El objetivo de este estudio fue desarrollar un modelo simple para predecir los lugares de depredación en base a características de localización GPS, teniendo como referencia el sistema de depredación lobos-alces. En caso de éxito, este modelo podría utilizarse más adelante para estimar las tasas de depredación únicamente a partir de posiciones GPS, o al menos para mejorar la selección de posibles zonas de depredación en el campo y así reducir los esfuerzos de campo en futuros estudios sobre la ecología de depredación de los lobos.

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Wildlife Management en 2007. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Wildlife Management tuvo un «Factor de Impacto» de 1,725. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	37	161	Q1
Ecología	83	150	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Zimmermann, B., P. Wabakken, H. Sand, H. C. Pedersen and O. Liberg (2007). «Wolf Movement Patterns: a Key to Estimation of Kill Rate?». Journal of Wildlife Management 71 (4): 1177-1182.

El estudio incluyó tres territorios de lobos de la población restablecida de la península escandinava; territorios de Gråfjell, Tyngsjö y Bograngen. La densidad media de alces en invierno, según revelan los recuentos de excrementos, fue de 1,2 por km², 1,1 por km² y 2,6 por km² para cada territorio, respectivamente. Los corzos (Capreolus capreolus) se dieron a densidades mucho más bajas (aproximadamente 0,01/km²), y el ciervo rojo (Cervus elaphus) sólo estuvo presente en los territorios de Gråfjell y Bograngen (aproximadamente 0,01/km²).

METODOLOGÍA

Seguimiento GPS

Los autores usaron receptores GPS para uno o ambos lobos adultos de las parejas y manadas, utilizando procedimientos estándar para su captura e inmovilización (Sand et al., 2005). Se programaron los collares para calcular la posición de intervalos de 30 minutos o 60 minutos y para descargar los datos semanal o quincenalmente durante los períodos de estudio (Sand et al., 2005). Utilizaron ArcView 3.2 para crear clúster (podría definirse de una forma demasiado simple como “agrupaciones de datos”) de buffers de superposición unificados de 50 o 100 m de radio alrededor de las posiciones y definieron posiciones fuera de clústeres como posiciones individuales (Sand et al., 2005).

Se transfirieron todas las posiciones en clústeres a unidades de GPS de mano para visitarlas en el campo después de aproximadamente una semana (Zimmermann et al., 2001). Si se detectaron signos de una muerte (Sand et al., 2005) al aproximarse a un clúster, se dejaron sin alteración hasta ≥ 1 semana después de la presencia del lobo. Se clasificaron los clústeres en clústeres con cadáver (restos de presas), clústeres de encame (signos de encame en la nieve), clústeres de rastro (signos de movimiento solamente), otros clústeres (otros signos de actividad) y clústeres negativos (clústeres sin cadáver sin señales debido a nevadas o deshielo). Se definieron como clústeres de depredación a los clústeres con cadáver que contuvieron alces muertos, o probablemente muertos, por lobos durante el período de estudio (Sand et al., 2005). Además, los autores visitaron el 13% de todas las posiciones individuales (rango: 0-18%/del conjunto de datos) y realizaron 590 km de seguimiento en la nieve entre posiciones consecutivas (rango: 9- 215 km/del conjunto de datos).

Características del clúster

Se investigaron 6 conjuntos de datos de 3 inviernos. Debido a que el intervalo de posicionamiento y el radio de amortiguamiento (buffer) son parámetros cruciales para la detección de presas muertas por lobos (Sand et al., 2005), se analizaron las características de los clústeres para diferentes combinaciones de estos parámetros: 1) posicionamiento horario y radio de 50 m 2) posicionamiento y radio de 100 m, y 3) posicionamiento de media hora y radio de 50 m, omitiendo la cuarta combinación debido a tamaños de clúster indebidamente grandes.

Se describieron los clústeres por el 1) número de posiciones; 2) número de visitas de lobo (visita definida como una serie de posiciones secuenciales en el clúster); 3) relación de posiciones a visitas; 4) área del clúster; 5) linealidad del movimiento al entrar en el clúster [distancia AC/(distancia AB = distancia BC)], siendo la posición C la primera de un clúster y B y A las dos posiciones precedentes); 6) hora del día de llegada a la primera visita (ya sea por la mañana de 0400 a 1130 h, por la tarde de 1200 a 1930 h o por la noche de 2000 a 0330 h); y 7) porcentaje de posiciones en el clúster por la mañana, tarde y noche.

Se utilizaron modelos lineales generalizados para comparar estas características de clúster entre los tipos de clúster (cadáver, lugar del encame, rastro, otros o clúster negativos) con regresión log-lineal del número de posiciones y visitas, la regresión logística de la proporción de posiciones de la tarde y la linealidad del movimiento, y la regresión lineal (análisis unidireccional de la varianza) del área del clúster transformada y la relación de posiciones a las visitas. La transformación fue debida a la asunción de errores normales de la variable respuesta.

Se utilizaron las pruebas t para comparar el número de posiciones y visitas en los clústeres que contuvieron crías de alces con los que contuvieron alces adultos (>1 año) y para comparar el número de posiciones y visitas en los clústeres de depredación de diferentes tamaños de manada (pareja vs manada).

El modelo de depredación

Se utilizó un modelo mixto de regresión logística para estimar la probabilidad de un evento de depredación. Se codificaron los clústeres de depredación como 1 y todos los otros clústeres como 0. Debido a que el patrón de manejo de las presas no difirió con la clase de edad de los alces (ver resultados y Hayes et al., 2000), se agruparon clústeres de depredación de crías y adultos. Se utilizó el tamaño de la manada (pareja o manada) y las características del clúster como factores fijos. Se estableció el conjunto de datos como un factor aleatorio y se basó la selección del modelo en la significancia de cada variable mediante un procedimiento escalonado.

Se desarrollaron modelos para las 3 combinaciones de intervalos de posicionamiento y radios buffer (radios de amortiguamiento). Los clúster hacia el final del período de estudio pudieron ser visitados de nuevo ​​por los lobos después del mismo y, por lo tanto, sus características no se describieron completamente. Por lo tanto, se excluyeron todos los clústeres donde los lobos llegaron más tarde de x días antes del final del período de estudio, donde x = mediana del tiempo entre la primera y última posición en los clústeres con ≥ 2 visitas. Para clúster de 50 m cada hora, x = 13,6 horas; clúster 100 m por, x = 13,8 horas; clúster de 50 m cada media hora, x = 6,9 horas.

Inicialmente se incluyeron todos los conjuntos de datos en el modelo de depredación. A continuación, se desarrollaron modelos para 5 de los 6 conjuntos de datos a la vez, terminando con 6 modelos diferentes. Se usaron estos modelos para predecir la probabilidad de una depredación de alces para todos los clústeres del sexto conjunto de datos no incluidos en el modelo. Luego se compararon las probabilidades predichas con la presencia real de alces muertos para probar la bondad de adaptación de cada modelo.

RESULTADOS

Características del clúster

Los autores reunieron 8747 posiciones, de las cuales 74% se clasificaron en 953 clúster de radio de amortiguamiento de 50 m, o 81% en 880 clúster de 100 m de radio de amortiguación. Se visitaron las posiciones GPS en una media de 8,8 ± 6,4 días después del posicionamiento. Se observaron señales de lobos en 317 (33%) de los 953 clústeres basados ​​en posiciones horarias y radio de amortiguamiento de 50 m. De estos, 167 (53%) fueron clústeres de encame y 26 (8%) fueron clústeres de rastro que ocurrieron como resultado de lobos que viajaron a lo largo de las mismas rutas varias veces durante el período del estudio. En 11 clústeres, los lobos habían estado cavando hormigueros, en 5 ocasiones pasaron tiempo en madrigueras de zorro rojo (Vulpes vulpes) o tejón (Meles meles), y en otras 5 ocasiones, se encontraron viejos huesos o cuernos. Se observaron cadáveres en 100 (10%) de los 953 clústeres, incluyendo 95 alces, 2 ciervos, 1 castor (Castor fiber), 1 gallo lira (Lyrurus tetrix) y 1 lobo. Se clasificaron 74 alces muertos o probablemente muertos por lobos durante el periodo de estudio.

Los clústeres estuvieron sesgados hacia un número bajo de posiciones y visitas y los lobos no volvieron a visitar en el 65% de todos los clústeres. El tiempo más largo pasado en un clúster fue 57 horas y el número máximo de visitas fue 9. En ambos casos, los clústeres contuvieron el alce matado por lobo. El clúster promedio de cadáver tuvo un área 65% más grande, 84% más posiciones, 94% más visitas, y 70% menor proporción de posiciones por la tarde en comparación con la media general. En comparación con los clústeres de encame y de rastro, los clústeres con cadáver tuvieron una relación intermedia de posiciones respecto a las visitas. Los lobos visitaron los clústeres de encame una sola vez en el 77% de todos los casos, y los clústeres de encame tuvieron una alta proporción de posiciones a las visitas. Los clústeres de rastro tuvieron una proporción baja de 2 posiciones y de 2 visitas en su mayoría. Los lobos se movieron normalmente recta o casi en línea recta en los clústeres, independientemente del tipo de clúster.

Los clúster de depredación de las parejas de lobos tuvieron un 36% más de posiciones (pareja: 15,39 ± 3,58, manada: 11,27 ± 2,75;) y fueron visitados 30% más que los de las manadas (pareja: 3,61 ± 0,68; manada: 2,77 ± 0,43). La edad de los alces no afectó ni al número de posiciones en los clústeres (n = 57 crías: 12,58 ± 6,51; n = 15 adultos: 16,40 ± 6,55), ni el número de visitas (crías: 4,07 ± 1,11; adultos: 3,04 ± 0,49).

Modelos de depredación

La regresión logística reveló que los clústeres con una pequeña proporción de posiciones por la tarde, muchas posiciones y muchas visitas fueron más propensos a incluir una muerte de alce. Este modelo fue robusto (es decir, la misma combinación de variables también fue mejor para todas las 6 combinaciones de 5 conjuntos de datos, aunque con estimaciones de parámetros ligeramente diferentes). Utilizando un radio de 100 m de amortiguación (buffer) en vez de 50 m, y posicionamiento de media hora en lugar de hora, incluyó los mismos términos significativos excepto la interacción. Se excluyeron las variables organización social (manada o pareja) y tiempo de llegada en la primera visita del modelo debido a que no fueron significativos.

Sin embargo, la capacidad de los 5 modelos de conjuntos de datos para predecir clústeres de depredación en el sexto conjunto de datos fue pobre. De los 865 clústeres incluidos en el modelo de posiciones horarias y 50 m de radio, 37 (4,3%) tuvieron una probabilidad de >0,50 de ser un lugar de depredación. De éstos, 18 clústeres contuvieron alces muertos por los lobos durante el período del estudio. Los otros contuvieron tanto alces muertos antes del período de estudio (n=4), excavaciones de hormigueros (n=2), o encames y clústeres negativos (n=13). De las 67 muertes de alces incluidas en el modelo, 29 (43%) o 49 (73%) tuvieron una probabilidad calculada de  <0,25 o <0,5 de ser un lugar de depredación, respectivamente. Este patrón fue el mismo para todos los modelos con independencia del intervalo de posicionamiento y el radio del buffer.

Para reducir el trabajo en el campo, los autores consideraron visitar solamente aquellos clústeres con una probabilidad igual o mayor de depredación que el clúster de depredación con la probabilidad más baja. Para detectar la totalidad o el 90% de los alces muertos por lobos durante el período de estudio, entonces deberían haber visitado el 52% o el 35%, respectivamente, de los clústeres de alta probabilidad. Sin embargo, hubo una gran variación entre los conjuntos de datos, que fueron desde el 17% al 72% de los clústeres a visitar para detectar todas las muertes. Debido a que la mayoría de los grupos con valores de probabilidad bajos contuvieron sólo unas pocas posiciones, la proporción de posiciones a visitar fue aún mayor. Recodificando no sólo los clústeres de depredación, sino todos los clústeres de cadáver o de cadáver de alce como 1 para la respuesta logística, no cambió sustancialmente la proporción de clústeres y posiciones a visitar.

DISCUSIÓN

A pesar de que los autores fueron capaces de identificar los factores que difirieron con el tipo de clúster y afectaron a la previsibilidad de los lugares de depredación en los modelos de regresión logística, el ajuste del modelo fue pobre. La principal razón fue la alta variabilidad en la presencia de lobos en las muertes de alces, que fueron desde 1 hora a 57 horas, de 1 visita a 9 visitas, y de 0% a 100% en posiciones por la tarde.

La perturbación humana es una causa potencial de lobadas (surplus killing) de caribú (Eide y Ballard, 1982) y también podría ser un factor estocástico importante en este estudio, explicando por qué los lobos a veces dejaron un cadáver poco después de matarlo y nunca regresaron (Sand et al., 2005). El cadáver con 57 posiciones horarias lo mataron en un área remota, lejos de la perturbación humana. Además, el acceso a las presas varió mucho dentro de los territorios. Los alces en esa parte de Escandinavia comúnmente se agregan en áreas específicas en invierno (Gundersen, 2003). Los lobos pueden reducir el tiempo de manejo de las presas en estas áreas como resultado de mayores tasas de depredación. En Gråfjell 1, mataron 4 alces en 29 horas y una distancia máxima de 4,4 km dentro de un área de agregación.

Los lobos son competidores dominantes interespecíficos, que viven en grupo, cazan en manada y tienen grandes camadas (Mech y Boitani, 2003). Los grupos se pueden dividir y los cachorros se pueden dejar en los cadáveres mientras que los adultos buscan nuevas presas. Esto puede permitir una mayor flexibilidad en el manejo de las presas y en parte explicar la alta variación observada en el tiempo de manejo de sus depredaciones.

IMPLICACIONES EN LA GESTIÓN

Los autores no fueron capaces de desarrollar un modelo que valore de manera rentable las tasas de depredación de los lobos basadas únicamente en datos de posicionamiento GPS, y concluyeron que todavía se necesita un extenso trabajo de campo. Si este estudio se repite en ambientes comparables, recomiendan usar un intervalo de posicionamiento GPS de 30 minutos y visitar todas las posiciones GPS como punto de partida. Sin embargo, la generalidad de los resultados basados en 3 territorios en una población sigue siendo cuestionable y enfatizan la necesidad de una expansión de este estudio para incluir más territorios y otras poblaciones de lobos en diferentes hábitats antes de reducir los esfuerzos de campo. En particular, las estimaciones de los índices de depredación sobre las especies de presa más pequeñas que los alces probablemente requerirán un posicionamiento GPS intensivo en combinación con esfuerzos de alto campo.

REFERENCIAS

Eide, S. H. and W. B. Ballard (1982). “Apparent case of surplus killing of caribou by gray wolves”. Canadian Field-Naturalist 96:87–88.

Gundersen, H. (2003). “Vehicle collisions and wolf predation: challenges in the management of a migrating moose population in southeast Norway”. Dissertation, University of Oslo, Oslo, Norway.

Sand, H., B. Zimmermann, P. Wabakken, H. Andrén and H. C. Pedersen (2005). “Using GPS technology and GIS cluster analysis to estimate kill rates in wolf–ungulate ecosystems”. Wildlife Society Bulletin 33:914–925.

Hayes, R. D., A. M. Baer, U. Wotschikowsky and A. S. Harestad (2000). “Kill rate by wolves on moose in the Yukon”. Canadian Journal of Zoology 78:49–59.

Web of Science (2017). Consultado el 22 de Abril de 2017. https://apps.webofknowledge.com/Search.do?product=WOS&SID=Q1u63NZ3TDkPyTcxIpj&search_mode=GeneralSearch&prID=ea320111-ba64-4a47-861b-9ec11f241f14

Zimmermann, B., T. Storaas, P. Wabakken, K. Nicolaysen, O. K. Steinset, M. Doötterer, H. Gundersen and H. P. Andreassen (2001). “GPS collars with remote download facilities, for studying the economics of moose hunting and moose–wolf interactions”. Pages 33–38 in A. M. Sibbald and I. J. Gordon, editors. Proceedings of the conference ‘‘Tracking animals with GPS,’’ 12–13 March 2001, Aberdeen, United Kingdom.

Los objetivos de este estudio fueron evaluar la composición corporal de lobos en libertad. Los autores trataron de comprobar la hipótesis de que la composición y la masa corporal son independientes de la edad, la estación, el sexo y el estado reproductivo de las hembras. Ninguna de estas hipótesis se ha probado en lobos en libertad o cautivos y los conocimientos sobre estos procesos fisiológicos pueden mejorar la comprensión de la vida y la ecología nutricional de los lobos.

El trabajo fue publicado en la revista Canadian Journal of Zoology en 2013. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Canadian Journal of Zoology tuvo un «Factor de Impacto» de 1,52. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	51	161	Q2

Los autores y otros datos del artículo:

Hilderbrand, G. V. and H. N. Golden (2013). «Body composition of free-ranging wolves (Canis lupus)”. Canadian Journal of Zoology 91 (1): 1-6.

El estudio se llevó a cabo en la cuenca del Nelchina dentro de la Unidad de Gestión Cinegética (del inglés Game Management Unit – GMU) 13 en el centro-sur de Alaska.

Es en gran parte una zona yerma con pocos caminos y comunidades humanas. Las principales especies de presas para lobos son los alces (Alces alces (L., 1758)), el caribú (Rangifer tarandus (L., 1758)) y las ovejas de Dall (Ovis dalli Nelson, 1884). Otras especies depredadoras son los osos pardos (Ursus arctos L., 1758) y negros (Ursus americanus Pallas, 1780), los glotones (Gulo gulo (L., 1758)), los zorros rojos (Vulpes vulpes 1758) y los coyotes (Canis latrans Say, 1823). La cuenca del Nelchina ha tenido una historia de gestión de depredadores periódicamente vigorosa con el fin de aumentar la disponibilidad de alce y caribú para la caza (Ballard et al., 1987).

METODOLOGÍA

Captura y manejo

Se capturaron 35 lobos diferentes (15 hembras y 20 machos) en la cuenca del Nelchina, Alaska, en primavera (marzo-mayo 2000-2003; n = 33), verano (junio-agosto 2000-2003; n = 33) y otoño (octubre-noviembre 2001-2003, n = 19). Se capturaron 10 de los 35 lobos solamente una vez, pero recapturaron 25 lobos de 1 a 5 veces, resultando un total de 85 capturas (40 hembras y 45 machos).

Los lobos se inmovilizaron mediante el disparo de dardos anestésicos desde un helicóptero.

Después de la inmovilización, se midió la masa corporal de los 35 lobos cada vez que fueron capturados y se estimó su composición corporal (11 hembras y 10 machos) cuando hubo suficiente luz diurna. Para la medición de la masa corporal, se capturaron lobos de 8 manadas diferentes y para el análisis de la composición corporal, de 7 diferentes. Usando los criterios de desgaste de los dientes (Gipson et al., 2000), se estimaron las edades de los lobos entre 1 y 11 años. La población de muestra incluyó hembras con y sin camadas e individuos de diferente estatus social dentro de sus manadas.

Se administró una dilución de óxido de deuterio (agua pesada) a 10 lobos en una sola ocasión, pero de 2 a 4 veces a los 11 lobos restantes, por lo que se realizaron 38 estimaciones de la composición corporal (21 hembras y 17 machos). Se recogieron muestras de sangre a los 30, 60, 90, 120 y 150 min después de la inyección. Por último se pesaron (± 0,2 kg) todos los lobos.

Análisis estadísticos

Después del tratamiento de las muestras en el laboratorio y del cálculo de los diferentes parámetros corporales, se generaron curvas de equilibrio de la dilución de óxido de deuterio a partir de ensayos de campo en 23 de los 38 lobos capturados para este análisis, en primavera (n = 6), verano (n = 11) y otoño (n = 6). Para determinar cuándo se había producido el equilibrio, se calculó la diferencia porcentual de las concentraciones de deuterio en cada intervalo de tiempo después de la inyección (30, 60, 90 y 120 minutos después de la inyección) de la medida a los 150 min. Los autores asumieron que el equilibrio ocurrió dentro de los 150 minutos después de la inyección de óxido de deuterio, en base a los resultados reportados para los osos pardos, una especie mucho más grande que los lobos (Farley y Robbins, 1994). Estos valores se agruparon entre animales dentro de una temporada dada. Se probó la hipótesis nula de que la diferencia del porcentaje medio no fue diferente de cero para cada intervalo de tiempo usando las pruebas t de Student (Zar, 1999). Se realizaron muy pocas capturas repetidas de los mismos individuos, particularmente en temporadas sucesivas a lo largo de un año dado. Por lo tanto, los autores consideraron que cada evento de medición de la masa corporal o de la composición corporal fue un evento independiente basado en el sexo, la estación y la edad del animal. Se calcularon las medias y los errores estándar para cada medida fisiológica para ambos sexos dentro de cada estación y se compararon estos valores por sexo, edad y temporada usando análisis de varianza (ANOVA) y regresión lineal (Zar, 1999). También compararon la masa corporal y la composición de las hembras ≥ 2 años de edad en función del estado reproductivo utilizando las pruebas t de Student (Zar, 1999). Es importante señalar que los cálculos de grasa corporal (FM), masa magra (LM) y grasa corporal + masa magra (EC) se basaron en los valores de la literatura y estos valores tienen una variabilidad asociada pero desconocida. Por lo tanto, los errores estándar calculados son probablemente subestimaciones, ya que no tienen en cuenta la variabilidad de estos valores en la literatura.

RESULTADOS

La diferencia en las concentraciones de deuterio a 120 y 150 min después de la inyección no fue estadísticamente distinguible de cero en primavera, verano u otoño. Además, las diferencias porcentuales medias entre los valores de concentración a 120 y 150 min después de la inyección no fueron mayores del 2% en cualquier estación. Las diferencias porcentuales entre los valores de concentración de deuterio observados a 90 y 150 min después de la inyección difirieron de cero en verano pero no en primavera u otoño.

Independientemente de la temporada, sexo, edad o clase reproductiva, el equilibrio de deuterio se alcanzó aproximadamente 120 minutos después de la inyección.

La masa corporal aumentó con la edad hasta los 6-8 años, pero tiende a disminuir en los animales de mayor edad. La masa corporal magra aumentó a lo largo de la edad de 6-8 años en varones y hembras. En los machos, la masa magra, tanto en masa como en proporción de la masa total, disminuyó en los animales de mayor edad. La masa total de grasa corporal tendió a ser más baja durante la edad adulta temprana a mediana (edad 3-6 años), pues las hembras tendieron a tener más grasa con menos edad (≤ 2 años de edad). En base a la prueba de composición de un macho ≥ 11 + años de edad, que no se pudo realizar para una hembra de edad similar, los machos aumentaron su contenido de grasa a medida que se acercaban a la senescencia.

Los machos fueron más grandes que las hembras en todas las estaciones. La masa magra difirió significativamente entre los sexos en primavera, verano y otoño. La masa corporal magra media fue más baja en primavera en ambos sexos. A pesar de la dicotomía en la masa corporal, el porcentaje de grasa corporal no difirió entre los sexos en ninguna estación, pero la masa media de grasa corporal fue mayor en ambos sexos en primavera. Debido al contenido calórico relativamente alto de los tejidos adiposos en relación con la masa corporal magra, el contenido total de energía corporal de ambos sexos siguió un patrón estacional muy similar al de la masa total de grasa corporal.

La masa corporal fue mayor en las hembras reproductivamente activas que en las hembras no reproductivas activas en primavera pero no difirió en verano u otoño. La masa grasa fue generalmente mayor en las hembras reproductivas que en las hembras no reproductivas, especialmente en verano y otoño; sin embargo, la diferencia no fue significativa (cuando se midieron en conjunto a lo largo de las estaciones debido al tamaño de la muestra).

DISCUSIÓN

Los lobos en la cuenca del Nelchina, Alaska, continuaron creciendo de una forma más severa hasta los 6-8 años de edad y la composición corporal cambió con la edad. Los autores tendieron a evitar capturar lobos muy jóvenes y pocos lobos en el área de estudio vivieron más de 8 años debido a las actividades cinegéticas humanas, limitando así tanto el número de lobos de mayor edad en la muestra y la capacidad para realizar mediciones repetidas en el mismo animal.

Al igual que en los estudios previos de cánidos silvestres, los autores observaron que la masa corporal de ambos, machos y hembras de lobos en condiciones de libertad, fue consistente durante todo el año, y que los lípidos y las reservas de proteínas variaron anualmente. Las reservas de lípidos no aumentaron significativamente desde el verano hasta el otoño en los lobos del Nelchina. Los autores esperaron que los lobos muestreados acumulasen reservas de lípidos después de las fechas de captura de otoño y que los valores máximos pudiesen superar los registrados en la primavera, tal y como estudios previos han informado de reservas máximas de lípidos en invierno. La corta duración del día y las rigurosas temperaturas en invierno impidieron investigar la composición corporal invernal de los lobos vivos y libres en la cuenca del Nelchina, Alaska.

Los resultados en los cambios anuales en la composición corporal de los lobos del Nelchina apoyan generalmente los argumentos que postulan que los cambios estacionales en la composición corporal de los cánidos silvestres son una respuesta a la combinación de diversos factores que afectan a la demanda energética como son mantenimiento, crecimiento, reproducción, escasez de alimentos y termorregulación (Prestrud and Nielsen, 1992). Tales cambios pueden haber ocurrido independientemente de la disponibilidad de alimento, ya que no los autores no tuvieron ninguna indicación de que los lobos tuviesen esa limitación. Las mayores reservas de lípidos al final del invierno en relación con el verano probablemente sostienen a los lobos durante los períodos de ayuno, ayudan a apoyar los costes de crecimiento y reproducción y mejoran su capacidad para termorregular. La necesidad de almacenar lípidos para satisfacer estas demandas energéticas debe ser equilibrada en relación con la vida de los lobos como un depredador porque el exceso de masa puede impedir la capacidad de los lobos para viajar durante largos períodos y capturar a presas. Debido a que los cánidos son depredadores activos durante todo el año, la selección para una masa corporal eficiente puede contribuir a la consistencia anual de las masas corporales observadas en los sexos dentro de las especies.

Cuando se realizan diluciones de deuterio en lobos para evaluar la composición corporal, se sugiere que el deuterio debería circular en el lobo durante al menos 120 minutos independientemente del sexo, edad o estado reproductivo para asegurar el equilibrio.

Existen varias fuentes potenciales de error en las diluciones de deuterio y los resultados deben ser vistos con estas en mente. En primer lugar, los intestinos se llenan de las comidas recientes en las mediciones de la masa corporal y probablemente aumentan las estimaciones de la masa magra. Si bien el volumen intestinal no se puede cuantificar fácilmente en el campo, la distensión intestinal u otras evidencias de alimentación reciente deben ser anotadas y consideradas al analizar los resultados. La gestación también puede afectar a los cálculos de la composición corporal porque la composición de los embriones, la placenta y el saco amniótico se incluirán en la masa corporal medida y en la composición corporal estimada de la hembra. Por lo tanto, la gestación potencial debe ser considerada al interpretar los resultados del análisis de la composición corporal de las hembras reproductivas en primavera. Cualquier agua perdida durante la dilución a través de la micción, la respiración o la salivación afectará adversamente a las estimaciones de la composición corporal. Sin embargo, los autores creen que los volúmenes perdidos a través de estas rutas son probablemente significativos en relación con el tamaño del contenido de agua corporal total. Cualquier herida o lesión que reduzca la circulación de la sangre (por ejemplo, hematoma o hemorragia de una herida de bala o traumatismo de fuerza contundente) también pueden afectar al equilibrio del deuterio. Extremos en la temperatura pueden dar lugar a la vasodilatación o la vasoconstricción que aumentan o disminuyen la velocidad del flujo de la sangre a las extremidades, y así la tasa de equilibrio isotópico. El aumento de la tasa metabólica puede aumentar el flujo sanguíneo y la respiración. Como los isótopos inyectados pueden perderse a través de la respiración, el aumento de los estados metabólicos puede incrementar la cantidad de isótopos perdidos a través de esta ruta e impactar sobre las estimaciones de la composición corporal realizadas usando la dilución isotópica. Del mismo modo, la digestión activa puede afectar el flujo sanguíneo y los isótopos inyectados, al igual que el agua del cuerpo, se pueden pasar hacia y desde el tracto gastrointestinal. Por lo tanto, la digestión activa puede aumentar las tasas de equilibrio y puede dar lugar a la pérdida de isótopos inyectados. Del mismo modo, algunos lobos regurgitan la anestesia y esto puede afectar adversamente a las mediciones de isótopos si ocurre antes del equilibrio. Por último, el error en el pesaje inicial del deuterio o los errores en la posterior recogida en el laboratorio y los análisis de deuterio de la sangre afectarán negativamente a las estimaciones de la composición corporal.

La dilución de óxido de deuterio proporciona una medida fisiológicamente sana y reproducible de la composición corporal de los lobos. Esta técnica se puede utilizar para evaluar la salud de un individuo en un solo punto en el tiempo o a través del tiempo a través de medidas repetidas. Con la recopilación de datos adicionales, las comparaciones podrían hacerse a través de los individuos, la edad, las manadas, el tipo de presa dominante, las estaciones y los años. Además, los costes de mantenimiento, crecimiento, lactancia y reproducción pueden evaluarse cuantitativamente mediante estudios de composición corporal (Farley y Robbins, 1995). Por último, los estudios de composición corporal pueden combinarse con otras metodologías para evaluar las necesidades nutricionales y las tasas estacionales de consumo de presas de carnívoros individuales (Hilderbrand et al., 1999). Esto es de particular valor en áreas de estudio como la cuenca del Nelchina donde las acciones de manejo tales como la gestión intensiva del lobo se centran en suposiciones del sistema predador-presa indirectamente basadas en las tasas de depredación.

REFERENCIAS

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El objetivo de este estudio fue analizar: (1) la composición de la dieta del lobo y los patrones de selección de presas en la comunidad de ungulados silvestres, y (2) la contribución del ganado en las muertes ocasionadas y el impacto de la depredación de los lobos en el ganado local.

El trabajo fue publicado en la revista Acta Theriologica en 2005. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Acta Theriologica tuvo un «Factor de Impacto» de 0,944. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	85	161	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Nowak, S., R. W. Mysłajek and B. Jedrzejewska (2005). «Patterns of wolf Canis lupus predation on wild and domestic ungulates in the Western Carpathian Mountains (S Poland)”. Acta Theriologica 50 (2): 263-276.

El estudio se realizó en 1997-2001 en la cordillera occidental de los Cárpatos polacos, situada cerca de la frontera polaco-eslovaca y polaco-checa. La región está densamente habitada (de media, 150 habitantes/km²). Hay algunas explotaciones agrícolas y ganaderas, en las que pequeños rebaños de ovejas y cabras constituyen una fuente importante de ingresos. La comunidad de ungulados está dominada por el corzo Capreolus capreolus (74%), seguido por el ciervo Cervus elaphus (21%) y el jabalí Sus scrofa (5%). El gremio de grandes depredadores incluye el lobo, el lince Lynx lynx, y el oso pardo Ursus arctos. Todos estos depredadores están protegidos en Polonia, pero el lobo es una especie cinegética en Eslovaquia, con una temporada de caza de 2 meses en invierno. En 1997-2001, el área de estudio estuvo ocupada por cuatro manadas de lobos, una en los montes Silesian Beskidy y tres en los montes Żywiecki Beskidy  (Pierużek-Nowak, 2002).

METODOLOGÍA

Análisis de las presas silvestres y de la composición de la dieta de los lobos

Se estudió la dieta del lobo en base a 390 excrementos y 93 restos de presas silvestres recogidos de tres manadas de lobos durante 1997-2001. El análisis de los excrementos siguió el método estándar de secado y lavado a través de un tamiz de malla de 0,5 mm (Lockie, 1959). Las presas fueron identificadas a través del pelo, huesos, pezuñas, garras y restos de plumas según las claves taxonómicas de Dziurdzik (1973), Pucek (1981), Debrot y colaboradores (1982), y Teerink (1991), así como en comparación con la colección del Instituto de Investigación de Mamíferos de la Academia Polaca de Ciencias de Białowieża. En el caso de corzos, ciervos y jabalíes, siempre que fue posible, se determinaron las clases de edad (juveniles – menores de 6 meses o adultos – mayores de 6 meses) en comparación con el material de referencia (pelo y huesos de especies de ungulados de edad conocida) (Jędrzejewski et al., 1992).

La composición alimenticia se expresó como: (1) el porcentaje de excrementos que contuvieron diferentes especies de presas en relación con el número total de muestras fecales (frecuencia de ocurrencia) y (2) el porcentaje de biomasa de un componente particular de alimento con respecto a la biomasa total consumida por los lobos. La biomasa de los componentes alimenticios se obtuvo multiplicando el peso de los restos de presa que se encontraron en los excrementos por coeficientes de digestibilidad (Jędrzejewski y Jędrzejewska, 1992). Se analizó la composición alimenticia en dos temporadas: otoño-invierno (1 de octubre – 15 de abril) y primavera-verano (16 de abril – 30 de septiembre).

La amplitud del nicho trófico (B) se calculó según Levins (1968). Se clasificaron los componentes alimenticios en 5 grupos: (1) insectívoros; (2) roedores; (3) mamíferos de tamaño mediano (liebre, tejón y zorro); (4) ungulados silvestres; (5) ganado. El índice B pudo alcanzar el valor de 1 (fuerte especialización en el grupo de presas) a 5 (presa oportunista en todos los grupos de presas disponibles). Se calculó la similitud de la composición de la dieta entre estaciones siguiendo la fórmula de Pianka (1973).

La estructura de especies de la comunidad de ungulados en el área de estudio se estimó en base a los inventarios de los cazadores, que se realizan cada invierno mediante el seguimiento en la nieve de transectos regulares y con apoyo de observaciones durante todo el año. Los autores sólo tuvieron en cuenta los datos de las divisiones de caza dentro de los territorios de lobo. Debido a la posibilidad de subestimación del número de ungulados por los cazadores (Jędrzejewska et al., 1997), las densidades de los ungulados no se tuvieron en cuenta en este trabajo. Para estimar el porcentaje de contribución de una especie particular de ungulado a la biomasa total de ungulados en el área de estudio, se utilizó la masa corporal de ciervos y jabalíes (de diferentes edades y sexo) procedente de las piezas de cazadores en los montes Żywiecki Beskidy  en 1997-2001, y el sexo y la estructura de edad de los corzos y ciervos de los inventarios de los cazadores. Las masas corporales estimadas fueron: 100 kg para el ciervo, 19 kg para el corzo y 40 kg para el jabalí.

La preferencia de los lobos por las especies de ungulados se calculó en base al índice de selectividad D de Jacobs (1974). Del mismo modo, el índice de selectividad se calculó para sexo y edad de las presas (ciervos y corzos). D varía de -1 (evasión total de una especie dada), a 0 (elección aleatoria) a 1 (la selección positiva más fuerte).

Datos de depredación del lobo sobre el ganado

Para cuantificar los daños causados por los lobos al ganado, los autores usaron varias fuentes de información: informes oficiales de las comisiones de evaluación de daños, entrevistas con ganaderos locales e inspecciones de los lugares donde se produjeron los daños. En 1997-2001, recogieron datos de 172 animales domésticos muertos por lobos en 35 ataques, de los cuales verificaron en el campo 23. En cada lugar inspeccionado, se contó el número de animales muertos y se estimó el porcentaje del cadáver consumido. Para una de las manadas estudiadas (Grapa), se pudo obtener la información completa sobre la depredación del ganado causada por esos lobos. Además, para esta manada, se estimó el papel del ganado en la dieta y el impacto total de los lobos en las poblaciones locales de ganado, basado en la ingesta media diaria de los lobos (5,58 kg, Jędrzejewski et al., 2002a), el número total de ganado accesible en el territorio de la manada (montes Silesian Beskidy), el número de ataques y animales domésticos muertos y el porcentaje de consumo de los cadáveres.

RESULTADOS

El análisis de los excrementos reveló que el ciervo y el corzo fueron las presas más importantes de los lobos. El ciervo apareció en el 30% de todas las muestras fecales recogidas, y su contribución a la biomasa total de alimentos consumidos alcanzó el 42%. El corzo se encontró en el 33% de los excrementos y comprendió el 33% de la biomasa total. En total, los cérvidos (junto con restos indeterminados de Cervidae) constituyeron el 91% de la biomasa de los alimentos consumidos por los lobos. El jabalí constituyó el 4% de la biomasa total. Entre los mamíferos de tamaño mediano, sólo la liebre Lepus europeus fue importante como presa, apareciendo en el 5% de los excrementos y aportando el 2% de la biomasa total. El ganado (ovejas, cabras, vacas y perros) se encontró en el 4% de las heces y constituyó sólo el 3% de la biomasa alimenticia del lobo. Durante la estación fría, los ciervos fueron presas más importantes para los lobos que en la temporada primavera-verano, mientras que las contribuciones de corzos, jabalíes y ganado fueron ligeramente más altas en primavera-verano. Sin embargo, las diferencias no fueron significativas. El índice de Pianka (a = 0,99) confirmó la similitud de la dieta del lobo durante ambas temporadas.

Hubo diferencias significativas en las contribuciones de ciervos, corzos y ganado a la dieta de las tres manadas. En la dieta de las manadas Grapa y Groń, la proporción de ciervos y corzos en la biomasa fue cercana a 1:1, mientras que la manada Halny mató significativamente más ciervos. La depredación más intensa de animales domésticos se encontró en la manada de Groń (casi el 8% de la biomasa total). Además, la manada de Grapa de los montes Silesian Beskidy consumió más jabalíes (6% de biomasa) que las manadas que ocuparon los montes Żywiecki Beskidy. El índice de Pianka mostró una gran similitud en la dieta de las manadas de Grapa y Groñ (0,93) y una superposición considerablemente menor entre Halny y Grapa (0,76) y entre las manadas de Halny y Groń (0,72). El índice medio de similitud del nicho trófico entre todas las manadas ascendió a 0,80. Los nichos tróficos de los lobos del área de estudio fueron muy estrechos (B de 1 a 1,2), lo que indicó una fuerte especialización de los lobos hacia un grupo de presas – ungulados silvestres.

Selección de presas de la comunidad de ungulados silvestres

En los sendas utilizadas por los lobos se encontraron restos de 46 corzos (50% de las muertes descubiertas), 43 ciervos (46%) y 4 jabalíes (4%). La comparación con la estructura de los ungulados indicó que se incidió sobre los ciervos con más frecuencia, y más raramente de lo esperado sobre los corzos de acuerdo a sus respectivas contribuciones a la comunidad de los ungulados. Los jabalíes lo hicieron en concordancia con su participación en la comunidad de los ungulados. Se obtuvo un resultado similar cuando se comparó la biomasa de las presas de los lobos y la biomasa de la comunidad de ungulados. En la biomasa total de presas, el ciervo dominó fuertemente (78%). Al comparar el sexo y la estructura de edad de ambas especies en las poblaciones vivas se observó que los lobos evitaron a los ciervos machos adultos y prefirieron hembras y crías y seleccionaron positivamente a las hembras de corzo. Entre los restos de presas recuperados de los excrementos de lobos, los juveniles predominaron fuertemente.

Daño al ganado

En 1997-2001, se produjeron 35 ataques en 28 fincas. Las ovejas fueron la presa más común de los lobos (88%). De media, murieron 5 animales domésticos por ataque (SD = 4,7, rango 1-22). Anualmente, murieron de 15 a 48 cabezas de ganado, 34,4 animales de media (SD = 12,1). Se produjeron más daños en los montes Silesian Beskidy, aunque los ataques en esa región empezaron más tarde, en 1998. Cada año, el número medio de ganado muerto fue de 25,5 (SD = 9,4, rango 16-37), mientras que en los montes Żywiecki Beskidy varió de 1 a 28, 14 de media (DE = 10,2). Los ataques de los lobos ocurrieron entre mayo y noviembre, con la mayor intensidad registrada en agosto (44% de los ataques) y septiembre (26%).

El número de ataques de lobos (para 24 casos bien documentados) a rebaños más grandes (≥ 40 ovejas) y más pequeños (1-15 ovejas) fue similar (13 y 11 ataques). En rebaños más grandes, los lobos mataron, de media, 6,5 animales durante un ataque (rango 2-22, SD = 5,4). En los rebaños más pequeños se cuantificaron 3,6 animales por ataque (rango 1-7, SD = 2.5). Mientras que el 68% de los animales muertos procedían de rebaños más grandes, el daño total representó el 10% de su número. En los rebaños más pequeños la depredación alcanzó el 35% de los individuos. La mayoría de los ataques (67%) ocurrieron en pastos adyacentes o dentro del bosque. En el 71% de los casos, los animales permanecieron al menos a 50 m de distancia de los edificios. La mayor parte del ganado se mantuvo en una pluma de madera (1,2 m de altura) o se mantuvo dentro de cercas bajas (79% de todos los casos). En el 75% de los casos, los perros (generalmente mestizos) estuvieron presentes, pero la mayoría de ellos atados en las proximidades. Ninguna de las fincas, que sufrieron ataques de lobos, estuvo protegida por perros guardianes de ganado.

Para una manada (Grapa) se registraron y examinaron todos los casos de daño y se evaluó su presión sobre el ganado. En base al número de animales muertos, los autores estimaron la proporción total de ganado en la dieta de lobos y la compararon con los resultados del análisis de excrementos. La contribución total de los animales domésticos a la dieta del lobo varió de 3,6 a 11,2% de la biomasa de alimentos (7,7 de media) durante las temporadas de pastoreo y de 1,9 a 5,2% (3,5 de media) durante todo el año. Esta estimación es similar al resultado obtenido por el análisis de excrementos (media 1,8% de la biomasa de los alimentos). Sobre la base de datos de los ganaderos y comunidades locales, se estimó el número de ganado que fueron pastoreados en el territorio de la manada Grapa en alrededor de 360 individuos (rango 320-420). Durante la temporada de pastoreo, esa manada mató de media 25,5 animales domésticos, lo que representó el 7,1% del número total.

DISCUSIÓN

Dieta de los lobos en el oeste de los Cárpatos en comparación con otras poblaciones europeas

El estudio reveló que el ciervo, a pesar de su participación secundaria en la comunidad de ungulados, fue la presa más importante para los lobos en los montes occidentales Beskidy. Estudios anteriores realizados en el Bosque Primario de Białowieża (NE de Polonia) y en los montes Bieszczady (SE de Polonia) mostraron que el ciervo representaba aproximadamente el 40-50% de todos los ungulados muertos por estos depredadores y el 70-80% de su biomasa alimentaria (Jędrzejewski et al., 1992; Śmietana y Klimek, 1993). Este patrón de alimentación de los lobos en las montañas Beskidy corresponde bien a un modelo de respuesta funcional de los lobos a cambios en la abundancia de ciervos (Jędrzejewska y Jędrzejewski, 1998; Jędrzejewski et al., 2000). La segunda presa más importante de los lobos en el área de estudio (en términos de biomasa) fue el corzo. Su contribución a la dieta de los lobos fue mucho mayor que en otros bosques no tan intensamente manejados (Śmietana y Klimek 1993; Jędrzejewski et al., 2002a). Del mismo modo, se encontraron restos de corzo en el 33% de los estómagos de los lobos en los Cárpatos eslovacos (Hell, 1990), y en el 52% de los estómagos en Rumania (Ionescu, 1992).

El jabalí fue cazado por los lobos Beskidianos en raras ocasiones, lo que reflejó su pequeña participación en la comunidad de ungulados. Sin embargo, en algunas regiones de Europa, el jabalí constituye una parte importante de la dieta del lobo, pero es debido a la mayor contribución de esa especie a la comunidad local de ungulados (Brtek y Voskár, 1987; Jędrzejewski et al., 2000; Finďo, 2002) o al aumento de la susceptibilidad a la depredación de los lobos en el invierno (Śmietana y Klimek, 1993).

La cubierta de nieve (generalmente 70-80 centímetros) y de larga duración (hasta 160 días) ayudó a los lobos en su caza. Los autores observaron que el corzo se convirtió en una presa fácil para los lobos durante y después de fuertes nevadas. Luego se reunieron cerca de comederos, numerosos en esa zona, o en los bordes del bosque y permanecieron atrapados en la nieve profunda durante muchos días. Los lobos inspeccionaban regularmente esos lugares y así mataban a los corzos con frecuencia. En Norteamérica se ha observado un comportamiento de caza similar con respecto al ciervo de cola blanca Odocoileus virginianus (Kunkel y Pletscher, 2001).

Como se ha comprobado en numerosos estudios en Europa del Este y Norteamérica, los lobos prefirieron matar juveniles y hembras de cérvidos y alces Alces alces, en lugar de machos adultos (Peterson et al., 1984; Ballard et al., 1987; Fuller, 1989; Okarma, 1995; Voskár, 1994; Jędrzejewska y Jędrzejewski, 1998). Los lobos en los Cárpatos Occidentales mostraron preferencias similares para los ciervos y los corzos. Sólo la contribución de los corzos juveniles fue proporcional a su participación en la comunidad (a diferencia de los resultados de los análisis de excrementos, que revelaron preferencia por esta clase de edad). La explicación de los autores se basó en una masa corporal muy pequeña de los juveniles de corzo, que causó el consumo rápido y completo por los lobos y la dificultad de encontrar sus restos.

Factores que influyen en los ataques al ganado por parte de los lobos

En el área de estudio, se demostró que el ganado tuvo una importancia marginal como fuente de alimento para los lobos ya que sólo el 3% formó parte de la biomasa aportada a la alimentación de los lobos. En otras regiones de los Cárpatos se observo que una parte similar de la ganadería contribuyó a la dieta del lobo (Brtek y Voskár, 1987; Hell, 1990; Finďo, 2002).

Debido a la extendida y tradicional cría de ovejas, los lobos las mataron en primer lugar. La misma estructura de daño se reportó en otras partes de los Cárpatos (Śmietana, 2000; Finďo, 2002), de Bulgaria (Genov y Kostava, 1993), Italia, España y Portugal (Meriggi et al., 1991; Blanco et al., 1992; Meriggi y Lovari, 1996; Ciucci y Boitani, 1998). Sin embargo, en las tierras bajas, donde la ganadería es común, los terneros y las vacas son frecuentes o incluso prevalecen entre las muertes ocasionadas por los lobos (Ionescu, 1992; Jêdrzejewski et al., 2002b).

En los Cárpatos Occidentales, el número medio de animales muertos durante un solo ataque (5 individuos) fue comparable al reportado en Eslovaquia (4 individuos, Finďo y Hood, 2001) y mayor que en Bulgaria (de 1,5 a 2,6 individuos, Genov y Kostava, 1993) e Italia (3 individuos por ataque, Ciucci y Boitani, 1998). Probablemente, en el área de estudio, los lobos tuvieron tiempo suficiente para matar más animales durante el ataque, porque generalmente no fueron molestados por humanos o perros. El aumento observado de los ataques al final del verano también se observó en Eslovaquia (Voskár, 1994), Bulgaria (Genov, 1992) e Italia (Meriggi et al., 1991; Ciucci y Boitani, 1998). Lo más probable es que fuese debido a una disminución de la susceptibilidad de crías de ciervo a la depredación de los lobos, a una creciente demanda de alimentos y a la movilidad de los cachorros lobo en crecimiento (Śmietana, 2000; Jędrzejewski et al., 2001) y a una menor atención por parte de los perros guardianes del ganado.

Los lobos atacaron rebaños desprotegidos sin importar su tamaño. Durante los ataques a rebaños más grandes mataron más ovejas, lo que también se ha observado en Italia (Ciucci y Boitani, 1998). Los más vulnerables a los daños fueron los rebaños cercanos o dentro de los bosques, al igual que en América del Norte (Bangs y Shivik, 2001).

Se estimó la depredación total de los lobos sobre la población local de animales domésticos en Italia (0,4%), pero fue en referencia a la ganadería de toda la región, no sólo a los pastos cercanos o dentro de los territorios de los lobos (Ciucci y Boitani, 1998). Según estos autores, el daño más grande ocurrió en las áreas recientemente recolonizadas por los lobos. El impacto total sobre el ganado pastoreado dentro de la zona de origen por la recién establecida manada de lobos en los montes Silesian Beskidy (de media 7%) y la contribución del ganado a la biomasa alimenticia de esta manada, disminuyeron en temporadas consecutivas. Reflejó una creciente preocupación de los ganaderos locales acerca de la presencia del lobo y la participación de métodos preventivos como la perros guardianes y cercas móviles llamadas «fladry» (Nowak y Mysłajek, 2005). Del mismo modo, también se evaluó la presión total sobre los animales domésticos accesibles a los lobos en los bosques de los montes Bieszczady, sur de Polonia (Śmietana, 2000) y los Cárpatos rumanos (Mertens et al., 2001). En los montes Bieszczady (6,5%), donde no se protegieron los rebaños, se observó un mayor impacto de los lobos que en Rumanía (1%), donde los rebaños estuvieron mejor supervisados, con la participación de perros guardianes.

En base a todos estos hallazgos, los autores concluyen que en los bosques manejados, donde la estructura de la comunidad de ungulados es perturbada por los humanos pero los ciervos siguen siendo abundantes, los lobos se alimentan principalmente de ungulados silvestres (con preferencia por los ciervos) y la depredación general de ganado local no es alta. Además, el nivel de daño a los animales domésticos depende de medidas de prevención que se aplican en las prácticas de cría y puede reducirse introduciendo métodos eficaces de protección.

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El riesgo de depredación es la función combinada de la capacidad de los depredadores para encontrar presas (tasas de encuentro) y la capacidad condicionada de matarlas en un encuentro (tasas de ataque) (Hebblewhite et al., 2005). En este estudio, se utilizaron modelos de tiempo a evento (del ingés time-to-event models) con el fin de determinar los efectos de: el solapamiento entre lobos y caribús, las carreteras, los senderos y la elevación sobre las tasas de encuentro, para así poder definir los efectos del riesgo de depredación (Hebblewhite et al., 2005).

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Applied Ecology en 2011. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Applied Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 5,196. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	16	150	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Whittington, J., M. Hebblewhite, N. J. DeCesare, L. Neufeld, M. Bradley, J. Wilmshurst and M. Musiani (2011). «Caribou encounters with wolves increase near roads and trails: a time-to-event approach”. Journal of Applied Ecology 48(6): 1535-1542.

Los autores definieron los encuentros como el solapamiento espacio-temporal entre las localizaciones GPS de caribú y lobo (Eriksen et al., 2008). Además, probaron la hipótesis de que el caribú se separa espacialmente de los lobos y evita los encuentros con ellos comparando los índices de localizaciones simultáneas de lobos y caribúes con un modelo nulo de tasas de encuentro.

También se examinó cómo la asociación entre las rutas de los lobos y las características lineales cambió con la elevación y la estación utilizando análisis de selección de recursos de las rutas los lobos. Los lobos claramente seleccionan características lineales en sus rutas (James y Stuart-Smith, 2000) y son más propensos a matar ungulados cerca de características lineales. Sin embargo, no está claro cómo la selección de los lobos de las características lineales y el riesgo de depredación del caribú se ven afectados por la topografía accidentada asociada con mayores elevaciones y profundidades de la nieve durante el invierno (Seip, 1992). Por lo tanto, también se evaluó cómo los lobos variaron su selección de características lineales, lo que es importante para determinar cuándo y dónde las características lineales aumentan el riesgo de depredación del caribú. En conjunto, el análisis de la tasa de encuentro y el análisis de la selección de recursos del lobo permitió comprender a una escala fina los mecanismos que existen en los encuentros de lobo y caribú y el riesgo potencial de depredación.

El estudio incluyó partes de los parques nacionales Banff y Jasper de Canadá (6858 y 11 228 km², respectivamente) a lo largo de las laderas orientales de las Montañas Rocosas canadienses. Además de los lobos, la comunidad de depredadores también estuvo formada por leones de montaña Puma concolor, osos grizzly Ursus arctos, osos negros Ursus americanus y glotones Gulo gulo. La dieta de los lobos incluyó ciervo Cervus elaphus, alce Alces alces, ciervo mulo Odocoileus hemionus, ciervo de cola blanca Odocoileus virginianus, muflón canadiense Ovis canadensis, cabra de las Rocosas Oreamnos americanus, caribú Rangifer tarandus y castor Castor canadensis, en orden aproximado de importancia.

METODOLOGÍA

Se recolectaron datos de radio-collares GPS procedentes de 35 hembras adultas de caribú y 37 lobos machos y hembras de 11 manadas desde 2002 a 2010. Los lobos radiomarcados tenían al menos 8 meses de edad.

Tasas de encuentro entre lobos y caribús

En primer lugar, se examinaron los efectos de los lobos, las características lineales, la elevación y las diferencias en las subpoblaciones de caribú sobre las tasas de encuentro entre lobo y caribú usando modelos de riesgo proporcional de Cox (del inglés Cox proportional hazard models) (Harrell, 2001). Un encuentro se definió como el caso en el que un lobo se movió dentro de los 1’285 km de una ubicación de caribú en el mismo año y el mismo día (en el mismo año de encuentro) o en un año diferente y el mismo día (análisis a lo largo de los años). Probablemente, la distancia de detección estuvo dentro del rango de detección sensorial de un lobo (Mech y Boitani, 2003) y fue similar a una distancia de detección de 1’5 km para lobos en otros estudios (Muhly et al., 2010). Además, los efectos del umbral de distancia no influyeron fuertemente en los coeficientes del modelo univariante. Algunos lobos se encontraron con caribúes en días sucesivos, pero para asegurar la independencia, sólo se clasificó el primer día como un encuentro.

Se abordaron las tasas de encuentro desde la perspectiva del caribú usando una resolución temporal de una localización de caribú por día. Para cada una, se determinó si se produjo o no un encuentro y la distancia calculada a la característica lineal más cercana (carretera o sendero; km), elevación (km), tamaño de la manada de lobos a finales de invierno, si la manada de lobos fue transitoria y un índice de superposición de distribución de uso lobo-caribú (del inglés wolf–caribou utilization distribution overlap index) (UDOI) (Fieberg y Kochanny, 2005). El UDOI se basa en el producto de dos distribuciones de uso, generalmente rangos entre cero (sin superposición) y 1 (100% de superposición de ubicaciones uniformemente distribuidas), pero puede ser >1 y se piensa que es la métrica más apropiada para el uso compartido del espacio. Al calcular el UDOI, se submuestrearon los datos GPS a una tasa posición de 6 h para que todos los animales tuvieran la misma frecuencia. Se calcularon UDOIs separados para cada temporada (verano = junio-agosto, otoño = septiembre-noviembre, invierno = diciembre-febrero, primavera = marzo-mayo). Se limitaron los análisis de los encuentros a los lobos y caribús radiomarcados con un UDOI>0,001 para incluir sólo a los animales que tenían una probabilidad de encuentro distinta de cero. Se centraron las variables explicativas en el valor de su mediana (Harrell, 2001) y se realizaron análisis univariantes para eliminar las variables correlacionadas y no informativas. Las características lineales incluyeron todos los caminos y pistas utilizados por el público dentro de los parques. En invierno, algunos, pero no todos los caminos fueron transitados y el nivel de compactación de la nieve varió mucho entre los senderos. Se consideraron las manadas de lobos que se formaron durante 1-3 años y luego se dispersaron como manadas de lobos transitorias (Fuller et al., 2003). Estas manadas de lobos podrían tener efectos desproporcionadamente grandes en el caribú, ya que a menudo se sitúan en los hábitats de calidad inferior, que incluyen territorios de caribús de mayor elevación (sensu Kauffman et al.. 2007). Se compararon modelos con todas las combinaciones de las restantes variables utilizando el Criterio de Información Akaike (AIC), seleccionando los modelos de mayor rango con ∆AIC <2 y coeficientes de modelo promediados y errores estándar sobre los modelos más valorados (Burnham y Anderson, 2002).

Se usaron los modelos de riesgo proporcional de Cox para determinar cómo los lobos y las características lineales (carreteras y senderos) afectaron a las tasas de encuentro con los caribús. Se estimaron los efectos de los lobos, las características lineales y la topografía sobre las tasas de encuentro utilizando una formulación de modelo mixto lineal generalizado (GLMM) del modelo de Cox (Fieberg y DelGiudice, 2009) con una distribución de Poisson y una intercepción aleatoria para cada caribú (Donohue y Xu, 2010).

Los análisis utilizados fueron sobre encuentros en el mismo año y a lo largo de los años. Los encuentros a largo de los años proporcionaron un modelo nulo que permitió probar la hipótesis de que el caribú evadió los encuentros con los lobos. Para probar esta hipótesis, se compararon los modelos con y sin covarianza del mismo año (vs. a través del año) y su interacción con el UDOI. Los encuentros a través de los años supusieron que, dentro de sus territorios, los caribús no cambiaron sus movimientos en una escala de tiempo anual para evitar la depredación de los lobos y que los lobos no cambiaron sus movimientos en una escala anual para buscar caribú. Sin embargo, si estas suposiciones no se sostienen y el caribú se adapta a los cambios en tiempo real en la distribución del lobo, entonces los autores esperaron que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fuesen más bajas que las tasas de encuentro para los datos a largo de los años y que los β coeficientes de los modelos Cox para el índice de superposición de lobo y caribú fuesen menores para el mismo año de análisis. Por el contrario, si los lobos buscasen activamente al caribú, entonces se espera que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fueran más altas y que los β coeficientes para el índice de solapamiento de lobo y caribú fuesen mayores que en los datos a través de años. Además, la interacción entre el mismo año y el UDOI permitió examinar los efectos de la superposición creciente en la dinámica de comportamiento predador-presa.

Mortalidad de caribús

Los autores determinaron la causa de la mortalidad del caribú mediante la realización de telemetría aérea en un total de 53 caribús equipados con radiofrecuencias VHF o GPS cada 4-6 semanas. Cuando los radio-collares emitieron una señal de mortalidad, investigaron el lugar de la muerte y determinaron la causa buscando evidencia de depredación. A continuación, se evaluó cómo la estación afectó a la vulnerabilidad del caribú a la depredación al comparar los riesgos de línea de base de las tasas de incidencia y las mortalidades de caribú causadas por los lobos. Compararon gráficamente los peligros debido a que el limitado número de mortalidades conocidas causadas por el lobo no permitió comparaciones estadísticas rigurosas.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

Se comprobó cómo la selección de los lobos por las características lineales varió con la elevación y la estación utilizando modelos funcionales de selección de recursos (del inglés resource selection function models – RSF) de las rutas de los lobos (Manly et al., 2002). Se consideró que los lobos buscaban presas mientras viajaban (MacNulty et al., 2007) y discriminaban así estas acciones de otros estados (descansando, alimentándose de los cadáveres). Para probar la selección de características lineales, se compararon las características de las localizaciones de las rutas de los lobos con un número igual de ubicaciones aleatorias dentro del territorio individual de cada lobo estimado con un intervalo del 95% de territorios kernel adaptados. A continuación, se desarrolló un modelo básico de RSF con las variables explicativas conocidas para influir fuertemente en los movimientos de los lobos (Hebblewhite y Merrill, 2008) y luego se compararon cinco modelos con interacciones entre características lineales (en o de un sendero o carretera), elevación y estación. Se consideró la interacción de tres vías entre la característica lineal, la elevación y la estación porque una de las hipótesis competidoras fue que la selección del lobo para las características lineares aumentaría en áreas con condiciones de viaje difíciles tales como la topografía abrupta en elevaciones altas durante el invierno. Las variables explicativas utilizadas en el modelo RSF de base fueron las siguientes: elevación (km), pendiente (grados), aspectos meridionales, cobertura del terreno (Hebblewhite y Merrill, 2008) y distancia al borde más cercano (km). Se definió borde como la frontera entre bosques y zonas abiertas de cubierta de terreno (herbáceas, arbustos, caducifolios, rocas, agua), y se usó un término de decaimiento para la distancia (Nielsen et al., 2009). Se empleó GLMMs con un enlace logarítmico y una intercepción aleatoria para cada lobo, y se centraron las variables explicativas en su valor mediano para mejorar la convergencia del modelo. Se generaron modelos usando datos de 30 lobos seleccionados al azar y se validaron los modelos con los siete lobos restantes usando el área bajo la curva (ROC) y los coeficientes de correlación de rangos de Spearman entre las frecuencias de rango y el área de localizaciones usadas (Boyce et al., 2002). Todos los análisis se realizaron usando R 2.12.0 (R Development Core Team, 2010) con los paquetes adehabitat (Calenge, 2006), survival (Therneau y Lumley, 2009) y lme4 (Bates y Maechler, 2010).

RESULTADOS

Tasas de encuentro lobo-caribú

Ocho de las 11 manadas de lobos (28 de los 37 lobos) tuvieron territorios que se superpusieron con los de caribú. Se registraron 58 encuentros independientes en el mismo año de 9695 días de lobo-caribú y 365 encuentros a lo largo de los años de 67 209 días de lobo-caribú. Esto dio lugar a tasas de encuentro diarias en el mismo año de 0,6%  y de 0’5% a lo largo de los años. El 44% de los 35 caribúes encontraron un lobo con radio-collar GPS y el número de encuentros por caribú osciló entre 0 y 9. La mayoría de los encuentros entre lobos y caribús ocurrieron durante el verano y el otoño.

Las tasas de encuentro aumentaron con el aumento del UDOI y las manadas de lobos transitorias. Las tasas de encuentro también aumentaron cuando el caribú se trasladó a elevaciones más bajas y a  áreas cercanas a características lineales. Las subpoblaciones de Banff y Brazeau tuvieron unas tasas de encuentro a lo largo de los años mayores que las de Tonquin. Las interacciones entre los datos del mismo año y el UDOI sugirieron que a medida que aumentaba el UDOI, las tasas de encuentro para los datos del mismo año eran más altas que para los datos a lo largo de los años. Los coeficientes del modelo estimados utilizando el subconjunto del mismo año de los datos de los encuentros fueron similares en la dirección, pero tuvieron intervalos de confianza más amplios, probablemente debido a un tamaño de muestra más pequeño, que los coeficientes estimados con datos del mismo año y entre años. Tampoco se observó ningún efecto sobre el UDOI en el número de lobos radiomarcados por manada (media = 1’4, rango 1-3) (J. Whittington, datos no publicados).

Patrones de mortalidad de caribús

Se registraron 23 muertes de caribú con radio-collar, de las cuales al menos 12 fueron causadas por lobos. Este tipo de mortalidad ocurrió durante todo el año, y la mayor parte entre abril y julio. Por el contrario, la mayoría de los encuentros ocurrieron durante el final del verano y el otoño. Por lo tanto, el riesgo de mortalidad de las hembras adultas de caribú no fue directamente proporcional a su riesgo de encuentro.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

El modelo más destacado de RSF para los movimientos de los lobos incluyó una fuerte interacción de tres vías entre estar en o sobre características lineales, la elevación y la estación. La selección de senderos y carreteras aumentó con el aumento de la elevación, especialmente durante el otoño, invierno y primavera. Los lobos seleccionaron fuertemente las elevaciones más bajas durante el invierno y la primavera y usaron elevaciones más altas durante el verano y el otoño, que fue también cuando los caribúes tuvieron el mayor riesgo de encontrarse con ellos. El modelo RSF se diferenció entre las ubicaciones usadas y aleatorias tanto para el modelo de entrenamiento (ROC = 0’80, coeficiente de correlación de rango de Spearman = 0’98) como para el de validación (ROC = 0’73, correlación de rango de Spearman) del conjunto de datos.

DISCUSIÓN

Los autores observaron que las tasas de encuentro fueron impulsadas por la superposición espacio-temporal entre los lobos y caribús, pero no por el tamaño final de las manadas de lobos en invierno. Además, el efecto de la superposición fue más fuerte para los datos del mismo año en comparación con el modelo nulo de datos a lo largo de los años. Esto sugiere que durante los períodos de superposición, los lobos ganan el juego de depredador-presa y que los caribús son incapaces de evitar los encuentros con los lobos. Las tasas de encuentro con lobos aumentaron cuando el caribú se movió cerca de características lineales y los lobos mostraron una fuerte selección de estos rasgos, especialmente en altas elevaciones cerca del territorio del caribú. Los dos resultados sugieren que la adición de características lineales en el territorio del caribú probablemente aumente las tasas de encuentro y el riesgo de depredación. Los resultados apoyan otros estudios en los que el caribú se enfrenta a un mayor riesgo de depredación cerca de características lineales (James y Stuart-Smith, 2000), tienen menores tasas de reclutamiento (Environment Canada, 2009) y potencialmente menores tasas de crecimiento poblacional en áreas con alta densidad de características lineales (Sleep y Loehle, 2010).

Las tasas de encuentros específicas de subpoblación se clasificaron de manera similar a las estimaciones de las tasas de supervivencia específicas de las subpoblaciones (DeCesare et al., 2011). Banff, que históricamente tenía la subpoblación más pequeña pero ahora extirpada (DeCesare et al., 2011), tuvo las tasas de encuentro más altas. Las tasas de encuentro en Banff fueron tres veces más altas que las de Tonquin, que tuvieron las mayores tasas de supervivencia y el mayor número de caribúes. Así, las tasas de supervivencia pronosticadas para los escenarios de translocación de Banff pueden ser optimistas (DeCesare et al., 2011). Brazeau también tuvo tasas de encuentro más altas y menores tasas de supervivencia que Tonquin y ahora tiene menos de 20 caribús restantes. Maligne tuvo tasas de encuentro sorprendentemente similares a Tonquin dado que tiene tasas de supervivencia más bajas y permanecen <10 animales. Estos resultados enfatizan la importancia de las tasas de encuentro como una medida útil del riesgo de depredación de especies amenazadas.

Las manadas de lobos transitorias encontraron caribús con más frecuencia que las estables. Así, este tipo de depredadores, con una contribución limitada a la viabilidad de su propia población, podrían tener grandes efectos en las acciones de recuperación de poblaciones pequeñas. Por desgracia, se sabe poco sobre los patrones de selección de hábitats dependientes de la densidad por parte de los depredadores, pero las reducciones en la densidad total de los depredadores tenderían a reducir el uso del hábitat subóptimo por los depredadores transitorios (Kauffman et al., 2007).

A pesar de la importancia de la superposición de los lobos y la selección de recursos para aumentar las tasas de encuentro, y la estrecha relación entre las tasas de encuentro y la tasa de crecimiento poblacional (DeCesare et al., 2011), la distribución estacional de las tasas de encuentro no reflejó la distribución estacional de una muestra limitada de mortalidad de hembras adultas. La mayoría de los encuentros lobo-caribú ocurrieron durante el verano y el otoño, que fue cuando los lobos también mostraron la selección más fuerte por las elevaciones, mientras que la mayoría de la mortalidad causada por el lobo ocurrió durante la primavera y el verano. Varios mecanismos biológicos que median el riesgo de muerte dada en un encuentro podrían explicar la aparente discrepancia entre el riesgo de encuentro y la mortalidad. La variación anual del tamaño del grupo de presas podría reducir el riesgo (McLellan et al., 2010), el caribú podría estar en mejor condición corporal y ser más capaz de reducir el riesgo de depredación durante el verano, o los encuentros de lobos con caribú podrían ser incidentales a la selección de los lobos para otras especies de presas durante el verano (Latham et al., 2011). Del mismo modo, el caribú en este estudio podría ser más susceptible a la depredación si se da un encuentro a finales del invierno, cuando las costras de nieve permiten a los lobos depredar fácilmente sobre el caribú. Finalmente, otras cohortes de la población, como los crías, pueden ser más susceptibles a la depredación dado un encuentro (Gustine et al., 2006). La distribución estacional de la mortalidad del caribú en otros estudios fue similar a la distribución de las tasas de encuentro y la mortalidad causada por el lobo en este estudio. La mayor parte de la depredación del caribú causada por el lobo ocurrió durante el verano en Alberta (McLoughlin et al., 2003), Saskatchewan (Rettie y Messier, 1998) y Columbia Británica (Wittmer et al., 2005). En Noruega, la depredación de los lobos sobre los renos se produjo durante el verano, el otoño y el comienzo del invierno, pero raramente a finales del invierno (Kojola et al., 2004).

Según los autores, los resultados sugieren que, al evaluar la persistencia de la población (Wittmer et al., 2010), clasificar las poblaciones de caribúes para la recuperación (Schneider et al., 2010) o considerar las translocaciones para aumentar las poblaciones existentes (DeCesare et al. 2011), los gestores de fauna silvestres necesitan considerar, no sólo la densidad de los depredadores, sino también los factores que influyen en los componentes del riesgo de depredación, especialmente los encuentros. La creación de características lineales incrementó el riesgo de encuentros de caribú y la depredación de los lobos y potencialmente desplazó al caribú del hábitat de alta calidad (Nellemann et al., 2001). Además, la modificación de características lineales podría aumentar la calidad del hábitat, mejorar las condiciones para la recolonización del territorio histórico (Nellemann et al., 2010) y reducir el riesgo de depredación. El enfoque de los autores para examinar los efectos de las características lineales y otros factores sobre las tasas de encuentro y el riesgo de depredación podría tener amplia aplicabilidad a otras especies amenazadas y en peligro de extinción.

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El trabajo fue publicado en la revista Behavioral Ecology and Sociobiology en 2012. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Behavioral Ecology and Sociobiology tuvo un «Factor de Impacto» de 2,382. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Etología	51	26	Q3
Ecología	56	150	Q2
Zoología	15	161	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Vucetich, J. A., L. M. Vucetich and R. O. Peterson (2012). «The causes and consequences of partial prey consumption by wolves preying on moose”. Behavioral Ecology and Sociobiology 66 (2): 295-303.

En este estudio, se evaluó si el consumo parcial de presas (PPC) es una estrategia óptima de alimentación para los lobos (Canis lupus) que se alimentan de alces (Alces alces) en el Parque Nacional Isle Royale, EE.UU. Los autores observaron patrones naturales de utilización de cadáveres por estos lobos durante 14 inviernos consecutivos (1995-2008). Si el PPC es una estrategia de alimentación óptima, entonces se espera que la utilización del cadáver sea menor durante los períodos en que las tasas de depredación son más altas, y se espera que su uso no esté relacionado con el número de días desde la última muerte (Lucas y Grafen, 1985). En ausencia de estos patrones, el PPC se espera que tenga alguna explicación alternativa (Lucas y Grafen, 1985).

El consumo parcial de presas puede, al menos en principio, afectar a la dinámica de poblaciones. Por ejemplo, los análisis teóricos sugieren que el PPC puede promover la coexistencia de especies de depredadores competidoras (Mittler, 1997). Además, una amplia gama de modelos considera cómo el PPC afecta la respuesta funcional (Cosner et al., 1999), que es un determinante fundamental de la dinámica de poblaciones. La dinámica de poblaciones también está influenciada por la respuesta numérica, que es la relación entre la tasa de depredación y la tasa de crecimiento de la población depredadora (Bayliss y Choquenot, 2002). La respuesta numérica es un punto clave de conexión entre la dinámica de poblaciones de depredadores y presas, ya que la tasa de depredación representa simultáneamente una fuente de mortalidad para las presas y una fuente de alimento para los depredadores. En la mayoría de los modelos de depredación, lo que los depredadores consumen generalmente se supone igual a lo que matan. Si la tasa de depredación, sin embargo, está inversamente relacionada con la utilización del cadáver, como se predice por la teoría de la alimentación óptima (también ver «Resultados»), entonces la tasa de consumo sería una porción decreciente de la tasa de depredación a medida que esta última aumenta. En consecuencia, la relación entre la tasa de consumo y la tasa de crecimiento de la población depredadora sería diferente de la respuesta numérica, lo que podría debilitar la conexión entre la dinámica poblacional de depredadores y presas. Los autores usaron los datos del sistema lobo-alce de Isle Royale para evaluar la posible significancia de esta diferencia.

El sistema de estudio

Las observaciones se hicieron en Isle Royale, una isla (544 km²) en el Lago Superior de América del Norte. Isle Royale está habitada por poblaciones de lobos y alces que interactúan esencialmente como un único depredador único aislado (Peterson et al., 1998). La inmigración y la emigración son prácticamente nulas o insignificantes. Los alces comprenden más del 90% de la biomasa de la dieta de los lobos de esta isla (Peterson y Page, 1988); no existen otros depredadores de alces, y la caza está prohibida. La depredación es la causa inmediata de ~60% de las muertes de alces de más de 9 meses de edad. La mayoría de las otras muertes de alces están asociadas con la restricción nutricional durante la primavera.

En Isle Royale, la población de lobos está formada por tres o cuatro manadas, compuesta cada una por entre tres y ocho individuos.

Las tasas de depredación de los lobos, que representan la cantidad de alimento disponible para su consumo inmediato, son muy variables. Durante los inviernos abundantes son de dos a cuatro veces mayores que en los inviernos de escasez de alimentos (Fuller et al., 2003). La mediana de la tasa de de depredación durante enero y febrero en Isle Royale es de 0,20 muertes por lobo por semana. Entre las manadas, el coeficiente de variación para las tasas de depredación es del 47%, y el cuartil superior (0,28) es aproximadamente dos veces mayor que los cuartiles inferiores (0,15). Entre un quinto y un tercio de esa variación se asocia con la variación espacial y temporal de la densidad de presas y la relación depredador/presa (Vucetich et al., 2002; Jost et al., 2005). La variación restante es atribuible a una variedad de factores, incluyendo el tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004), la severidad del invierno y la variación en las habilidades de caza de las diferentes manadas.

En un año típico, entre el 10% y el 39% de la población de lobos de Isle Royale muere (rango intercuartílico 10-39%, mediana 23%). Las causas más comunes de muerte son el hambre y la muerte por otros lobos en disputas territoriales. Por otra parte, la esperanza de vida (4 años, Peterson et al., 1998) es sólo alrededor de un tercio de la esperanza de vida potencial. Estas observaciones sugieren que los lobos generalmente no están saciados.

Mediciones de campo y preparación de los datos

Se anotó el tamaño de cada manada de lobos en Isle Royale anualmente. Se realizó desde un avión cada enero y febrero (Peterson et al., 1998). La confianza en la exactitud se proporciona por la visibilidad frecuente de todas las manadas de lobos en un solo lugar y tiempo y al hacer varios recuentos completos cada invierno.

Cada enero y febrero entre 1995 y 2008, los autores observaron el número de alces muertos por lobos durante un período de ~44 días (mediana 44 días, intervalo intercuartílico = [38, 47] días). A partir de estas observaciones, estimaron la tasa de depredación per cápita como el número de muertes dividido por el tamaño de la manada dividido por el período de observación.

Durante los inviernos entre 1995 y 2008, se realizaron necropsias para las cuales se registraron observaciones relacionadas con el grado de utilización del cadáver. Se intentó hacer la necropsia de cada alce muerto por lobo que se detectó durante las prospecciones aéreas de invierno. Nunca se realizó una necropsia antes de observar desde el avión que los lobos habían abandonado el lugar. El tiempo y otras limitaciones logísticas impidieron realizar las autopsias a algunos cadáveres hasta el verano siguiente a los estudios de invierno. Estos cadáveres no fueron incluidos en el análisis.

Fueron capaces de realizar 293 autopsias dentro de varios días después de la muerte de cada alce (mediana = 7 días, rango intercuartílico = [4, 13] días, rango = [1, 41] días). No se registró sistemáticamente el tiempo transcurrido entre una necropsia y el momento en que los lobos abandonaron el cadáver. Posteriormente se evaluó el efecto del tiempo transcurrido desde la muerte y el índice de utilización.

Estimando el uso del cadáver

Evaluar las condiciones que hacen que los lobos utilicen más o menos de los cadáveres de alce requiere medir los aspectos de utilización que varían de un cadáver a otro. Para todos los cadáveres que se examinaron, los lobos habían comido todos los órganos dentro de las cavidades torácica y abdominal. En la mayoría de los casos, los lobos también habían consumido más del 90% de los tejidos blandos, sin incluir la piel.

El hueso y la piel representan aproximadamente el 25% de la masa corporal total de un alce (Calder, 1984). Los trozos pequeños de tejido blando que están próximos y entre los huesos, por ejemplo, a lo largo de la columna vertebral y las patas inferiores, representan ~5% de la masa corporal total de un alce. Estas son las porciones de un cadáver cuya utilización varía mucho. Aunque los huesos no son fáciles de consumir o digerir, el hueso fresco y su médula son, por composición, 15-20% de proteína y 15-20% de grasa (McCay, 1949). Una dieta, compuesta enteramente de hueso fresco solamente, puede sostener a un lobo durante mucho tiempo (Peterson y Ciucci, 2003).

Se documentó una variación sustancial en el uso del cadáver evaluando: (1) la presencia de ciertos huesos, (2) el grado en que estos huesos todavía estaban articulados entre sí, y (3) la cantidad de pelo y piel restantes o conectados a ciertos huesos. Se buscaron restos de cadáveres siguiendo rastros de lobo en la nieve que condujeron hasta el lugar de la muerte. Se siguieron pistas hasta aproximadamente 150 m del sitio de la muerte. El grado de desarticulación y el número de huesos que faltan es una indicación de la cantidad de tiempo que los lobos invierten consumiendo los huesos y las porciones más pequeñas de tejido blando cerca de estos huesos. Cuando los lobos pasan el tiempo de esta manera, tienden a dispersar los huesos lejos del sitio de la muerte, y estos huesos pasan sin ser detectados.

Con más precisión, se realizó un índice de utilización del cadáver que implicaba sumar varios valores. Estos valores valoran con un punto cada uno de los huesos presentes: cráneo, cada mandíbula, cada uno de los 12 huesos de extremidad más grandes, cada escápula y pelvis. Se asignó medio punto si se encontró media pelvis o si aproximadamente la mitad del cráneo se había consumido. También se asignó un punto para cada uno de estos puntos de articulación: el cráneo articulado a la columna vertebral, la pelvis articulada a la columna vertebral, y si las patas traseras estaban articuladas al cadáver. Se asignó un punto si los huesos de cada pierna estaban articulados entre sí, y otro si la columna vertebral estaba casi intacta. También se asignó un punto si la piel estaba presente en el cráneo. Se asignó una fracción de un punto para corresponder a la proporción de piel que quedaba en las patas. Finalmente, se asignó un punto adicional si había otra piel.

El número máximo de puntos que se podía asignar fue 27. Debido a que este índice es más intuitivo cuando los valores pequeños se refieren a una utilización relativamente baja, se obtuvo un índice de utilización restando el número de puntos asignados a cada cadáver a 27. A continuación, se limitó el índice entre 0 y 1, dividiendo los valores por 27.

En general, los cadáveres menos utilizados tenían todos los huesos presentes; estos huesos se articularon y quedó mucha piel. Para los cadáveres un poco más utilizados, todos los huesos estaban presentes, pero no la piel, y había algo de desarticulación. Los cadáveres más utilizados no tenían piel, poca articulación y faltaban algunos ó muchos huesos.

Los trabajos anteriores proporcionaron una base para comprender cómo se relaciona el índice de utilización con la proporción de biomasa comestible consumida. En el invierno de 1990, los autores pesaron los restos de cadáveres de 14 alces muertos por lobos después de haber terminado de alimentarse de ellos. El porcentaje de utilización se estimó comparando los restos con los pesos medios de los cadáveres completos, excluyendo los contenidos de rumen, que no son comestibles para los lobos y pueden representar el 16% de la masa de un alce. Los pesos medios para el alce de Isle Royale son 363 kg (machos adultos), 306 kg (hembras adultas) y 134 kg (crías, Peterson 1977; Vucetich et al., 2004).

La inspección visual de la relación entre el índice de utilización y la proporción de biomasa comestible utilizada por los lobos sugiere que la relación estaría bien representada por una función exponencial o un polinomio de segundo orden.

ANÁLISIS Y RESULTADOS

La causa del consumo parcial de presas

La mediana de la proporción del cadáver utilizado fue del 91%; el rango intercuartil fue de [0.84, 0.96]; y los percentiles 10 y 90 fueron 0,73 y 0,98. De las 29 observaciones por debajo del percentil 10, 21 ocurrieron durante el invierno de 1996, la más grave en esta región durante más de un siglo. La densidad de alces en 1996 fue también la más alta jamás documentada en 50 años. Durante ese invierno, la abundancia de alces disminuyó en ~ 80%.

El grado de utilización del cadáver no varió con el número de días entre la muerte de los alces y la necropsia y el número medio de días entre la muerte de los alces y la necropsia no varió entre los años. Por lo tanto, los patrones de utilización de los cadáveres no son un artefacto de variación en el tiempo transcurrido entre la muerte de las presas y la necropsia.

Las proporciones medias de utilización del cadáver disminuyeron con el aumento de la tasa de depredación. Además, para 237 cadáveres, se pudo evaluar el grado de utilización y d, el número de días que habían transcurrido desde que la manada que había matado a los alces mató la siguiente presa. El grado de utilización no estuvo bien correlacionado con d. Estas dos relaciones sugieren que el PPC es el resultado de una estrategia óptima de alimentación.

Sin embargo, d no estuvo relacionado con la utilización cuando se incluyó en un modelo de regresión múltiple con el tamaño de la manada. Además, las proporciones medias de utilización del cadáver no estuvieron relacionadas con el tamaño anual promedio de la manada.

Que el PPC pueda ser una estrategia de alimentación óptima se basa, en parte, en la idea de que en algunos casos, la captura de una nueva presa es más rentable que consumir completamente una presa ya capturada. Mientras que la densidad de las presas y la tasa de depredación son índices útiles de lo fácil que es encontrar y matar a otra presa (Vucetich et al., 2002), la severidad del invierno puede afectar a la vulnerabilidad de la presa. Un índice importante de severidad invernal para la dinámica de la población de ungulados es la Oscilación del Atlántico Norte (NAO) (Vucetich y Peterson 2004a, b). Como podría predecirse por la hipótesis de alimentación óptima, la utilización del cadáver también aumentó con el aumento de NAO, es decir, la disminución de la gravedad del invierno. Usando la regresión lineal múltiple, encontramos que la tasa de depredación y NAO juntos explicaron el 54% de la variación en la utilización del cadáver.

Dinámica de población

La relación esperada entre la tasa de depredación de invierno en el año t y la tasa de crecimiento de la población de lobos se caracteriza razonablemente bien por una relación log-lineal.

Algunos gestores y partes interesadas están preocupados porque las tasas relativamente altas de PPC son una indicación de que los lobos tienen un impacto particularmente grande en las poblaciones de presas. El indicador más útil del impacto de la depredación en las poblaciones de ungulados es la tasa de depredación (proporción de presas muertas por los depredadores, Vucetich et al., 2011). Utilizando los datos de la tasa de depredación de Vucetich y colaboradores (2011), no se encontró asociación entre la variación natural en la utilización del cadáver y la tasa de depredación.

DISCUSIÓN

Los lobos consumen, en promedio, porciones más pequeñas de las presas capturadas durante los inviernos caracterizados por tasas de depredación más altas. Sin embargo, el grado en que se utiliza un cadáver individual no está asociado de manera importante con el tiempo transcurrido desde la muerte anterior. Estos patrones son consistentes con la hipótesis de que el PPC está impulsado por comportamientos adaptativos que maximizan la eficiencia de alimentación e inconsistentes con las hipótesis de que el PPC es meramente el resultado de limitaciones en la capacidad intestinal o las tasas de digestión. Por otra parte, suponiendo que los lobos no se encuentran saciados, entonces la relación tasa de depredación/utilización es suficiente para concluir que el PPC de los lobos es impulsado principalmente por el valor de fitness de maximizar la eficiencia de alimentación.

Los lobos consumen mayores proporciones de los cadáveres durante los inviernos más suaves. Aunque las tasas de depredación son algo menores durante los inviernos más suaves (Post et al., 1999), el patrón que se observó es independiente de la tasa de depredación. Durante los inviernos más suaves, los ungulados están menos confinados a los bosques espesos de coníferas donde la cubierta de nieve es menor. En consecuencia, los lobos probablemente gastan más energía viajando para encontrar presas. Los ungulados también tienden a estar en mejores condiciones físicas durante los inviernos más suaves, de modo que los lobos probablemente gastan más energía tratando de matar a las presas una vez que las han encontrado. La tendencia a una mayor utilización durante los inviernos suaves puede estar asociada con el aumento de los costos energéticos de encontrar y matar a las presas.

Mientras que los lobos están consumiendo un cadáver, los cuervos (Corvus corax) y los zorros (Vulpes vulpes) en menor medida, también lo utilizan. Dos consideraciones alivian la preocupación de que la utilización del carroñeo confunda la conclusión de que el PPC maximiza la alimentación. Primero, las estimaciones de los autores de la utilización del cadáver se basaron en comportamientos que los lobos exhiben, pero los cuervos y los zorros no. Por ejemplo, los cuervos y los zorros no desarticulan las vértebras, ni eliminan los huesos grandes del lugar de la muerte o consumen porciones significativas de piel congelada. En segundo lugar, los trabajos previos indican que el carroñeo disminuye con el aumento del tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004). En la medida en que el tamaño la manada refleja el uso del carroñeo, es relevante que los resultados centrales de este análisis tengan en cuenta la influencia del tamaño de la manada: (1) el tamaño la manada no estuvo asociado con la utilización media anual del cadáver y (2) la conclusión de que la utilización no se ve afectada por el tiempo desde la muerte anterior se basa en un análisis que explica el efecto del tamaño de la manada.

Generalidad

Si la proporción media de la utilización del cadáver es de 0,90, uno podría preguntarse: ¿esta alta tasa de utilización incluso cuenta como PPC?. Si bien la utilización es alta, se documentó co-variación significativa entre la utilización y tasa de depredación. Esa covariación significa que los lobos en Isle Royale regularmente no están consumiendo todo lo que pueden de los cadáveres de las presas. El consumo parcial de presas parece una descripción adecuada para ese comportamiento.

El alto grado de utilización observado en Isle Royale plantea la cuestión de si estos patrones de utilización son relevantes para comprender los sistemas en que la utilización del cadáver puede ser sustancialmente más baja.

Mientras que los lobos de Isle Royale no corren el riesgo de ser asesinados por los humanos, los lobos en la mayoría de las poblaciones enfrentan un riesgo no trivial de ser eliminados por los humanos. Este riesgo puede reducir la utilización del cadáver causando que los lobos los abandonen tras ser descubiertos por los seres humanos. La frecuencia de dicho comportamiento es desconocida. Si tal comportamiento es frecuente, la persecución humana sería importante para provocar que los lobos se alimenten de una manera ineficaz energéticamente. Tampoco se sabe si el abandono prematuro del cadáver haría que los lobos mataran con más frecuencia.

Surplus killing

Para los lobos, el fenómeno conlleva índices de depredación extremadamente altos (usualmente durante varios días a un par de semanas) y una utilización extremadamente baja de los cadáveres resultantes. En algunos casos, los cadáveres no se utilizan en absoluto. Cuando se realizan observaciones posteriores, lo que a menudo no es el caso, se descubre que estos cadáveres se utilizan más intensamente en los días y semanas siguientes a tales eventos (Mech et al., 1998; Mech y Peterson, 2003; Vucetich y Peterson, observaciones inéditas de cadáveres de ciervos matados por lobos en el Alto Michigan).

Cuando se informa de una “lobada” (surplus killing) es a menudo durante el invierno tardío o en terrenos de parto, situaciones en las que las presas vulnerables son especialmente abundantes. Por ejemplo, Miller y colaboradroes (1985) reportaron lobos matando a 34 terneros de caribú (Rangifer tarandus) en el lapso de unos minutos. Después de 24 h, los lobos no habían consumido nada de la mitad de los terneros y sólo pequeñas porciones de la otra mitad. Esos autores atribuyeron el comportamiento a los terneros que fueron especialmente abundantes y fáciles de matar.

Este fenómeno implica ciertamente una utilización del cadáver sustancialmente inferior a la observada en Isle Royale. Sin embargo, el patrón básico es el mismo: la utilización es mayor cuando las tasas de depredación son más altas y cuando las presas son más vulnerables. Este patrón sugiere que el «surplus killing» bien puede representar una manifestación extrema y fugaz de los lobos que se alimentan de manera óptima en un ambiente donde las presas vulnerables son inusualmente abundantes. Debido a que el evento es relativamente raro y rara vez dura más de unas semanas, está lejos de ser obvio que un evento tan raro tenga una influencia importante en la utilización media anual del cadáver o en las tasas anuales de depredación de toda una población de lobos.

Implicaciones en la conservación

Si bien el PPC es un importante fenómeno de comportamiento, los autores no han podido detectar ninguna consecuencia importante del PPC para las interacciones entre el depredador y la presa en el nivel poblacional. Estos hallazgos ofrecen una base para disipar las preocupaciones de que el PPC representa la evidencia del impacto de la depredación de lobos en las poblaciones de presas.

El PPC difícilmente es un comportamiento distintivo de lobo. Más bien, parece ser una estrategia óptima de alimentación en muchos organismos. Incluso parece ser un comportamiento adaptativo compartido por los lobos y los seres humanos (Rathje 1984; Gillisa et al., 1995). A pesar de la naturaleza aparentemente genérica de este comportamiento, se tiende a emplear más comúnmente términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el PPC cuando es exhibido por depredadores que consumen presas que a los humanos también les gusta consumir, especialmente ungulados. Estos términos -que connotan el despilfarro, la gula y la despreocupación- son metáforas pobres del fenómeno que pretenden describir porque el PPC probablemente representa una estrategia de alimentación óptima formada por la selección natural. Además de ser descripciones pobres, estos términos también subyacen a cierto odio y persecución de los lobos por los seres humanos.

Una de las mayores amenazas para la conservación del lobo es la actitud negativa que muchos humanos tienen contra ellos (Boitani 2003), y nuestras actitudes sobre la naturaleza y la conservación pueden ser influenciadas de manera importante por las palabras que elegimos al describir la naturaleza (Chew y Laubichler, 2003). Puede ser sabio abstenerse de utilizar los términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el consumo parcial de presas en los lobos.

REFERENCIAS

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