la vejez de los depredadores sobre las tasas de eliminación de presas mediante el análisis de la asociación entre la variación interanual (1998-2007; n = 10 años) de la estructura de edad de la población de lobos (es decir, la relación de lobos > 3,0 años de edad) y las tasas de depredación de ungulados. Si los lobos viejos eran peores cazadores, los autores esperaron que las tasas de depredación disminuyesen en relación con el aumento de lobos de mayor edad. La proporción de los lobos radio-marcados osciló entre el 42 % y el 61 % del tamaño total del censo del Parque Nacional. Cada 1 de abril el cálculo de la estructura de edad fue emparejado con una estimación del promedio de la tasa de depredación calculado a partir del número de ungulados muertos por todos las manadas del Parque Nacional  (n = 7-16) durante los 30 días de seguimiento llevado a cabo el mes de marzo anterior.

Las estimas de la tasa de depredación del estudio incluyeron sólo las muertes detectadas desde los aviones con el fin de evitar el sesgo debido a la proximidad a la red de carreteras. Estas estimaciones incluyeron en su mayoría ciervos (90% de 694 muertes) y muertes ocasionales de bisonte (Bison bison; 7%), borrego cimarrón (Ovis canadensis; < 1%), alce (Alces alces; 2%), y el ciervo mula (Odocoileus hemionus; 1 %).

Se calculó la tasa diaria de depredación de cada manada cada mes de marzo de cuatro maneras: el número, o la biomasa (kg), de muertes llevadas a cabo por una manada dividido por (1) el número de días durante los cuales se observó la manada (muertes·manada^-1 dia^-1 o kg·manada^-1) o (2) el producto del número de lobos en esa manada por el número de días que se observó (muertes·lobo^-1·dia^-1 o kg·lobo^-1·día^-1). Los resultados de cada cálculo fueron en promedio a través de las manadas para derivar cuatro estimas diferentes de la tasa media diaria de depredación cada año. Las medias fueron ponderadas por el número de días que se observó cada manada para dar cuenta de cómo el esfuerzo de búsqueda varió entre manadas debido a las inclemencias del tiempo.

Para evaluar la importancia de la senescencia depredadora como predictor de la tasa de depredación, se compararon los modelos que incluyeron una o más de las siguientes covariables: estructura de edad senescente (proporción de la población de lobos > 3,0 años de edad), la estructura de edad juvenil (proporción de crías de la población), la abundancia de lobos, la abundancia de ciervos, la proporción de la abundancia de lobos con la abundancia de ciervos, y la severidad de invierno. Se ajustaron todos los posibles modelos multivariantes y un modelo de intersección para cada uno de los cuatro conjuntos de modelos correspondientes a una estimación diferente de la tasa de depredación. Para ello, se llevaron a cabo análisis y diferentes test estadísticos. Se exploraron las relaciones entre covariables con una matriz de correlación y se usaron correlaciones de rangos de Spearman para dar cuenta de la pequeña muestra. Los análisis se limitaron a la zona norte del Parque porque los datos para todas las covariables no estuvieron disponibles para su totalidad. Los ciervos se contaron anualmente en la zona norte por reconocimiento aéreo en diciembre o principios de enero. Los datos de ciervos de 1998 a 2004 se obtuvieron de Vucetich y colaboradores (2005) y se tomaron datos de los años restantes de los informes no publicados del grupo de trabajo de la cordillera Norte (del inglés interagency Northern Range Working Group). La severidad del invierno fue indexado por el equivalente en agua de la nieve (es decir, el contenido de agua de la nieve) calculado a partir de datos meteorológicos diarios registrados en tres lugares de la zona norte (Lamar Valley, Tower Falls, and Mammoth Hot Springs) y recogidos por P. Farnés.

Se realizaron todos los análisis en STATA 10.1 y se compararon los modelos utilizando las estadísticas de información teórica (Burnham y Anderson, 2002) y se eligió el mejor modelo posible en base a una serie de criterios como el Criterio de Información de Akaike (AIC). También se usaron las estadísticas de razón de verosimilitud para probar las hipótesis específicas entre los modelos anidados, y el resultado se consideró significativo cuando p <0,05.

RESULTADOS

El rendimiento depredador individual mejoró inicialmente hasta alcanzar un pico y luego disminuyó con la edad. Los modelos mejor ajustados no se diferenciaron significativamente de los modelos similares que incluyeron bien una interacción sexo-edad después de cada punto de interrupción o la edad de un individuo en la última medición, lo que indicó que el patrón de disminución no fue afectado por el sexo o por la desaparición selectiva de individuos jóvenes con bajo rendimiento. Además, los resultados fueron similares para un subconjunto de observaciones que incluyeron datos sobre el número y la edad de los otros lobos cazando junto con los focales. Ninguno de los factores alteró el rendimiento dependiente de la edad de un animal focal.

La edad de inicio del declive depredador fue específica para una tarea determinada. Los modelos que tuvieron un único punto de ruptura y una determinada característica (∆AIC_c < 2) sugirieron que el momento de declive depredador se produjo a 1,0-1,1 años de edad (ataque); 1,5-2,2 años de edad (dar muerte), y 2,1-3,5 años de edad (selección). El modelo que mejor se ajustó para cada tarea respectiva tuvo un punto de ruptura en 1,0-; 2,0- y 3,0- años. El inicio de la disminución podría haber sido más tardío si el rendimiento edad-específico hubiera incluido una fase establecida entre las fases de mejora y declive.

Según los autores, suponiendo que los modelos con un solo punto de interrupción explicasen mejor los efectos de la edad en el rendimiento, el producto de los modelos de los valores ajustados a la media de la población, que reflejaría el efecto neto de edad a través de las diferentes tareas (sensu MacNulty et al., 2009), revelaría que el rendimiento global se vería reducido después de los 3,0 años.

Tres líneas de evidencia apoyaron la hipótesis de que la disminución de rendimiento fue debida a la vejez.

1. En primer lugar, la tasa de disminución se correlacionó con la dificultad de la tarea (por tanto demanda física), que siguió: selección > matar > ataque (la selección fue un 30% más difícil que matar, que fue dos veces tan difícil como atacar). Por cada año más allá del inicio de la disminución depredadora, la capacidad individual disminuyó en un 31 %, 17 %, y el 10% en la tarea selección, dar muerte y ataque, respectivamente. Por lo tanto, la tarea más difícil fue también la más sensible al envejecimiento.
2. En segundo lugar, el inicio de la disminución en el rendimiento general coincidió con una caída en la concentración de seroalbúmina. Un modelo con un punto de corte en 3,75 años proporcionó el mejor ajuste a los datos, pero debido a que la mayor parte de la muestra se recogió al final de cada incremento anual de edad, fue posible que los niveles de seroalbúmina disminuyeran más cerca de 3,0 años de edad que de lo indicado por los resultados. No hubo evidencia de una diferencia global, ya sea en la concentración de seroalbúmina entre machos y hembras o una diferencia intersexual en la tasa de disminución después de 3,75 años.
3. En tercer lugar, los lobos envejecidos experimentaron una disminución de la supervivencia y un aumento del riesgo de mortalidad. El tiempo medio de supervivencia fue de 5,94 años. La función de riesgo acumulativo Nelson-Aalen mostró un aumento gradual en el riesgo de mortalidad entre los 0,75 – 5,0 años, seguido de un aumento abrupto hasta los 8 años de edad.

Se detectaron pocas evidencias de que el empeoramiento de los resultados en la depredación reflejase mayor precaución con la edad en vez de deterioro físico. Las diferencias en la tasa de disminución entre las diferentes tareas que reflejaron las diferencias en el riesgo de lesiones fueron 3,57 ± 1,38 y de 4,44 ± 1,38 veces más probables de ser alcanzado por un ciervo en la selección y la matanza que en el ataque, respectivamente. Pero la gran diferencia en el riesgo de lesiones entre atacar y matar desmentía la relativamente pequeña diferencia en la tasa de disminución entre estas tareas (-0,11 vs -0,19). Por otra parte, la probabilidad de lesión en la selección tendió a ser menor que en la muerte, aunque la tasa de disminución en la selección fue casi el doble que en el de la matanza (-0,37 vs -0,19). En conjunto, estos resultados apuntaron que las disminuciones relacionadas con la edad en el rendimiento depredador no fueron atribuibles a una aversión al elevado riesgo de lesiones por parte de lobos mayores.

Influencia de los lobos viejos en la tasa de eliminación de presas

Independientemente de cómo se calculó la tasa de depredación del lobo, disminuyó en relación con el incremento de la población de lobos cazadores senescentes (> 3,0 años). Un análisis multivariante de los efectos de los diferentes factores sobre la tasa de depredación del lobo en la parte norte del Parque confirmó que la clase de edad senescente fue uno de los predictores más importantes relacionados con la tasa de depredación.

Cuando la tasa de depredación fue estimada sobre una base per cápita, la clase de edad senescente fue un predictor importante, pero no hubo pruebas de que otras covariables no lo fueran tanto o más. Hubo modelos que se ajustaron igual de bien al incluir la nieve, la senescencia + la nieve y la senescencia + crías. Entre los modelos de muertes·lobo^-1·día^-1, el modelo que mejor se ajustó incluyó sólo la nieve, pero la adición la senescencia hizo mejorar el modelo.

INTERPRETACIÓN DE LOS DATOS SEGÚN LOS AUTORES

Se espera que los animales con una maduración y reproducción rápidas envejezcan más pronto y más rápido que las especies con vidas lentas porque la selección es demasiado débil para mantener la salud genética tarde en la vida (Charlesworth, 1980). Considerando que se ha establecido que esto incluye la senescencia en la supervivencia y la reproducción (Jones et al., 2008), los autores sugirieron que sus resultados indicaron que la senescencia en la capacidad depredadora estuvo igualmente vinculada a la duración de la vida. Sin embargo, el patrón emergente fue que la selección natural da forma a la senescencia en la capacidad depredadora al igual que en la supervivencia y la reproducción.

Los autores evidenciaron que la disminución de la capacidad de caza del lobo fue debida al deterioro fisiológico.

Los lobos viejos mostraron una estrecha correlación entre los picos de niveles de seroalbúmina y los del rendimiento máximo de la tarea depredadora más complicada (la selección).

La pérdida de la capacidad física en lobos viejos también pudo deducirse del aumento del riesgo de mortalidad relacionado con la edad. Sin embargo, el tiempo transcurrido entre la disminución del rendimiento global (3 años) y la mortalidad acelerada (5 años) y el promedio de vida (edad 6) no fueron pequeños. Esto podría ser el resultado de la conducta social del lobo. Las manadas de lobos son grupos familiares que se alimentan en comunidad, por lo que es posible que los cazadores más jóvenes “subvencionen” la supervivencia de los cazadores viejos (> 3.0 años), senescentes.

El hallazgo de los autores de que los lobos adultos (≥2,0 años de edad) eran depredadores eficientes al máximo para una fracción (c . 25 %) de sus vidas desafía la opinión predominante de que los adultos de una población de depredadores son uniformemente letales. Al nivel poblacional, la disminución del rendimiento de los adultos redujo la cantidad de presa matadas por los lobos a medida que la relación de cazadores senescentes aumentó. Creyeron que esta fue la primera evidencia de que una estructura de edad fluctuante tiene efectos medibles sobre la tasa de extracción de una presa. Y debido a que la proporción de cazadores senescentes varía independientemente del tamaño de la población de lobos, las poblaciones de igual tamaño pero diferente estructura de edad pueden tener diferentes impactos en la dinámica de las presas.

En resumen, los resultados indicaron que el envejecimiento afectó al rendimiento físico de un depredador longevo, y que esto limitó la tasa de extracción de presas a través de las fluctuaciones temporales en la estructura de edad del depredador. Por lo tanto, el conocimiento de la estructura de edades depredador puede ser necesario para predecir con precisión el impacto de los depredadores de larga vida en las poblaciones de presas.

REFERENCIAS

Baumgartner, R. N., K. M. Koehler, L. Romero and Garry, P. J. (1996). “Serum albumin is associated with skeletal muscle in elderly men and women”. Am. J. Clin. Nutr. 64: 552–558.

Burnham, K. P. and Anderson, D. R. (2002). “Model Selection and Multimodal Inference: A Practical Information-Theoretic Approach”. 2nd edn. Springer-Verlag, New York.

Charlesworth, B. (1980). “Evolution in Age-Structured Populations”. Cambridge University Press, Cambridge.

Clutton-Brock, T. H. and Isvaran, K. (2007). “Sex differences in ageing in natural populations of vertebrates”. Proc. R. Soc. B. 274: 3097– 3104.

Gipson, P. S., W. B. Ballard, R. M. Nowak, and Mech, L. D. (2000). “Accuracy and precision of estimating age of gray wolves by tooth wear”. J. Wildl. Manage. 64: 752–758.

Jones, O. R., J. M. Gaillard, S. Tuljapurkar, J. S. Alho, K. B. Armitage and Becker, P. H. y colaboradores (2008). “Senescence rates are determined by ranking on the fast-slow life-history continuum”. Ecol. Lett. 11: 664–673.

Journal Citation Reports (2016). Consultado el 23 de Julio de 2016. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=ECOL+LETT

MacNulty, D. R., L. D. Mech and Smith, D. W. (2007). “A proposed ethogram of large-carnivore predatory behavior, exemplified by the wolf”. J. Mamm. 88: 595–605.

MacNulty, D. R., D. W. Smith, L. D. Mech and Eberly, L. E. (2009). “Body size and predatory performance in wolves: is bigger better?”. J. Anim. Ecol. 78: 532–539.

Nussey, D.H., T. Coulson, M. Festa-Bianchet and Gaillard, J.M. (2008). «Measuring senescence in wild animal populations: towards a longitudinal approach». Funct. Ecol. 22: 393–406.

Pollock, K. H., S. R. Winterstein, C. M. Bunck and Curtis, P. D. (1989). “Survival analysis in telemetry studies: the staggered entry design”. J. Wildl. Manage. 53: 7–15.

Smith, D. W., T. D. Drummer, K. M. Murphy, D. S. Guernsey and Evans, S. B. (2004). “Winter prey selection and estimation of wolf kill rates in Yellowstone National Park, 1995-2000”. J. Wildl. Manage. 68: 153–166.

Strasser, A., H. Niedermuller, G. Hofecker and Laber G. (1993). “The effect of aging on laboratory values in dogs”. J. Vet. Med. A. 40: 720–730.

Vucetich, J. A., D. W. Smith and Stahler, D. R. (2005). “Influence of harvest, climate and wolf predation on Yellowstone elk, 1961– 2004”. Oikos 111, 259–270.

 

En esta entrada abordamos por primera vez el tema de las lobadas. El comportamiento asociado con el hecho de que un depredador mate más presas de las necesarias para alimentarse no es exclusivo del lobo, sino que se ha observado en muchos otros carnívoros. Este fenómeno ha sido estudiado y en inglés recibe el nombre de “surplus killing”. El trabajo seleccionado para esta ocasión, fue publicado en la revista Journal of Animal Ecology. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Journal of Animal Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 4,827. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total del revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	160	2	Q1
Ecología	149	18	Q1

 

Los autores y otros datos del artículo:

Zimmermann, B., H. Sand, P. Wabakken, O. Liberg and H. P. Andreassen (2015). «Predator-dependent functional response in wolves: from food limitation to surplus killing.» Journal of Animal Ecology 84 (1): 102-112.

En cuanto al título, la respuesta funcional de un depredador fue originalmente definida como el cambio en la tasa de depredación per cápita de un depredador en respuesta a un cambio en la disponibilidad de presas (Solomon, 1949; Holling, 1959). De una forma sencilla, se podría explicar como la relación entre la disponibilidad de presas y el número de ellas que mata un depredador en función de dicha disponibilidad. Todo depende de un entramado de factores que interactúan entre sí y las respuestas pueden ser de varios tipos.

En este estudio realizado en Escandinavia, los autores quisieron testar las siguientes predicciones:

1. las tasas de depredación per cápita están positivamente relacionadas con la disponibilidad de presas, estimada por la densidad o abundancia de alces dentro de los territorios de lobos;
2. Esta respuesta funcional es asintótica (comúnmente recibe el nombre de “tipo II”) o sigmoide (tipo III) en lugar de lineal (tipo I);
3. La respuesta funcional es impulsada principalmente por la densidad de depredadores (aquí: tamaño de la manada) o la relación depredador-presa (en este caso: relación alces/lobos dentro de los territorios de los lobos) en lugar de la dependencia de una presa.
4. La relación de los alimentos adquiridos frente a los alimentos necesarios para cubrir la tasa metabólica de campo (gasto promedio de energía diario de un organismo durante sus actividades normales; a partir de ahora TMC) de una manada de lobos está positivamente relacionada con la disponibilidad de presas y negativamente con el tamaño de la manada. Los autores esperaron que las manadas grandes de lobos con baja disponibilidad de presas matasen suficientes alces para cubrir la TMC de la manada, y que las pequeñas manadas a alta disponibilidad de presas superasen la TMC.

El área de reproducción de los lobos en Escandinavia se limitó a las partes centrales de Suecia y las áreas adyacentes en el sudeste de Noruega. El alce fue la especie dominante de cérvido salvaje, se detectó corzo Capreolus capreolus a muy baja o intermedia densidad en la mayor parte del área de estudio, y ciervo Cervus elaphus y gamo Dama dama a bajas densidades en zonas restringidas de la zona. A pesar de que las densidades medias de población humana fueron de 16 personas por km² en toda Escandinavia, áreas extensas dentro del rango de población de lobos tuvieron menos de 1 habitante por km² (Mattisson et al., 2013).

Debido la complejidad del cálculo de algunos parámetros del estudio, vamos a intentar resumir brevemente cómo fue el proceso para llegar a ellos.

Estimación de la densidad de depredadores, biomasa y TMC

Los autores utilizaron los datos de la temporada de invierno, definida como el período de 7 meses a partir de la caída de hojas en el principio de octubre hasta el final de la capa de nieve a finales de abril. El estudio incluyó 15 territorios de lobos de la población recolonizadora de Escandinavia (Sand et al., 2005). Dentro de estos territorios, se marcaron con radio-collares lobos adultos y a veces crías de menos de 1 año. El tamaño y la estructura de edad de las manadas de lobos se estimó mediante el seguimiento de huellas en la nieve (Wabakken et al., 2001) y en los años posteriores a menudo con el apoyo de ADN para la identificación individual de lobos (Liberg et al., 2001). Las manadas de dos lobos adultos de sexo opuesto sin crías se denominarán parejas en lo sucesivo, mientras que los grupos familiares se denominarán manadas y estuvieron formadas por más de dos lobos. En este estudio, fueron parejas reproductoras y sus crías del año. El tamaño de la manada se definió como el número máximo de miembros de la manada dentro del territorio durante el invierno.

Las estimas por sexo y edad específica del peso corporal de los lobos se basaron en los datos de medición a partir de 89 lobos adultos (> 2 años de edad) y 58 cachorros (<1 año) capturados por el Proyecto para el Estudio del Lobo Escandinavo (del inglés Scandinavian Wolf Research Project) durante los inviernos de 1998-2013. De media, los machos adultos (n = 51) pesaron 46,8 ± 1,1 kg (2SE) y las hembras adultas (n = 38) pesaron 38,3 ± 1,1 kg. Los pesos promedio de las crías se obtuvieron mediante el modelado de los pesos observados con el sexo, la edad a la fecha de captura y el tamaño de la camada en un modelo lineal mixto que incluyó el territorio de nacimiento de las crías como un factor aleatorio.

La TMC de las manadas de lobos se estimó mediante el ajuste de la TMC publicada de 3,25 kg de biomasa de un lobo de 35 kg (Peterson y Ciucci, 2003) para los pesos corporales estimados de los lobos escandinavos utilizando la función no lineal TMC ~ peso corportal^0,75 y se expresa en kg de biomasa por día. La tasa metabólica de los cachorros se convirtió en la de adultos utilizando AE = peso de la cría^0,75/peso de adulto^0,75 (Metz et al., 2011).

Estimación de la tasa de depredación

Las tasas de depredación se expresaron como el número de alces muertos por día por lobo. Se estimó la biomasa comestible de todas las muertes en base a estimaciones de la masa corporal media de las diferentes especies de presa y clases de edad, corregido para la proporción comestible de la masa corporal de una especie específica. Esta biomasa es la biomasa comestible total de todas las muertes a disposición de la manada y no necesariamente la biomasa realmente consumida por la manada. La biomasa adquirida por la manada por día dividida por la TMC diaria de la manada dio lugar a la relación de biomasa adquirida y la requerida.

En base a los datos procedentes de los lobos radio-marcados, los autores concluyeron que los lobos adultos fueron los responsables de todas las muertes de cérvidos.

Estimación de la densidad de presas

Para estimar la densidad relativa de alces y otros cérvidos, se llevó a cabo el recuento de grupos de pellets fecales (GPF) en cada uno de los 15 territorios (McPhee, Webb & Merrill, 2012). El diseño de muestreo consistió en 42-130 plazas de muestreo distribuidas sistemáticamente de 1 x 1 km. Establecieron 40 parcelas de muestreo circulares a lo largo de los 4 km de perímetro de cada cuadrado, con 10 parcelas espaciadas uniformemente en cada lado. Todos los GPF depositados en la hojarasca fueron contados en cada 100 m² (10 m² para corzos) de terreno inmediatamente después del derretimiento de la nieve. Dividieron la densidad de GPF encontrados por parcela por la duración del invierno, lo que dio como resultado la densidad diaria de deposición de GPF (en lo sucesivo abreviado a «densidad de GPF”). La densidad media de GPF por cuadrado de muestra se interpoló a través del área de recuento total de pellets mediante el método del polígono de Thiessen para una cuadrícula con un tamaño de píxel de 30 m. La abundancia de una determinada especie, es decir, el número total de GPF depositados por cada especie de presa por día en cada territorio de lobo (“abundancia de GPF”) se obtuvo multiplicando la densidad media de GPF por el área de territorio. Para obtener una estimación aproximada de las densidades absolutas de alces, las densidades de GPF fueron divididas por una estimación media, baja y alta tasa de defecación en alces de 14, 10 y 18 GPF por día, respectivamente (Rönnegård et al., 2008).

Modelos de respuesta funcional

Este apartado es complejo por lo detallado del desarrollo del modelo. No obstante, se incluye para que se tenga en cuenta la labor llevada a cabo por los autores y el peso que este modelado tiene en el estudio.

Los autores compararon 23 modelos de respuesta funcional, es decir, modelos en los que la tasa de depredación era constante e independiente de la densidad de presas y depredadores, dependiente de la presa y/o depredador dependiente. El modelo más básico depredador dependiente incluyó el estado de la manada (pareja o grupo familiar) como un término de interacción en la constante y los modelos de presa dependiente.

Los modelos RD straight-forward (Arditi y Ginzburg, 1989) implican que las tasas de depredación disminuyen linealmente con un número creciente de depredadores como consecuencia de la menor disponibilidad per cápita de presas. Los modelos Hassel- Varley (Hassell y Varley, 1969) asumen que la tasa de depredación disminuye exponencialmente con el aumento de la densidad de depredadores debido a la interferencia depredador. También se aplica un modelo que trata a los depredadores y sus interferencias interespecíficas como un efecto aditivo a la densidad de presas, la respuesta DeAngelis-Beddington (Beddington, 1975; DeAngelis, Goldstein y O’Neill, 1975). Por último, la respuesta Crowley -Martin (Crowley y Martin, 1989) describe la interacción entre el modelo asintótico dependiente de la presa y el número de los depredadores de interferencia. Se espera que la respuesta funcional a los cambios en las densidades de presas sea dependiente de la densidad de los depredadores de interferencia. Si fue adecuado, se compararon el rendimiento de los diferentes tipos de modelos de presa-dependiente (lineal tipo I, asintótico tipo II y sigmoide tipo III). La función nls en R 3.0.0 se utilizó para estimar los parámetros del modelo, y se ponderaron los tamaños de las manadas en invierno para corregir el tamaño de la muestra. Los modelos se compararon con AICc y R².

Para la predicción con respecto a la dependencia entre la presa y el depredador de la relación entre la biomasa de alces adquirida y la requerida, se utilizó el mismo conjunto de modelos de respuesta funcional, pero con la relación como variable de respuesta en lugar de la tasa de depredación per cápita. Dos de las manadas de invierno fueron excluidas de este análisis porque los corzos dominaron los ejemplares abatidos en los territorios que tenían densidades de corzo relativamente altas.

RESULTADOS

Presas y tasas de depredación

La densidad media absoluta de alces fue de 1,3 por km². Las densidades de corzo se situaron muy por debajo de 1 corzo por km² en 12 de los 15 territorios. El ciervo rojo tuvo bajas densidades en cuatro territorios, y los gamos se localizaron en un sólo territorio.

La principal especie presa fue el alce, y de media, los lobos mataron 0,061 alces por lobo por día (rango 0,012-0,135). Las tasas de depredación estimada como la biomasa comestible adquirida de alces promediaron 7,6 ± 1 kg por cada lobo por día (rango 1,2-16,1). Los lobos mataron corzos en 12 de las 22 manadas en invierno, pero sólo alcanzaron una parte sustancial de las muertes en dos manadas de invierno (98% y el 71 % de todos los cadáveres de cérvidos). En todas los demás manadas de invierno, los corzos constituyeron ≤40 % de todos los cadáveres de cérvidos y < 7 % de la biomasa comestible de los mismos. No encontraron ciervos o gamos matados por los lobos. Otras especies de presas más pequeñas, es decir, tetraónidos, liebres Lagopus sp., Castor Castor fiber L., ardilla roja Sciurus vulgaris L., tejón Meles meles L. y zorro rojo Vulpes vulpes L., alcanzaron sólo el 6-8% de las presas y el 0,7 % de la biomasa estimada adquirida de ellas. Por ello, se omitieron de los análisis.

Modelos de respuesta funcional

Según los autores, los resultados apoyaron la primera predicción: las tasas de depredación per cápita se relacionaron positivamente con la disponibilidad de presas. Entre los modelos de presa-dependiente, la disponibilidad de presas expresada como abundancia (número de alces en el territorio) fue un mejor predictor de la tasa de depredación per cápita que la densidad de alces, y el modelo se ajustó y mejoró cuando el estado la manada, es decir, si pareja o grupo familiar, se incluyó en el modelo. Además, la segunda predicción sobre el tipo de respuesta funcional corroboró que: los modelos asintóticos de tipo II y sigmoide tipo III se comportaron mejor que el equivalente modelo lineal tipo I. Los modelos asintóticos resultaron ser más parsimoniosos que los correspondientes modelos sigmoideos.

De acuerdo con la tercera predicción, los modelos depredador-dependiente se ajustaron mejor que los modelos presa-dependientes y constantes.

Tamaño de la manada y requerimientos energéticos

De acuerdo con la cuarta predicción que los autores quisieron testar, como resultado de la respuesta funcional depredador-dependiente observada, la proporción de los alimentos adquiridos frente a los necesarios para cubrir la TMC de la manada se relacionó positivamente con la abundancia de presas y negativamente con el tamaño de la manada. En 6 de las 20 manadas de invierno (30%), los adultos mataron alces a tasas más bajas de lo necesario para cubrir la TMC total de su manada. Estas manadas incluyeron las cuatro manadas más grandes de siete y nueve lobos, además de dos manadas de tamaño intermedio, pero con baja abundancia de alces en sus territorios

INTERPRETACIÓN DE LOS DATOS SEGÚN LOS AUTORES

Según los autores, su estudio a largo plazo sobre los lobos con collares GPS en Escandinavia mostró una clara relación positiva entre las tasas de depredación per cápita y la disponibilidad de presas para las manadas individuales de lobos durante el invierno (predicción 1).

Las tasas de depredación per cápita de los lobos escandinavos aumentaron con el aumento de la disponibilidad de presas, pero se estabilizó por encima de un umbral (predicción 2). Esta respuesta funcional de tipo II es típica en sistemas depredador-presa donde los depredadores tienen que pasar un tiempo considerable manejando grandes presas. Un cambio de presa es poco probable en la mayoría de los territorios de lobos escandinavos, debido a las densidades relativamente altas de alce y bajas de presas alternativas.

El tamaño del territorio y, en consecuencia, la abundancia de presas a una densidad de presas dada varió entre las manadas de lobos. Mediante la sustitución de las densidades de presas por la abundancia de presas por manada de lobo, los autores introdujeron un componente de depredadores en los modelos de respuesta funcional. Gracias a este proceder, pudieron comprobar que a pesar de que la densidad de presas influyó en la tasa de depredación per cápita en cierta medida, el tamaño del territorio, la densidad de depredadores y la interferencia entre los depredadores fueron factores de gran importancia para las tasas de depredación de los lobos.

La dependencia de los depredadores observada en lobos escandinavos no puede ser explicada por un ajuste de las tasas de depredación a unos requerimientos más bajos de los cachorros en manadas más grandes, ya que los cachorros en su primer invierno están cerca del tamaño adulto y sólo tienen una TMC ligeramente menor que los adultos. Los autores sugirieron que la contribución individual desigual de los miembros de la manada a la tasa de depredación fue el principal factor influyente en la interferencia depredador en el estudio.

La respuesta funcional de un depredador a los cambios en la densidad de la presas es el mecanismo subyacente de la respuesta numérica. Como las tasas de depredación per cápita aumentan con el aumento de la densidad de presas, la energía adquirida en exceso de la TMC de un individuo puede ser invertida en el crecimiento y la reproducción. A bajas densidades de presas, la deficiencia energética disminuye el rendimiento reproductivo y la supervivencia. En este estudio, más de una cuarta parte de las manadas de lobos estudiadas, entre las que se registraron las cuatro manadas más grandes, mataron menos biomasa de alces de lo necesario para cubrir sus necesidades energéticas diarias. La idea de que las manadas grandes de Escandinavia sufren limitación de alimento y que son los cachorros los que se ven principalmente afectados es apoyada por el análisis de los datos de peso corporal de las crías marcadas. Los cachorros no aumentaron de peso durante el invierno, y el peso corporal fue inversamente proporcional al tamaño de la manada. Esto puede a su vez ser un importante factor de estabilización para el tamaño de la camada de lobos.

Los modelos de los autores predijeron que las parejas no reproductoras matan tres veces más alces que lo necesario para sostener sus necesidades diarias de energía, incluso a densidades relativamente bajas abundancias de alce. Con una abundancia de alces media en su territorio, las parejas no reproductoras mataron aproximadamente la misma cantidad de biomasa de alces que las manadas con siete cachorros. Este comportamiento de las pequeñas manadas puede ser una estrategia de aprovisionamiento, es decir, si el coste de hallar una nueva fuente de alimento es relativamente bajo, es favorable consumir sólo las partes más nutritivas de esta nueva fuente.

Otra explicación plausible de este fenómeno de “surplus killing” observado puede ser las pérdidas de los carroñeros debidas al tamaño de la manada,  porque las manadas más pequeñas están más expuestas al cleptoparasitismo (Vucetich, Peterson y Waite, 2004). Curiosamente, en los países escandinavos, los parejas adultas de lobo no mostraron ninguna conducta específica de protección, sino más bien optaron por encamarse de día lejos del cadáver (Zimmermann et al., 2007). Guardar la presa puede incluso ser un riesgo para los lobos, ya que aumentaría la tasa de detección por el hombre, la principal causa de mortalidad de los lobos en Escandinavia durante siglos. Para minimizar el riesgo y optimizar el tiempo de alimentación, los lobos pueden reducir el riesgo de detección por los seres humanos mediante la reducción del tiempo de estancia con la presa abatida después de devorar las partes más nutritivas de una cadáver (Stähler , Smith y Guernsey, 2006).

Una correlación positiva entre la tasa de muerte per cápita y la densidad de presas, especialmente si se combina con una respuesta numérica, puede dar como resultado tasas de depredación dependientes de la densidad de la presas. Los autores no analizaron la tasa de depredación en este estudio, pero consideraron la depredación lobo sobre el alce como limitante en lugar de reguladora, a pesar de la respuesta funcional observada. Esto se debe a que la población de alces está muy gestionada por la caza, y el factor de mortalidad es abrumador debido a esta actividad (Rönnegård et al., 2008). La depredación del lobo sobre los alces es una causa importante de conflicto, porque los cazadores tienen que compartir parte de la extracción sostenible con el lobo. El control de depredadores, tanto como la caza con licencia y la eliminación selectiva por los administradores ya se ha aplicado tanto en Suecia y Noruega, y probablemente ganará más importancia a medida que crezca la población de lobos. Dentro del núcleo del rango de población de lobos, la reducción del tamaño de la manada a menudo ha sido considerada como una herramienta adecuada para amortiguar los conflictos. Aquí, se muestra que la eliminación de dos cachorros de una manada es probable que tenga un efecto menor en la depredación del lobo en comparación con la eliminación de una pareja reproductora. De hecho, la reducción de grandes manadas a otras de tamaño intermedio puede incluso tener un efecto adverso sobre las tasas de depredación de las manadas.

REFERENCIAS

Arditi, R. and Ginzburg, L. R. (1989). “Coupling in predator-prey dynamics: ratio-dependence”. Journal of Theoretical Biology 139: 311–326.

Beddington, J. R. (1975). “Mutual interference between parasites or predators and its effect on searching efficiency”. Journal of Animal Ecology 44: 331–340.

Crowley, P. H. and Martin, E. K. (1989). “Functional responses and interference within and between year classes of a dragonfly population”. Journal of the North American Benthological Society 8: 211–221.

DeAngelis, D. L., R. A. Goldstein and O’Neill, R. V. (1975). “A model for trophic interaction”. Ecology  56: 881–892.

Hassell, M. P. and Varley, G. C. (1969). “New inductive population model for insect parasites and its bearing on biological control”. Nature 223: 1133– 1137.

Holling, C. S. (1959). “The components of predation as revealed by a study of small-mammal predation of the European sawfly”. The Canadian Entomologist 91: 293–320.

Journal Citation Reports (2016). Consultado el 19 de Julio de 2016. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=J+ANIM+ECOL

Liberg, O., G. Chapron, P. Wabakken, H. C. Pedersen, N. T. Hobbs and Sand, H. (2012). “Shoot, shovel and shut up: cryptic poaching slows restoration of a large carnivore in Europe”. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 279: 910–915.

McPhee, H. M., Webb, N. F. & Merrill, E.H. (2012). “Hierarchical predation: Wolf (Canis lupus) selection along hunt paths and at kill sites”. Canadian Journal of Zoology 90: 555–563.

Mattisson, J., H. Sand, P. Wabakken, V. Gervasi, J. D. Linnell y colaboradores (2013). “Home range size variation in a recovering wolf population: evaluating the effect of environmental, demographic, and social factors”. Oecologia 173: 813–825.

Metz, M.C., J. A. Vucetich, D. W. Smith, D. R. Stahler and Peterson, R. O. (2011). “Effect of sociality and season on gray wolf (Canis lupus) foraging behavior: implications for estimating summer kill rate”. PLoS One 6.

Rönnegård, L., H. Sand, H. Andrén, J. Månsson and Pehrson, Å. (2008). “Evaluation of four methods used to estimate population density of moose Alces alces”. Wildlife Biology 14: 358–371.

Peterson, R. O. & Ciucci, P. (2003). “The wolf as a carnivore”. Wolves: Behavior, Ecology and Conservation (eds L. D. Mech & L. Boitani), pp. 104–130. The University of Chicago Press, Chicago.

Sand, H., B. Zimmermann, P. Wabakken, H. Andren, H. and Pedersen, H. C. (2005). “Using GPS technology and GIS cluster analyses to estimate kill rates in wolf-ungulate ecosystems”. Wildlife Society Bulletin 33: 914–925.

Solomon, M. E. (1949). “The natural control of animal populations”. Journal of Animal Ecology 18: 1 –35.

Stahler, D.R., D. W. Smith and Guernsey, D. S. (2006). “Foraging and feeding ecology of the gray wolf (Canis lupus): Lessons from Yellowstone National Park, Wyoming, USA”. The Journal of Nutrition 136: 1923– 1926.

Vucetich, J.A., L. M. Vucetich and Peterson, R. O. (2012). “The causes and consequences of partial prey consumption by wolves preying on moose”. Behavioral Ecology and Sociobiology 66: 295–303.

Wabakken, P., H. Sand, O. Liberg and Bjärvall, A. (2001). “The recovery, distribution, and population dynamics of wolves on the Scandinavian peninsula, 1978–1998”. Canadian Journal of Zoology 79: 710–725.

Zimmermann, B., P. Wabakken, H. Sand, H. C. Pedersen and Liberg, O. (2007). “Wolf movement patterns: a key to estimation of kill rate?”. Journal of Wildlife Management 71: 1177–1182.

 

En esta entrada vamos a comentar un trabajo publicado en el año 2012 sobre la dieta de los lobos tras su regreso a Hungría. El trabajo fue publicado en la revista Acta Theriologica. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Acta Theriologica tuvo un «Factor de Impacto» de 0,944. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total del revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	160	84	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Lanszki, J., M. Márkus, D. Újváry, A. Szabó and L. Szemethy (2012). «Diet of wolves Canis lupus returning to Hungary.» Acta Theriologica 57 (2): 189-193.

El objetivo del estudio fue examinar la composición y los hábitos alimenticios del lobo después de su retorno a la mitad norte de las montañas de Hungría.

El área de estudio se localizó en el Parque Nacional Aggteleki, en el noreste de Hungría. A lo largo del año, un grupo de caballos vivió en las praderas del Parque Nacional sin supervisión humana. La densidad media de población humana fue de 28 habitantes/km². En los pueblos se mantuvo una cantidad pequeña de ganado y otros animales de pequeño tamaño (como por ejemplo, aves de corral). La abundancia mínima de ungulados (individu0s/km², media ± SE) entre los años 2000 y 2005 se estimó utilizando los datos procedentes de los cupos anuales de caza (base oficial de datos de gestión cinegética) de la siguiente manera: ciervo Cervus elaphus 0,61 ± 0,03; corzo Capreolus capreolus 0,24 ± 0,02; jabalí Sus scrofa 1,58 ± 0,13 y muflón Ovis aries 0,04 ± 0,03.

La presencia mínima de lobos en el área de estudio fue confirmada de la siguiente manera: 2000/2001 = un lobo; 2002 = 2 lobos incluyendo un cachorro; 2003 = 2 lobos; 2004 = 4 o 5 lobos incluyendo cachorros y en 2005 se observaron 3 lobos.

La composición de la dieta del lobo se estudió mediante el análisis de excrementos recogidos en los caminos forestales y a lo largo de las pistas de lobo dentro de la zona de estudio por parte de personal capacitado y con experiencia en campo.

Se pesaron todos los restos secos de alimentos y se multiplicaron por coeficientes de digestibilidad descritos para lobos (Jędrzejewska y Jędrzejewski, 1998) con el fin de obtener la estimación del porcentaje de peso fresco (biomasa) de los alimentos consumidos. La amplitud del nicho trófico se calculó como fue descrita por Levins y estandarizada (Krebs, 1989). La preferencia de los lobos por los ungulados se calculó usando el índice de preferencia de Jacobs (1974).

Los datos sobre los restos de presas frescas se recogieron de forma oportunista durante todo el año, siguiendo huellas de los lobos en la nieve y el barro dentro de la zona de estudio. La depredación del lobo fue diferenciada del carroñeo siguiendo los rastros de los ungulados y los lobos, en busca de signos típicos de mordeduras en el cadáver y tomando nota de las partes ingeridas.

Se empleó análisis estadístico para comprobar las diferencias entre estaciones y años en base a 12 categorías de alimento principales mediante un test chi-cuadrado y una ANCOVA.

RESULTADOS  E INTERPRETACIÓN DE LOS DATOS SEGÚN LOS AUTORES

Se identificaron un total de 123 tipos de alimento en 81 excrementos de lobo. Los ungulados silvestres dominaron la dieta siendo menos importantes los animales domésticos, los pequeños mamíferos y otros alimentos.

Ni la distribución de los tipos de alimento ni la biomasa estimada de los alimentos ingeridos difirieron significativamente entre años. Sin embargo, la distribución de los tipos de alimento fue significativamente diferente entre estaciones, pero no se reflejó en la biomasa estimada de alimento ingerido. En las muestras de excrementos de lobo, la mayor proporción de biomasa fue el jabalí reflejando su mayor presencia en la comunidad de ungulados. En general, el consumo de jabalí fue equilibrado entre temporadas y consumido en mayor proporción en años con inviernos más suaves. Los excrementos y el análisis de los restos de presas mostraron al jabalí como la presa secundaria del lobo. Fueron depredados durante todas las estaciones y los lobos los cazaron en parejas o en grupos.

Los restos de las presas del lobo mostraron que los jabalís se consumieron en primavera e invierno y se encontraron principalmente en mal estado (según las observaciones de los autores). Los jóvenes de un año se consumieron en invierno, mientras que los menores de un año y los lechones fueron consumidos en primavera. En otoño e invierno, el número de jabalís se gestionó a través de eliminación selectiva intensiva. Esto se tradujo en un aumento de la carroña disponible en el campo y es probable que se consumiesen ejemplares a través del carroñeo.

Los ciervos rojos, que se encontraron en una densidad relativamente baja en el área de estudio, se clasificaron en segundo lugar en cuanto a biomasa consumida por los lobos. Sin embargo, el análisis de los excrementos y de los restos de presas mostraron que el ciervo fue la presa más frecuentemente depredada por los lobos. El consumo de ciervo descendió de invierno a otoño y fue más elevado en el largo invierno de 2002/2003. Once de los ciervos rojos depredados se registraron durante ese invierno. La mayoría de los excrementos recogidos en primavera (13 de 16) contuvieron restos de ciervo y se recogieron antes del período de partos (en marzo y principios de abril), y se encontraron terneros en los restos de presas durante la primavera y el verano. Las hembras de ciervo se consumieron durante todo el año, mientras que los machos (probablemente heridos por los cazadores) se consumieron en otoño, durante y después de la época de celo y la caza.

Los lobos que cazaron en manadas más pequeñas (de cuatro a cinco miembros) prefirieron los lechones de jabalí y los ciervos jóvenes, mientras que las manadas más grandes mataron con más frecuencia ciervos de mayor tamaño.

En este estudio, el corzo fue la tercera especie de presa más importante y su consumo aumentó de invierno y primavera al otoño. La mayoría de los excrementos recogidos en primavera (cinco de seis) contuvieron restos de corzo que se recogieron antes de la época de partos (en marzo y al comienzo de abril). Al mismo tiempo, los restos de corzo fueron encontrados en invierno (tres ocasiones) y en verano (en una ocasión). El escaso consumo de muflones se produjo en la primavera y en el otoño y en el invierno de 2002/2003.

Los índices de preferencia fueron cercanos a 0 en el caso del jabalí, el ciervo, el corzo y el muflón, lo que indicó que no hubo preferencia por ninguna de estas especies.

En el estudio, el consumo de los animales domésticos fue ocasional y fue debido a la baja disponibilidad de este tipo de alimento. A pesar de que los lobos utilizaron regularmente el prado donde se encontraban los caballos, no hubo ataques registrados de los lobos a los caballos. El ganado vacuno solo apareció en la dieta en otoño, y fue atribuido al carroñeo.

El consumo de plantas no fue considerable, pero consistió en ciruelas Prunus domestica, peras Pyrus spp., endrinos Prunus spinosa, bellotas de Quercus spp., gramíneas, semillas no identificadas y agujas de pino Pinus spp. Estas últimas, casi seguro que se ingirieron accidentalmente junto con las presas. A pesar de que en este estudio los lobos emplearon un amplio espectro de alimentos, el nicho trófico estandarizado fue relativamente estrecho.

En conclusión, los principales alimentos del lobo en su regreso a una zona montañosa boscosa de NE de Hungría consistió principalmente en ungulados silvestres a lo largo de todas las estaciones. El orden de importancia de los ungulados salvajes fue el jabalí y el ciervo rojo, seguido del corzo y el muflón, más o menos en consonancia con su densidad según los datos de los cupos de caza. Sin embargo, el orden dependió en gran parte de la estación (por ejemplo, partos, disponibilidad de carroña). Los índices de preferencia cercanos a cero mostraron que los lobos no seleccionaron las especies de ungulados disponibles en gran abundancia. El consumo de ganado y otros tipos de comida no fue considerable. Según los autores, se requieren más estudios para definir si la población de lobos en Gömör – Tornai karst (a ambos lados de la frontera) o en otras partes del país, tienen un efecto sobre las poblaciones de ungulados silvestres.

REFERENCIAS

Jacobs, J. (1974). “Quantitative measurements of food selection”. Oecologia 14:413–417.

Jędrzejewska, B. and W. Jędrzejewski (1998). “Predation in vertebrate communities: the Białowieża primeval forest as a case study”. Springer, Berlin.

Journal Citation Reports (2016). Consultado el 6 de Julio de 2016. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=ACTA+THERIOL

Krebs, C. J. (1989). “Ecological methodology”. Harper Collins, New York.

 

En esta ocasión el artículo seleccionado se sale de la temática del blog y se centra en uno de los aspectos que aún siguen apareciendo en la prensa sensacionalista. He decidido incluirlo por la repercusión que puede llegar a tener en el muchas veces mencionado “conflicto lobo-hombre”, en especial donde este conflicto ya se encuentra exacerbado por las pérdidas que el cánido pueda ocasionar en la cabaña ganadera. El texto forma parte de un manuscrito aceptado que será publicado en breve en la revista Forensic Science Intenational. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Forensic Science Intenational tuvo un «Factor de Impacto» de 1,950. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Medicina	15	5	Q2

Los autores y otros datos del manuscrito:

Caniglia, R., M. Galaverni, M. Delogu and E. Randi (2016). «Big bad wolf or man’s best friend? Unmasking a false wolf aggression on humans». Forensic Science International: Genetics.

En este estudio los autores aplicaron con éxito técnicas moleculares para identificar la especie, el género y el perfil individual de un cánido responsable de una agresión a un hombre, que se produjo en un bosque en el Monte Baducco, en el norte de los Apeninos en Italia. Según el informe, el 27 de junio de 2015, a las 9.30 horas, la víctima estaba recogiendo setas, cuando de repente fue atacado por un lobo que le causó heridas graves en la mayor parte del cuerpo. Fue llevado de urgencia al hospital, donde se le dieron más de 150 puntos de sutura. Según el informe veterinario, el tiempo y la dinámica del ataque fueron anormales para un lobo.

Se extrajeron muestras de ADN de cuatro pelos y tres muestras de saliva, recogidas de la ropa del hombre herido sólo cinco horas después del accidente. Cada muestra de ADN fue amplificada a través de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), secuenciada en 500 pb (pares de bases) de la de la región control del ADN mitocondrial (ADNmt) (diagnóstico para la población de lobos italiana) y genotipada a través de un enfoque de tubos múltiples a los 39 microsatélites autosómicos no ligados (que también diferencian entre lobos, perros y las dos primeras generaciones de híbridos lobos-perro). Se utilizó un marcador del gen Amelogenina para identificar el sexo de las muestras y cuatro microsatélites del cromosoma-Y para identificar los haplotipos paternos (Randi et al., 2014). Ningún animal fue herido ni sacrificado para la realización de este estudio.

Después de la amplificación, análisis y comparación de las muestras, se pudo afirmar sin ambigüedades que la agresión fue realizada por un perro (un macho) y no por un lobo, ni por un híbrido lobo-perro. Más concretamente, la secuencia de ADN mitocondrial coincidió a la perfección (por pares identidad = 100 %) con el haplotipo Hokkaido 108 (número de acceso GenBank D83607.1), descrito previamente en las razas de perros nativos japoneses como Akita, Hokkaido e Iki (Okumura et al., 1996), mientras que los alelos del cromosoma-Y correspondieron al haplotipo YH35, que sólo se encuentran en los perros pastor de Maremma y mestizos (Randi et al., 2014).

De forma coherente, al aumentar el número de grupos (clusters) en el procedimiento de asignación para reagrupar mejor las diferentes razas de perros después de excluir a los lobos, el genotipo autosómico del agresor coincidió con el grupo de perros nórdicos (Alaskan Malamutes, Huskies Siberianos y Samoyedos).

Durante las investigaciones genéticas, posiblemente preocupado por su resultado, la víctima confesó la dinámica real del accidente. Había sido atacado por el perro guardián de un vecino dentro de la propiedad privada del dueño, pero que mintió en un primer momento con el fin de evitar el riesgo de que sacrificaran al perro.

Tal y como se esperaba, el perfil genético del perro, un macho de raza pura Akita Americano (obtenido a partir del análisis de una muestra de pelo fresca recogida por el propietario), coincidió perfectamente con el identificado a partir de las muestras biológicas recogidas después de la agresión. Coherente con los resultados de asignación, esta raza de perro pertenece a un grupo concreto en el que se engloban los Alaskan Malamutes, Huskies Siberianos y Samoyedos (vonHoldt et al., 2010).

Los autores indican que sus resultados confirman que una vez más, se señala erróneamente al gran lobo malo como una amenaza para la seguridad humana y que el temor generalizado a lobos en los países desarrollados rara vez se basa en hechos reales, sino más bien en prejuicios del pasado.

REFERENCIAS

Journal Citation Reports (2016). Consultado el 3 de Julio de 2016. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=FORENSIC+SCI+INT

Okumura N., N. Ishiguro, M. Nakano, A. Matsui and M. Sahara (1996), “Intra and interbreed genetic variations of mitochondrial DNA major non-coding regions in Japanese native dog breeds (Canis familiaris)”. Anim. Genet. 27: 397-405.

Randi E., P. Hulva, E. Fabbri y colaboradores (2014). “Multilocus detection of wolf x dog hybridization in Italy, and guidelines for marker selection”. PLoS One 9.

vonHoldt B.M., J.P. Pollinger, K.E. Lohmueller y colaboradores (2010). “Genome-wide SNP and haplotype analyses reveal a rich history underlying dog domestication”. Nature:898-902.

Tal y como el título indica, en este estudio se trató de averiguar la influencia de los factores relacionados con el relieve en el conflicto del lobo con el ganado. Fue publicado en la revista Journal of Arid Environments en el año 2014. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Journal of Arid Environments tuvo un «Factor de Impacto» de 1,623. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	149	89	Q3
Ciencias medioambientales	225	119	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Davie, H. S., J. D. Murdoch, A. Lhagvasuren and R. P. Reading (2014). «Measuring and mapping the influence of landscape factors on livestock predation by wolves in Mongolia.» Journal of Arid Environments 103: 85-91.

Los autores investigaron la influencia de las características del paisaje sobre la probabilidad de depredación de ganado por parte de los lobos en una estepa árida de Mongolia. En el estudio se incluyeron datos acerca de los lugares de depredación, estimando las características del hábitat de cada uno de ellos, con el fin de desarrollar un modelo que describiese la influencia de estas características en la depredación. A partir de entonces, calcularon sobre un mapa el riesgo de depredación en una zona más extensa.

El estudio se llevó a cabo en el interior y en los alrededores de la Reserva Natural Ikh Nart, en la provincia Dornogobi Aimag, en Mongolia en 2011 y 2012. La Reserva tiene una extensión de 666 km² y se trata de un área protegida. Durante el último año, se recogieron los datos de los lugares en los que tuvieron lugar las depredaciones. Para ello, se realizaron encuestas a los pastores que vivieron dentro y en los alrededores de la Reserva en 2012. Para el análisis, sólo se consideraron las muertes que se produjeron dentro de las fronteras del área estudio. En las encuestas se preguntó acerca de datos demográficos generales, métodos de pastoreo, frecuencia y localización de las depredaciones y la actitud de los pastores hacia los lobos. Los pastores identificaron los ataques de los lobos a través de huellas, mordiscos y patrones de alimentación y observación de lobos en los lugares de depredación (los perros domésticos estuvieron entrenados para no atacar al ganado). El análisis estuvo basado en la información obtenida de los entrevistados porque los episodios de depredación son relativamente poco frecuentes y difíciles de observar. Como resultado, los autores consideraron que las muertes achacadas a los lobos por los pastores fueron correctas. Para cada lugar identificado por los pastores, registraron su localización usando un GPS, para más tarde añadirla a un Sistema de Información Geográfica (GIS).

En el análisis se consideraron los siguientes factores relacionados con el paisaje: tipo de hábitat, características del terreno (pendiente y orientación), distancia a la carretera más cercana y distancia a los campamentos más cercanos. Dentro de estos factores se usaron otras categorías más detalladas. Para obtener los valores de todas las variables se usaron buffers de 100, 250, 500 y 1000 m alrededor de cada lugar donde se produjo cada depredación, con el fin de examinar la influencia del los factores paisajísticos en la depredación a múltiples escalas. Se testaron todas estas variables a través de correlaciones y se seleccionó una variable cuando dos o más estuvieron significativamente correlacionadas, con el fin de crear un modelo más moderado. Usaron un análisis dividido de Mahalanobis D² (k) (del inglés partitioned Mahalanobis analysis) (Clark et al., 1993) para determinar las semejanzas más básicas entre los lugares de depredación de los lobos. Realizaron un análisis de los principales componentes (del inglés Principal Components Analysis – PCA) sobre la matriz de correlación de las variables del paisaje para identificar las características del hábitat que menos variaron a lo largo de los lugares de depredación conocidos. Desarrollaron un mapa predictivo de riesgo de depredación a lo largo de una región más extensa basándose en los resultados del análisis.

RESULTADOS

Después de entrevistar a 102 pastores, se obtuvieron 44 localizaciones dentro del área de estudio donde perdieron ganado debido a los ataques de lobos durante el último año. De los 31 pastores que alegaron pérdidas de ganado, 30 habían perdido ovejas o cabras. Uno de ellos, indicó que le habían matado caballos, y ninguno perdió camellos ni vacas.

Factores relacionados con el paisaje

De las 10 variables iniciales que se testaron, se quedaron con 5 que no estuvieron significativamente correlacionadas con otras, pero que sí lo estuvieron con las 5 descartadas. Las variables con las que se quedaron incluyeron: la distancia al campamento más cercano, el porcentaje de afloramiento rocoso, el porcentaje de matorral (baja densidad), porcentaje de herbáceas y porcentaje de vegetación alta. De las cuatro escalas espaciales del total de los valores de Mahalanobis, la escala de 500 m fue la que mejor se ajustó al análisis. Sin embargo, los lugares donde se produjeron las depredaciones se dieron a 1 km del campamento más cercano (media = 1,02 ± 0,56 km) y en general tuvieron un mayor porcentaje de herbáceas y matorral, con un menor porcentaje de afloramientos rocosos y vegetación alta.

Requerimientos mínimos de hábitat para la depredación

Los análisis identificaron la distancia al campamento más cercano, el porcentaje de herbáceas y el porcentaje de vegetación alta como los requerimientos mínimos de hábitat más importantes para la depredación. De acuerdo con el peso de las variables, una mayor distancia respecto de los campamentos incrementó el riesgo de depredación, al igual que un mayor porcentaje de vegetación alta y de matorral. Un mayor porcentaje de hábitat con herbáceas contribuyó al descenso del riesgo de depredación. Según el criterio de selección, los hábitats con afloramientos rocosos no fueron considerados un factor importante.

Mapa predictivo del paisaje

Las áreas que se identificaron como de mayor riesgo generalmente siguieron a aquellas con una gran variabilidad topográfica, con más áreas complejas con árboles y matorral que tuvieron un mayor riesgo potencial que las áreas situadas en estepas planas y abiertas. Las áreas a una mayor distancia de los asentamientos humanos pero dentro de las zonas de pastoreo del ganado también aumentaron el riesgo de depredación.

Probabilidades de los campamentos conocidos

No se encontraron diferencias significativas en la probabilidad de depredación entre pastores individuales; sin embargo, sí se detectó que fue mayor en los campamentos de invierno/primavera que en los campamentos de invierno.

INTERPRETACIÓN DE LOS RESULTADOS SEGÚN LOS AUTORES

El análisis de los autores identificó que la proximidad a los campamentos y tres tipos de hábitats (vegetación alta, herbáceas y matorral) fueron los factores más importantes que influyeron en la probabilidad de riesgo de depredación por los lobos.

Los resultados sugirieron que el riesgo de depredación de ganado a lo largo del paisaje reflejó patrones de uso del espacio por parte de los lobos. El riesgo de depredación en Ikh Nart fue mayor en las áreas que parecieron más seguras para los lobos donde la probabilidad de detección por parte de los humanos pareció más baja. Por ejemplo, la mayoría de los lugares donde se dieron las depredaciones se situaron en las fronteras de las zonas de pastoreo y no en las proximidades de los campamentos donde la gente y el ganado son más comunes.

La vegetación alta pudo resultar una ventaja para los lobos. En Ikh Nart, el riesgo de depredación fue mayor en las áreas dominadas por estepas con vegetación alta que incluyeron árboles como olmos y sauces y hierbas altas como las poáceas. Estas especies se encontraron en drenajes a lo largo de hábitats escarpados y rocosos y quizás concedieron a los lobos la ventaja de ocultarse y de un movimiento efectivo a lo largo de las partes difíciles y relativamente inaccesibles del paisaje. Posiblemente, el ganado fue más vulnerable en estas zonas y del mismo modo la vigilancia pudo ser menor (debido al relativamente limitado campo de visión de un hábitat más abierto). Además, el ganado en Ikh Nart usó los drenajes dominados por árboles y hierbas altas bastante a menudo, porque contuvo algunos de los únicos recursos de agua de la Reserva.

En el análisis, las llanuras abiertas se situaron entre los niveles más bajos de riesgo de depredación. Estuvieron dominadas sobre todo por hierbas del género Allium y algunas hierbas de pequeño tamaño y pegadas al suelo que rodearon la extensión. Aunque los pastores dejaban el ganado pastando en estas zonas, presumiblemente los lobos las evitaron. Un riesgo de depredación más bajo en planicies abiertas puedo reflejar la percepción de los pastores, que creyeron que la mayoría de las depredaciones se dieron en hábitat más cerrados y complejos como zonas rocosas con drenajes. Las cabañas se situaron en este tipo de hábitats complejos, sobre todo en invierno/primavera, y además sufrieron un mayor riesgo de depredación que las llanuras abiertas, incluyendo aquellas que fueron usadas mayoritariamente en verano.

El matorral fue la variable más frecuente dentro de los tipos de hábitats del análisis, pero aún así representó una fuerte influencia en el riesgo de depredación. La cantidad de matorral en un lugar determinado en el paisaje estuvo positivamente relacionada con el riesgo de depredación. Estos matorrales estuvieron dominados por arbustos silvestres de Amydalus pedunculata, que con frecuencia aparecieron en los alrededores de los drenajes. Probablemente aportaron cobertura y posibilidad de ocultarse a los lobos, mucho más que los árboles y las hierbas altas.

El mejor modelo fue el de la escala de 500 m. Esto pudo sugerir que el total de hábitat dentro de ese rango alrededor de un lugar potencial donde se dio una muerte, tuvo una fuerte influencia sobre la probabilidad de depredación, más de la que se pueda dar en un área más extensa (1000 m) o más pequeña (100 m o 250 m). Esto puede indicar la escala en la que los lobos o el ganado percibieron y usaron los diferentes parches de microhábitat.

Los autores no fueron capaces de contabilizar el número y distribución de los ungulados silvestres autóctonos incluyendo el muflón (Ovis ammon), el íbice siberiano (Capra sibirica) y las gacelas. Otra de las limitaciones del estudio fue que transcurrió a lo largo de un paisaje relativamente pequeño y una región de estepa de Mongolia. No obstante, los autores consideraron que los resultaron pudieron ser aplicables a otras regiones, ya que la estudiada incluyó hábitats mixtos característicos del ecosistema de la estepa del Gobi que se extienden a lo largo del sur y centro de Mongolia y otras zonas adyacentes de China y Kazajistán (Yin et al., 2013).

Finalmente, los autores recomendaron aplicar el modelo a cualquier otro lugar protegido de Mongolia y a diferentes escalas y que futuros estudios deberían considerar como el manejo de los rebaños y las prácticas ganaderas influyen en el riesgo de depredación. Estas variables podrían ser incorporadas en el modelo actual para mejorar su poder predictivo y aplicación como herramienta de gestión.

REFERENCIAS

Clark, J. D., J. E. Dunn and K. G. Smith (1993). “A multivariate model of female black bear habitat use for geographic information system”. J. Wildl. Manag. 57: 519-526.

Journal Citation Reports (2016). Consultado el 23 de Junio de 2016. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=J+ARID+ENVIRON

Yin, Y., H. Liu, G. Liu, Q. Hao and H. Wang (2013). “Vegetation responses to mid-Holocene extreme drought events and subsequent long-term drought on the southeaster Inner Mongolian Plateau, China”. Agric. For. Meteorol. 178–179: 3-9.