El trabajo seleccionado para esta ocasión, fue publicado en la revista Ecology Letters. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016), la revista Ecology Letters tuvo un «Factor de Impacto» de 10,772. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2016).

Categoría de la revista	Total del revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	149	2	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

MacNulty, D. R., D. W. Smith, J. A. Vucetich, L. D. Mech, D. R. Stahler and C. Packer (2009). «Predatory senescence in ageing wolves.» Ecology Letters 12: 11.

El conocimiento acerca de la variación de la capacidad depredadora se limita a la diferencia entre juveniles y adultos, pero poco se sabe acerca de los cambios en la habilidad depredadora de los adultos con la edad.

Los autores evaluaron cómo la variación de la edad entre individuos afectó a la capacidad de los lobos (Canis lupus) para cazar ciervos (Cervus elaphus) en el Parque Nacional de Yellowstone, EE.UU., para llevar a cabo cada una de las tres tareas depredadoras (ataque, selección y la muerte) correspondientes a las transiciones entre cuatro comportamientos (enfoque, ataque de grupos, ataque individual y captura) que comprenden la secuencia típica de caza de ungulados por parte de depredadores carnívoros (MacNulty et al., 2007).

Los autores del estudio quisieron testar una serie de predicciones:

• el rendimiento depredador de los lobos comenzaría a declinar poco después de la edad de 2-4 años. Y si este cambio fuese debido al deterioro fisiológico,
• también esperararían que la tasa de deterioro fuese más rápida en relación a la tarea depredadora más complicada debido a que este tipo de actividades son típicamente más sensibles al envejecimiento.
• La edad de inicio de la disminución coincidiría con una caída de la condición física, para lo que los autores ensayaron utilizando seroalbúmina, debido a que concentraciones más bajas de este constituyente se han asociado con la inflamación, la desnutrición, y/o pérdida de masa muscular en el envejecimiento de mamíferos, incluyendo perros (Canis familiaris lupus) y seres humanos (Strasser et al., 1993; Baumgartner et al., 1996) y
• el riesgo de mortalidad aumentaría con la edad debido a la pérdida de la función física lo que en general, aumentaría el riesgo de muerte.

Por último, evaluaron las consecuencias ecológicas de la senescencia depredadora probando si la cantidad de presas matadas por los lobos estaba relacionada con la fluctuación de la relación de los cazadores senescentes en la población de lobos del Parque Nacional de Yellowstone.

A continuación se resume en apartados los métodos utilizados para llevar a cabo el estudio.

Determinación de la edad

Se registró la edad de 277 lobos durante el manejo previo y posterior a la liberación (1995-1997) y posteriormente cada año (1998-2008) como parte del seguimiento a largo plazo que implicó la captura y radio-marcaje del 30-50 % de las crías cada invierno (Smith et al., 2004). El marcaje de los cachorros fue la única forma de medir con exactitud la edad. El desgaste de las coronas de los dientes y los anillos de cemento dental fueron utilizados para estimar la edad de adultos vivos y muertos, respectivamente (Gipson et al., 2000). Los cachorros que escaparon al marcaje fueron capturados a veces como adultos y considerados como de “edad conocida” sólo si reconocieron de forma individual desde el nacimiento a través de distintas características morfológicas (por ejemplo, marcas de pelaje, color, forma y tamaño del cuerpo). Se asignó edad a lobos no capturados (n = 8) sólo si se observaron por primera vez como crías y fueron individualmente identificables como adultos. Se calculó la edad como una fracción anual de acuerdo con el número de días desde el nacimiento, suponiendo el 15 de abril como fecha del mismo. Los lobos de edad conocida formaron la mayor parte de la muestra.

Capacidad depredadora

Varios ayudantes y tres de los autores observaron lobos cazando ciervos durante 30 días bianuales mediante seguimiento de 3-16 manadas. El seguimiento se hizo desde el suelo y en aviones a principios (mediados de noviembre a mediados de diciembre) y finales (marzo) del invierno y durante estudios oportunistas a lo largo del resto del año (1995-2003).

Cuando los lobos encontraron ciervos –definid0 como ≥ 1 orientación y marcha del lobo hacia los ciervos– los autores siguieron el progreso del encuentro observando el comportamiento de caza (aproximación, avistamiento, ataque en grupo, ataque individual, captura) del individuo más cercano a provocar la muerte. Por tanto, se registró el suceso secuencial del estado más intenso del encuentro y la identidad de los lobos que participaron en ese estado. La ejecución de tareas fue equivalente a la participación consecutiva de una pareja de lobos en comportamientos de caza secuenciales que comprendieron una tarea en particular. Es decir, si el encuentro se intensificó y un lobo continuó participando, se anotó como la realización de la tarea depredadora correspondiente. Por el contrario, si el encuentro no se intensificó, o el lobo dejó de participar, entonces fue marcado como fracaso. Por lo tanto, el rendimiento de cada individuo que participó en cada estado secuencial de depredación se contabilizó como un resultado binario.

El rendimiento de 94 individuos identificables, en lo sucesivo denominado lobos focales, se obtuvo de forma repetida (1-8 años), y se analizaron mediante modelos mixtos lineales generalizados (GLMMs) con una distribución de error binomial y con identidad individual ajustada como un efecto aleatorio.

Debido a que los patrones de envejecimiento pueden diferir entre sexos (Clutton-Brock y Isvaran, 2007) y son potencialmente confundidos por la desaparición selectiva de los individuos de peor calidad de la población en edades más jóvenes (Nussey et al., 2008), los autores comprobaron si las interacciones sexo-edad y la edad del individuo se ajustaron mejor al modelo, respectivamente. Todos los modelos candidatos incluyeron términos de masa corporal, porque se ha demostrado que afecta el rendimiento depredador del lobo independientemente de la edad y representa el principal efecto del sexo en el rendimiento (MacNulty et al., 2009). La masa corporal fue estimada a partir de un modelo de crecimiento individual sexo-específico de crecimiento derivado de las mediciones de 304 lobos, incluyendo 86 lobos focales (MacNulty et al., 2009).

Para evaluar la dificultad de las tareas y las diferencias entre ellas en cuanto al riesgo de lesiones, se combinaron los tres conjuntos de datos de tareas específicas y se probó cómo el tipo de tarea afectó a la probabilidad de fallo y lesiones, respectivamente. De este modo, se intentó probar la hipótesis de que la disminución relacionada con la edad puede derivar de una precaución aumentada con la edad y no de un deterioro físico. De ser así, los autores esperaron diferencias en el grado de disminución entre las diferentes tareas para reflejar las diferencias en el riesgo de lesiones. Se utilizó una regresión logística simple para evaluar el efecto del tipo de tareas en la probabilidad de que ≥ 1 lobo fuese golpeado (pateado, pisoteado, o apuñalado con astas) por un ciervo. La dificultad de la tarea se analizó con un GLMM que controló la edad individual y la masa corporal. En ambos análisis, se utilizaron los odds ratios para estimar la dificultad relativa y el peligro de cada tarea.

Seroalbúmina

Se recogió suero sanguíneo de 149 (44 focales, 105 no focales) lobos durante la fase posterior a la liberación y monitoreo (1997-2008). De estas muestras se obtuvo la concentración de seroalbúmina.

En múltiples ocasiones, el suero no se recogió generalmente del mismo lobo, por lo que se realizó un análisis transversal de los efectos de la edad sobre la concentración de seroalbúmina mediante regresión lineal simple después de comprobar que los datos se aproximaron a una distribución normal.

Los autores pusieron a prueba tendencias no lineales según el procedimiento descrito anteriormente y comprobaron si el sexo o la interacción sexo- edad se ajustaron mejor al modelo.

Riesgo de mortalidad

Se hizo un seguimiento de la supervivencia de 226 (70 focales, 156 no focales) lobos radio-marcados dentro del Parque Nacional de Yellowstone desde el 15 de abril de 1998 hasta el 15 de abril de 2007. Los radio-transmisores contenían un sensor de mortalidad y fueron verificados por lo menos una vez a la semana desde los aviones. Los autores modelaron la supervivencia en función de la edad utilizando un modelo generalizado de supervivencia de Kaplan-Meier con entrada escalonada (Pollock et al., 1989). Se utilizó una metodología continua en el tiempo en la que se midió el tiempo de la muerte a través de líneas de tiempo sin interrupciones con el tiempo de supervivencia definido como la edad del lobo (número de días vivo desde el 15 de abril del año de nacimiento). Las estimaciones de supervivencia estuvieron condicionadas a los lobos que sobrevivieron a 0,75 años debido a que las crías no fueron marcadas hasta que tuvieron  9 meses de edad. Sólo se consideraron las muertes naturales  (n = 61); clasificaron las pocas mortalidades causadas por el hombre  (n = 3) como acontecimientos censurados, al igual que los lobos que se dispersaron fuera del Parque (n = 59), desaparecieron en su interior (n = 58), o que estuvieron vivos al final del estudio (n = 45).

Estructura de edad y tasa de depredación

Se evaluó el impacto de la vejez de los depredadores sobre las tasas de eliminación de presas mediante el análisis de la asociación entre la variación interanual (1998-2007; n = 10 años) de la estructura de edad de la población de lobos (es decir, la relación de lobos > 3,0 años de edad) y las tasas de depredación de ungulados. Si los lobos viejos eran peores cazadores, los autores esperaron que las tasas de depredación disminuyesen en relación con el aumento de lobos de mayor edad. La proporción de los lobos radio-marcados osciló entre el 42 % y el 61 % del tamaño total del censo del Parque Nacional. Cada 1 de abril el cálculo de la estructura de edad fue emparejado con una estimación del promedio de la tasa de depredación calculado a partir del número de ungulados muertos por todos las manadas del Parque Nacional  (n = 7-16) durante los 30 días de seguimiento llevado a cabo el mes de marzo anterior.

Las estimas de la tasa de depredación del estudio incluyeron sólo las muertes detectadas desde los aviones con el fin de evitar el sesgo debido a la proximidad a la red de carreteras. Estas estimaciones incluyeron en su mayoría ciervos (90% de 694 muertes) y muertes ocasionales de bisonte (Bison bison; 7%), borrego cimarrón (Ovis canadensis; < 1%), alce (Alces alces; 2%), y el ciervo mula (Odocoileus hemionus; 1 %).

Se calculó la tasa diaria de depredación de cada manada cada mes de marzo de cuatro maneras: el número, o la biomasa (kg), de muertes llevadas a cabo por una manada dividido por (1) el número de días durante los cuales se observó la manada (muertes·manada^-1 dia^-1 o kg·manada^-1) o (2) el producto del número de lobos en esa manada por el número de días que se observó (muertes·lobo^-1·dia^-1 o kg·lobo^-1·día^-1). Los resultados de cada cálculo fueron en promedio a través de las manadas para derivar cuatro estimas diferentes de la tasa media diaria de depredación cada año. Las medias fueron ponderadas por el número de días que se observó cada manada para dar cuenta de cómo el esfuerzo de búsqueda varió entre manadas debido a las inclemencias del tiempo.

Para evaluar la importancia de la senescencia depredadora como predictor de la tasa de depredación, se compararon los modelos que incluyeron una o más de las siguientes covariables: estructura de edad senescente (proporción de la población de lobos > 3,0 años de edad), la estructura de edad juvenil (proporción de crías de la población), la abundancia de lobos, la abundancia de ciervos, la proporción de la abundancia de lobos con la abundancia de ciervos, y la severidad de invierno. Se ajustaron todos los posibles modelos multivariantes y un modelo de intersección para cada uno de los cuatro conjuntos de modelos correspondientes a una estimación diferente de la tasa de depredación. Para ello, se llevaron a cabo análisis y diferentes test estadísticos. Se exploraron las relaciones entre covariables con una matriz de correlación y se usaron correlaciones de rangos de Spearman para dar cuenta de la pequeña muestra. Los análisis se limitaron a la zona norte del Parque porque los datos para todas las covariables no estuvieron disponibles para su totalidad. Los ciervos se contaron anualmente en la zona norte por reconocimiento aéreo en diciembre o principios de enero. Los datos de ciervos de 1998 a 2004 se obtuvieron de Vucetich y colaboradores (2005) y se tomaron datos de los años restantes de los informes no publicados del grupo de trabajo de la cordillera Norte (del inglés interagency Northern Range Working Group). La severidad del invierno fue indexado por el equivalente en agua de la nieve (es decir, el contenido de agua de la nieve) calculado a partir de datos meteorológicos diarios registrados en tres lugares de la zona norte (Lamar Valley, Tower Falls, and Mammoth Hot Springs) y recogidos por P. Farnés.

Se realizaron todos los análisis en STATA 10.1 y se compararon los modelos utilizando las estadísticas de información teórica (Burnham y Anderson, 2002) y se eligió el mejor modelo posible en base a una serie de criterios como el Criterio de Información de Akaike (AIC). También se usaron las estadísticas de razón de verosimilitud para probar las hipótesis específicas entre los modelos anidados, y el resultado se consideró significativo cuando p <0,05.

RESULTADOS

El rendimiento depredador individual mejoró inicialmente hasta alcanzar un pico y luego disminuyó con la edad. Los modelos mejor ajustados no se diferenciaron significativamente de los modelos similares que incluyeron bien una interacción sexo-edad después de cada punto de interrupción o la edad de un individuo en la última medición, lo que indicó que el patrón de disminución no fue afectado por el sexo o por la desaparición selectiva de individuos jóvenes con bajo rendimiento. Además, los resultados fueron similares para un subconjunto de observaciones que incluyeron datos sobre el número y la edad de los otros lobos cazando junto con los focales. Ninguno de los factores alteró el rendimiento dependiente de la edad de un animal focal.

La edad de inicio del declive depredador fue específica para una tarea determinada. Los modelos que tuvieron un único punto de ruptura y una determinada característica (∆AIC_c < 2) sugirieron que el momento de declive depredador se produjo a 1,0-1,1 años de edad (ataque); 1,5-2,2 años de edad (dar muerte), y 2,1-3,5 años de edad (selección). El modelo que mejor se ajustó para cada tarea respectiva tuvo un punto de ruptura en 1,0-; 2,0- y 3,0- años. El inicio de la disminución podría haber sido más tardío si el rendimiento edad-específico hubiera incluido una fase establecida entre las fases de mejora y declive.

Según los autores, suponiendo que los modelos con un solo punto de interrupción explicasen mejor los efectos de la edad en el rendimiento, el producto de los modelos de los valores ajustados a la media de la población, que reflejaría el efecto neto de edad a través de las diferentes tareas (sensu MacNulty et al., 2009), revelaría que el rendimiento global se vería reducido después de los 3,0 años.

Tres líneas de evidencia apoyaron la hipótesis de que la disminución de rendimiento fue debida a la vejez.

1. En primer lugar, la tasa de disminución se correlacionó con la dificultad de la tarea (por tanto demanda física), que siguió: selección > matar > ataque (la selección fue un 30% más difícil que matar, que fue dos veces tan difícil como atacar). Por cada año más allá del inicio de la disminución depredadora, la capacidad individual disminuyó en un 31 %, 17 %, y el 10% en la tarea selección, dar muerte y ataque, respectivamente. Por lo tanto, la tarea más difícil fue también la más sensible al envejecimiento.
2. En segundo lugar, el inicio de la disminución en el rendimiento general coincidió con una caída en la concentración de seroalbúmina. Un modelo con un punto de corte en 3,75 años proporcionó el mejor ajuste a los datos, pero debido a que la mayor parte de la muestra se recogió al final de cada incremento anual de edad, fue posible que los niveles de seroalbúmina disminuyeran más cerca de 3,0 años de edad que de lo indicado por los resultados. No hubo evidencia de una diferencia global, ya sea en la concentración de seroalbúmina entre machos y hembras o una diferencia intersexual en la tasa de disminución después de 3,75 años.
3. En tercer lugar, los lobos envejecidos experimentaron una disminución de la supervivencia y un aumento del riesgo de mortalidad. El tiempo medio de supervivencia fue de 5,94 años. La función de riesgo acumulativo Nelson-Aalen mostró un aumento gradual en el riesgo de mortalidad entre los 0,75 – 5,0 años, seguido de un aumento abrupto hasta los 8 años de edad.

Se detectaron pocas evidencias de que el empeoramiento de los resultados en la depredación reflejase mayor precaución con la edad en vez de deterioro físico. Las diferencias en la tasa de disminución entre las diferentes tareas que reflejaron las diferencias en el riesgo de lesiones fueron 3,57 ± 1,38 y de 4,44 ± 1,38 veces más probables de ser alcanzado por un ciervo en la selección y la matanza que en el ataque, respectivamente. Pero la gran diferencia en el riesgo de lesiones entre atacar y matar desmentía la relativamente pequeña diferencia en la tasa de disminución entre estas tareas (-0,11 vs -0,19). Por otra parte, la probabilidad de lesión en la selección tendió a ser menor que en la muerte, aunque la tasa de disminución en la selección fue casi el doble que en el de la matanza (-0,37 vs -0,19). En conjunto, estos resultados apuntaron que las disminuciones relacionadas con la edad en el rendimiento depredador no fueron atribuibles a una aversión al elevado riesgo de lesiones por parte de lobos mayores.

Influencia de los lobos viejos en la tasa de eliminación de presas

Independientemente de cómo se calculó la tasa de depredación del lobo, disminuyó en relación con el incremento de la población de lobos cazadores senescentes (> 3,0 años). Un análisis multivariante de los efectos de los diferentes factores sobre la tasa de depredación del lobo en la parte norte del Parque confirmó que la clase de edad senescente fue uno de los predictores más importantes relacionados con la tasa de depredación.

Cuando la tasa de depredación fue estimada sobre una base per cápita, la clase de edad senescente fue un predictor importante, pero no hubo pruebas de que otras covariables no lo fueran tanto o más. Hubo modelos que se ajustaron igual de bien al incluir la nieve, la senescencia + la nieve y la senescencia + crías. Entre los modelos de muertes·lobo^-1·día^-1, el modelo que mejor se ajustó incluyó sólo la nieve, pero la adición la senescencia hizo mejorar el modelo.

INTERPRETACIÓN DE LOS DATOS SEGÚN LOS AUTORES

Se espera que los animales con una maduración y reproducción rápidas envejezcan más pronto y más rápido que las especies con vidas lentas porque la selección es demasiado débil para mantener la salud genética tarde en la vida (Charlesworth, 1980). Considerando que se ha establecido que esto incluye la senescencia en la supervivencia y la reproducción (Jones et al., 2008), los autores sugirieron que sus resultados indicaron que la senescencia en la capacidad depredadora estuvo igualmente vinculada a la duración de la vida. Sin embargo, el patrón emergente fue que la selección natural da forma a la senescencia en la capacidad depredadora al igual que en la supervivencia y la reproducción.

Los autores evidenciaron que la disminución de la capacidad de caza del lobo fue debida al deterioro fisiológico.

Los lobos viejos mostraron una estrecha correlación entre los picos de niveles de seroalbúmina y los del rendimiento máximo de la tarea depredadora más complicada (la selección).

La pérdida de la capacidad física en lobos viejos también pudo deducirse del aumento del riesgo de mortalidad relacionado con la edad. Sin embargo, el tiempo transcurrido entre la disminución del rendimiento global (3 años) y la mortalidad acelerada (5 años) y el promedio de vida (edad 6) no fueron pequeños. Esto podría ser el resultado de la conducta social del lobo. Las manadas de lobos son grupos familiares que se alimentan en comunidad, por lo que es posible que los cazadores más jóvenes “subvencionen” la supervivencia de los cazadores viejos (> 3.0 años), senescentes.

El hallazgo de los autores de que los lobos adultos (≥2,0 años de edad) eran depredadores eficientes al máximo para una fracción (c . 25 %) de sus vidas desafía la opinión predominante de que los adultos de una población de depredadores son uniformemente letales. Al nivel poblacional, la disminución del rendimiento de los adultos redujo la cantidad de presa matadas por los lobos a medida que la relación de cazadores senescentes aumentó. Creyeron que esta fue la primera evidencia de que una estructura de edad fluctuante tiene efectos medibles sobre la tasa de extracción de una presa. Y debido a que la proporción de cazadores senescentes varía independientemente del tamaño de la población de lobos, las poblaciones de igual tamaño pero diferente estructura de edad pueden tener diferentes impactos en la dinámica de las presas.

En resumen, los resultados indicaron que el envejecimiento afectó al rendimiento físico de un depredador longevo, y que esto limitó la tasa de extracción de presas a través de las fluctuaciones temporales en la estructura de edad del depredador. Por lo tanto, el conocimiento de la estructura de edades depredador puede ser necesario para predecir con precisión el impacto de los depredadores de larga vida en las poblaciones de presas.

REFERENCIAS

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