En esta entrada abordamos por primera vez el tema de las lobadas. El comportamiento asociado con el hecho de que un depredador mate más presas de las necesarias para alimentarse no es exclusivo del lobo, sino que se ha observado en muchos otros carnívoros. Este fenómeno ha sido estudiado y en inglés recibe el nombre de “surplus killing”. El trabajo seleccionado para esta ocasión, fue publicado en la revista Journal of Animal Ecology. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Journal of Animal Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 4,827. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total del revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	160	2	Q1
Ecología	149	18	Q1

 

Los autores y otros datos del artículo:

Zimmermann, B., H. Sand, P. Wabakken, O. Liberg and H. P. Andreassen (2015). «Predator-dependent functional response in wolves: from food limitation to surplus killing.» Journal of Animal Ecology 84 (1): 102-112.

En cuanto al título, la respuesta funcional de un depredador fue originalmente definida como el cambio en la tasa de depredación per cápita de un depredador en respuesta a un cambio en la disponibilidad de presas (Solomon, 1949; Holling, 1959). De una forma sencilla, se podría explicar como la relación entre la disponibilidad de presas y el número de ellas que mata un depredador en función de dicha disponibilidad. Todo depende de un entramado de factores que interactúan entre sí y las respuestas pueden ser de varios tipos.

En este estudio realizado en Escandinavia, los autores quisieron testar las siguientes predicciones:

1. las tasas de depredación per cápita están positivamente relacionadas con la disponibilidad de presas, estimada por la densidad o abundancia de alces dentro de los territorios de lobos;
2. Esta respuesta funcional es asintótica (comúnmente recibe el nombre de “tipo II”) o sigmoide (tipo III) en lugar de lineal (tipo I);
3. La respuesta funcional es impulsada principalmente por la densidad de depredadores (aquí: tamaño de la manada) o la relación depredador-presa (en este caso: relación alces/lobos dentro de los territorios de los lobos) en lugar de la dependencia de una presa.
4. La relación de los alimentos adquiridos frente a los alimentos necesarios para cubrir la tasa metabólica de campo (gasto promedio de energía diario de un organismo durante sus actividades normales; a partir de ahora TMC) de una manada de lobos está positivamente relacionada con la disponibilidad de presas y negativamente con el tamaño de la manada. Los autores esperaron que las manadas grandes de lobos con baja disponibilidad de presas matasen suficientes alces para cubrir la TMC de la manada, y que las pequeñas manadas a alta disponibilidad de presas superasen la TMC.

El área de reproducción de los lobos en Escandinavia se limitó a las partes centrales de Suecia y las áreas adyacentes en el sudeste de Noruega. El alce fue la especie dominante de cérvido salvaje, se detectó corzo Capreolus capreolus a muy baja o intermedia densidad en la mayor parte del área de estudio, y ciervo Cervus elaphus y gamo Dama dama a bajas densidades en zonas restringidas de la zona. A pesar de que las densidades medias de población humana fueron de 16 personas por km² en toda Escandinavia, áreas extensas dentro del rango de población de lobos tuvieron menos de 1 habitante por km² (Mattisson et al., 2013).

Debido la complejidad del cálculo de algunos parámetros del estudio, vamos a intentar resumir brevemente cómo fue el proceso para llegar a ellos.

Estimación de la densidad de depredadores, biomasa y TMC

Los autores utilizaron los datos de la temporada de invierno, definida como el período de 7 meses a partir de la caída de hojas en el principio de octubre hasta el final de la capa de nieve a finales de abril. El estudio incluyó 15 territorios de lobos de la población recolonizadora de Escandinavia (Sand et al., 2005). Dentro de estos territorios, se marcaron con radio-collares lobos adultos y a veces crías de menos de 1 año. El tamaño y la estructura de edad de las manadas de lobos se estimó mediante el seguimiento de huellas en la nieve (Wabakken et al., 2001) y en los años posteriores a menudo con el apoyo de ADN para la identificación individual de lobos (Liberg et al., 2001). Las manadas de dos lobos adultos de sexo opuesto sin crías se denominarán parejas en lo sucesivo, mientras que los grupos familiares se denominarán manadas y estuvieron formadas por más de dos lobos. En este estudio, fueron parejas reproductoras y sus crías del año. El tamaño de la manada se definió como el número máximo de miembros de la manada dentro del territorio durante el invierno.

Las estimas por sexo y edad específica del peso corporal de los lobos se basaron en los datos de medición a partir de 89 lobos adultos (> 2 años de edad) y 58 cachorros (<1 año) capturados por el Proyecto para el Estudio del Lobo Escandinavo (del inglés Scandinavian Wolf Research Project) durante los inviernos de 1998-2013. De media, los machos adultos (n = 51) pesaron 46,8 ± 1,1 kg (2SE) y las hembras adultas (n = 38) pesaron 38,3 ± 1,1 kg. Los pesos promedio de las crías se obtuvieron mediante el modelado de los pesos observados con el sexo, la edad a la fecha de captura y el tamaño de la camada en un modelo lineal mixto que incluyó el territorio de nacimiento de las crías como un factor aleatorio.

La TMC de las manadas de lobos se estimó mediante el ajuste de la TMC publicada de 3,25 kg de biomasa de un lobo de 35 kg (Peterson y Ciucci, 2003) para los pesos corporales estimados de los lobos escandinavos utilizando la función no lineal TMC ~ peso corportal^0,75 y se expresa en kg de biomasa por día. La tasa metabólica de los cachorros se convirtió en la de adultos utilizando AE = peso de la cría^0,75/peso de adulto^0,75 (Metz et al., 2011).

Estimación de la tasa de depredación

Las tasas de depredación se expresaron como el número de alces muertos por día por lobo. Se estimó la biomasa comestible de todas las muertes en base a estimaciones de la masa corporal media de las diferentes especies de presa y clases de edad, corregido para la proporción comestible de la masa corporal de una especie específica. Esta biomasa es la biomasa comestible total de todas las muertes a disposición de la manada y no necesariamente la biomasa realmente consumida por la manada. La biomasa adquirida por la manada por día dividida por la TMC diaria de la manada dio lugar a la relación de biomasa adquirida y la requerida.

En base a los datos procedentes de los lobos radio-marcados, los autores concluyeron que los lobos adultos fueron los responsables de todas las muertes de cérvidos.

Estimación de la densidad de presas

Para estimar la densidad relativa de alces y otros cérvidos, se llevó a cabo el recuento de grupos de pellets fecales (GPF) en cada uno de los 15 territorios (McPhee, Webb & Merrill, 2012). El diseño de muestreo consistió en 42-130 plazas de muestreo distribuidas sistemáticamente de 1 x 1 km. Establecieron 40 parcelas de muestreo circulares a lo largo de los 4 km de perímetro de cada cuadrado, con 10 parcelas espaciadas uniformemente en cada lado. Todos los GPF depositados en la hojarasca fueron contados en cada 100 m² (10 m² para corzos) de terreno inmediatamente después del derretimiento de la nieve. Dividieron la densidad de GPF encontrados por parcela por la duración del invierno, lo que dio como resultado la densidad diaria de deposición de GPF (en lo sucesivo abreviado a «densidad de GPF”). La densidad media de GPF por cuadrado de muestra se interpoló a través del área de recuento total de pellets mediante el método del polígono de Thiessen para una cuadrícula con un tamaño de píxel de 30 m. La abundancia de una determinada especie, es decir, el número total de GPF depositados por cada especie de presa por día en cada territorio de lobo (“abundancia de GPF”) se obtuvo multiplicando la densidad media de GPF por el área de territorio. Para obtener una estimación aproximada de las densidades absolutas de alces, las densidades de GPF fueron divididas por una estimación media, baja y alta tasa de defecación en alces de 14, 10 y 18 GPF por día, respectivamente (Rönnegård et al., 2008).

Modelos de respuesta funcional

Este apartado es complejo por lo detallado del desarrollo del modelo. No obstante, se incluye para que se tenga en cuenta la labor llevada a cabo por los autores y el peso que este modelado tiene en el estudio.

Los autores compararon 23 modelos de respuesta funcional, es decir, modelos en los que la tasa de depredación era constante e independiente de la densidad de presas y depredadores, dependiente de la presa y/o depredador dependiente. El modelo más básico depredador dependiente incluyó el estado de la manada (pareja o grupo familiar) como un término de interacción en la constante y los modelos de presa dependiente.

Los modelos RD straight-forward (Arditi y Ginzburg, 1989) implican que las tasas de depredación disminuyen linealmente con un número creciente de depredadores como consecuencia de la menor disponibilidad per cápita de presas. Los modelos Hassel- Varley (Hassell y Varley, 1969) asumen que la tasa de depredación disminuye exponencialmente con el aumento de la densidad de depredadores debido a la interferencia depredador. También se aplica un modelo que trata a los depredadores y sus interferencias interespecíficas como un efecto aditivo a la densidad de presas, la respuesta DeAngelis-Beddington (Beddington, 1975; DeAngelis, Goldstein y O’Neill, 1975). Por último, la respuesta Crowley -Martin (Crowley y Martin, 1989) describe la interacción entre el modelo asintótico dependiente de la presa y el número de los depredadores de interferencia. Se espera que la respuesta funcional a los cambios en las densidades de presas sea dependiente de la densidad de los depredadores de interferencia. Si fue adecuado, se compararon el rendimiento de los diferentes tipos de modelos de presa-dependiente (lineal tipo I, asintótico tipo II y sigmoide tipo III). La función nls en R 3.0.0 se utilizó para estimar los parámetros del modelo, y se ponderaron los tamaños de las manadas en invierno para corregir el tamaño de la muestra. Los modelos se compararon con AICc y R².

Para la predicción con respecto a la dependencia entre la presa y el depredador de la relación entre la biomasa de alces adquirida y la requerida, se utilizó el mismo conjunto de modelos de respuesta funcional, pero con la relación como variable de respuesta en lugar de la tasa de depredación per cápita. Dos de las manadas de invierno fueron excluidas de este análisis porque los corzos dominaron los ejemplares abatidos en los territorios que tenían densidades de corzo relativamente altas.

RESULTADOS

Presas y tasas de depredación

La densidad media absoluta de alces fue de 1,3 por km². Las densidades de corzo se situaron muy por debajo de 1 corzo por km² en 12 de los 15 territorios. El ciervo rojo tuvo bajas densidades en cuatro territorios, y los gamos se localizaron en un sólo territorio.

La principal especie presa fue el alce, y de media, los lobos mataron 0,061 alces por lobo por día (rango 0,012-0,135). Las tasas de depredación estimada como la biomasa comestible adquirida de alces promediaron 7,6 ± 1 kg por cada lobo por día (rango 1,2-16,1). Los lobos mataron corzos en 12 de las 22 manadas en invierno, pero sólo alcanzaron una parte sustancial de las muertes en dos manadas de invierno (98% y el 71 % de todos los cadáveres de cérvidos). En todas los demás manadas de invierno, los corzos constituyeron ≤40 % de todos los cadáveres de cérvidos y < 7 % de la biomasa comestible de los mismos. No encontraron ciervos o gamos matados por los lobos. Otras especies de presas más pequeñas, es decir, tetraónidos, liebres Lagopus sp., Castor Castor fiber L., ardilla roja Sciurus vulgaris L., tejón Meles meles L. y zorro rojo Vulpes vulpes L., alcanzaron sólo el 6-8% de las presas y el 0,7 % de la biomasa estimada adquirida de ellas. Por ello, se omitieron de los análisis.

Modelos de respuesta funcional

Según los autores, los resultados apoyaron la primera predicción: las tasas de depredación per cápita se relacionaron positivamente con la disponibilidad de presas. Entre los modelos de presa-dependiente, la disponibilidad de presas expresada como abundancia (número de alces en el territorio) fue un mejor predictor de la tasa de depredación per cápita que la densidad de alces, y el modelo se ajustó y mejoró cuando el estado la manada, es decir, si pareja o grupo familiar, se incluyó en el modelo. Además, la segunda predicción sobre el tipo de respuesta funcional corroboró que: los modelos asintóticos de tipo II y sigmoide tipo III se comportaron mejor que el equivalente modelo lineal tipo I. Los modelos asintóticos resultaron ser más parsimoniosos que los correspondientes modelos sigmoideos.

De acuerdo con la tercera predicción, los modelos depredador-dependiente se ajustaron mejor que los modelos presa-dependientes y constantes.

Tamaño de la manada y requerimientos energéticos

De acuerdo con la cuarta predicción que los autores quisieron testar, como resultado de la respuesta funcional depredador-dependiente observada, la proporción de los alimentos adquiridos frente a los necesarios para cubrir la TMC de la manada se relacionó positivamente con la abundancia de presas y negativamente con el tamaño de la manada. En 6 de las 20 manadas de invierno (30%), los adultos mataron alces a tasas más bajas de lo necesario para cubrir la TMC total de su manada. Estas manadas incluyeron las cuatro manadas más grandes de siete y nueve lobos, además de dos manadas de tamaño intermedio, pero con baja abundancia de alces en sus territorios

INTERPRETACIÓN DE LOS DATOS SEGÚN LOS AUTORES

Según los autores, su estudio a largo plazo sobre los lobos con collares GPS en Escandinavia mostró una clara relación positiva entre las tasas de depredación per cápita y la disponibilidad de presas para las manadas individuales de lobos durante el invierno (predicción 1).

Las tasas de depredación per cápita de los lobos escandinavos aumentaron con el aumento de la disponibilidad de presas, pero se estabilizó por encima de un umbral (predicción 2). Esta respuesta funcional de tipo II es típica en sistemas depredador-presa donde los depredadores tienen que pasar un tiempo considerable manejando grandes presas. Un cambio de presa es poco probable en la mayoría de los territorios de lobos escandinavos, debido a las densidades relativamente altas de alce y bajas de presas alternativas.

El tamaño del territorio y, en consecuencia, la abundancia de presas a una densidad de presas dada varió entre las manadas de lobos. Mediante la sustitución de las densidades de presas por la abundancia de presas por manada de lobo, los autores introdujeron un componente de depredadores en los modelos de respuesta funcional. Gracias a este proceder, pudieron comprobar que a pesar de que la densidad de presas influyó en la tasa de depredación per cápita en cierta medida, el tamaño del territorio, la densidad de depredadores y la interferencia entre los depredadores fueron factores de gran importancia para las tasas de depredación de los lobos.

La dependencia de los depredadores observada en lobos escandinavos no puede ser explicada por un ajuste de las tasas de depredación a unos requerimientos más bajos de los cachorros en manadas más grandes, ya que los cachorros en su primer invierno están cerca del tamaño adulto y sólo tienen una TMC ligeramente menor que los adultos. Los autores sugirieron que la contribución individual desigual de los miembros de la manada a la tasa de depredación fue el principal factor influyente en la interferencia depredador en el estudio.

La respuesta funcional de un depredador a los cambios en la densidad de la presas es el mecanismo subyacente de la respuesta numérica. Como las tasas de depredación per cápita aumentan con el aumento de la densidad de presas, la energía adquirida en exceso de la TMC de un individuo puede ser invertida en el crecimiento y la reproducción. A bajas densidades de presas, la deficiencia energética disminuye el rendimiento reproductivo y la supervivencia. En este estudio, más de una cuarta parte de las manadas de lobos estudiadas, entre las que se registraron las cuatro manadas más grandes, mataron menos biomasa de alces de lo necesario para cubrir sus necesidades energéticas diarias. La idea de que las manadas grandes de Escandinavia sufren limitación de alimento y que son los cachorros los que se ven principalmente afectados es apoyada por el análisis de los datos de peso corporal de las crías marcadas. Los cachorros no aumentaron de peso durante el invierno, y el peso corporal fue inversamente proporcional al tamaño de la manada. Esto puede a su vez ser un importante factor de estabilización para el tamaño de la camada de lobos.

Los modelos de los autores predijeron que las parejas no reproductoras matan tres veces más alces que lo necesario para sostener sus necesidades diarias de energía, incluso a densidades relativamente bajas abundancias de alce. Con una abundancia de alces media en su territorio, las parejas no reproductoras mataron aproximadamente la misma cantidad de biomasa de alces que las manadas con siete cachorros. Este comportamiento de las pequeñas manadas puede ser una estrategia de aprovisionamiento, es decir, si el coste de hallar una nueva fuente de alimento es relativamente bajo, es favorable consumir sólo las partes más nutritivas de esta nueva fuente.

Otra explicación plausible de este fenómeno de “surplus killing” observado puede ser las pérdidas de los carroñeros debidas al tamaño de la manada,  porque las manadas más pequeñas están más expuestas al cleptoparasitismo (Vucetich, Peterson y Waite, 2004). Curiosamente, en los países escandinavos, los parejas adultas de lobo no mostraron ninguna conducta específica de protección, sino más bien optaron por encamarse de día lejos del cadáver (Zimmermann et al., 2007). Guardar la presa puede incluso ser un riesgo para los lobos, ya que aumentaría la tasa de detección por el hombre, la principal causa de mortalidad de los lobos en Escandinavia durante siglos. Para minimizar el riesgo y optimizar el tiempo de alimentación, los lobos pueden reducir el riesgo de detección por los seres humanos mediante la reducción del tiempo de estancia con la presa abatida después de devorar las partes más nutritivas de una cadáver (Stähler , Smith y Guernsey, 2006).

Una correlación positiva entre la tasa de muerte per cápita y la densidad de presas, especialmente si se combina con una respuesta numérica, puede dar como resultado tasas de depredación dependientes de la densidad de la presas. Los autores no analizaron la tasa de depredación en este estudio, pero consideraron la depredación lobo sobre el alce como limitante en lugar de reguladora, a pesar de la respuesta funcional observada. Esto se debe a que la población de alces está muy gestionada por la caza, y el factor de mortalidad es abrumador debido a esta actividad (Rönnegård et al., 2008). La depredación del lobo sobre los alces es una causa importante de conflicto, porque los cazadores tienen que compartir parte de la extracción sostenible con el lobo. El control de depredadores, tanto como la caza con licencia y la eliminación selectiva por los administradores ya se ha aplicado tanto en Suecia y Noruega, y probablemente ganará más importancia a medida que crezca la población de lobos. Dentro del núcleo del rango de población de lobos, la reducción del tamaño de la manada a menudo ha sido considerada como una herramienta adecuada para amortiguar los conflictos. Aquí, se muestra que la eliminación de dos cachorros de una manada es probable que tenga un efecto menor en la depredación del lobo en comparación con la eliminación de una pareja reproductora. De hecho, la reducción de grandes manadas a otras de tamaño intermedio puede incluso tener un efecto adverso sobre las tasas de depredación de las manadas.

REFERENCIAS

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