El trabajo fue publicado en la revista Behavioral Ecology and Sociobiology en 2012. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Behavioral Ecology and Sociobiology tuvo un «Factor de Impacto» de 2,382. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Etología	51	26	Q3
Ecología	56	150	Q2
Zoología	15	161	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Vucetich, J. A., L. M. Vucetich and R. O. Peterson (2012). «The causes and consequences of partial prey consumption by wolves preying on moose”. Behavioral Ecology and Sociobiology 66 (2): 295-303.

En este estudio, se evaluó si el consumo parcial de presas (PPC) es una estrategia óptima de alimentación para los lobos (Canis lupus) que se alimentan de alces (Alces alces) en el Parque Nacional Isle Royale, EE.UU. Los autores observaron patrones naturales de utilización de cadáveres por estos lobos durante 14 inviernos consecutivos (1995-2008). Si el PPC es una estrategia de alimentación óptima, entonces se espera que la utilización del cadáver sea menor durante los períodos en que las tasas de depredación son más altas, y se espera que su uso no esté relacionado con el número de días desde la última muerte (Lucas y Grafen, 1985). En ausencia de estos patrones, el PPC se espera que tenga alguna explicación alternativa (Lucas y Grafen, 1985).

El consumo parcial de presas puede, al menos en principio, afectar a la dinámica de poblaciones. Por ejemplo, los análisis teóricos sugieren que el PPC puede promover la coexistencia de especies de depredadores competidoras (Mittler, 1997). Además, una amplia gama de modelos considera cómo el PPC afecta la respuesta funcional (Cosner et al., 1999), que es un determinante fundamental de la dinámica de poblaciones. La dinámica de poblaciones también está influenciada por la respuesta numérica, que es la relación entre la tasa de depredación y la tasa de crecimiento de la población depredadora (Bayliss y Choquenot, 2002). La respuesta numérica es un punto clave de conexión entre la dinámica de poblaciones de depredadores y presas, ya que la tasa de depredación representa simultáneamente una fuente de mortalidad para las presas y una fuente de alimento para los depredadores. En la mayoría de los modelos de depredación, lo que los depredadores consumen generalmente se supone igual a lo que matan. Si la tasa de depredación, sin embargo, está inversamente relacionada con la utilización del cadáver, como se predice por la teoría de la alimentación óptima (también ver «Resultados»), entonces la tasa de consumo sería una porción decreciente de la tasa de depredación a medida que esta última aumenta. En consecuencia, la relación entre la tasa de consumo y la tasa de crecimiento de la población depredadora sería diferente de la respuesta numérica, lo que podría debilitar la conexión entre la dinámica poblacional de depredadores y presas. Los autores usaron los datos del sistema lobo-alce de Isle Royale para evaluar la posible significancia de esta diferencia.

El sistema de estudio

Las observaciones se hicieron en Isle Royale, una isla (544 km²) en el Lago Superior de América del Norte. Isle Royale está habitada por poblaciones de lobos y alces que interactúan esencialmente como un único depredador único aislado (Peterson et al., 1998). La inmigración y la emigración son prácticamente nulas o insignificantes. Los alces comprenden más del 90% de la biomasa de la dieta de los lobos de esta isla (Peterson y Page, 1988); no existen otros depredadores de alces, y la caza está prohibida. La depredación es la causa inmediata de ~60% de las muertes de alces de más de 9 meses de edad. La mayoría de las otras muertes de alces están asociadas con la restricción nutricional durante la primavera.

En Isle Royale, la población de lobos está formada por tres o cuatro manadas, compuesta cada una por entre tres y ocho individuos.

Las tasas de depredación de los lobos, que representan la cantidad de alimento disponible para su consumo inmediato, son muy variables. Durante los inviernos abundantes son de dos a cuatro veces mayores que en los inviernos de escasez de alimentos (Fuller et al., 2003). La mediana de la tasa de de depredación durante enero y febrero en Isle Royale es de 0,20 muertes por lobo por semana. Entre las manadas, el coeficiente de variación para las tasas de depredación es del 47%, y el cuartil superior (0,28) es aproximadamente dos veces mayor que los cuartiles inferiores (0,15). Entre un quinto y un tercio de esa variación se asocia con la variación espacial y temporal de la densidad de presas y la relación depredador/presa (Vucetich et al., 2002; Jost et al., 2005). La variación restante es atribuible a una variedad de factores, incluyendo el tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004), la severidad del invierno y la variación en las habilidades de caza de las diferentes manadas.

En un año típico, entre el 10% y el 39% de la población de lobos de Isle Royale muere (rango intercuartílico 10-39%, mediana 23%). Las causas más comunes de muerte son el hambre y la muerte por otros lobos en disputas territoriales. Por otra parte, la esperanza de vida (4 años, Peterson et al., 1998) es sólo alrededor de un tercio de la esperanza de vida potencial. Estas observaciones sugieren que los lobos generalmente no están saciados.

Mediciones de campo y preparación de los datos

Se anotó el tamaño de cada manada de lobos en Isle Royale anualmente. Se realizó desde un avión cada enero y febrero (Peterson et al., 1998). La confianza en la exactitud se proporciona por la visibilidad frecuente de todas las manadas de lobos en un solo lugar y tiempo y al hacer varios recuentos completos cada invierno.

Cada enero y febrero entre 1995 y 2008, los autores observaron el número de alces muertos por lobos durante un período de ~44 días (mediana 44 días, intervalo intercuartílico = [38, 47] días). A partir de estas observaciones, estimaron la tasa de depredación per cápita como el número de muertes dividido por el tamaño de la manada dividido por el período de observación.

Durante los inviernos entre 1995 y 2008, se realizaron necropsias para las cuales se registraron observaciones relacionadas con el grado de utilización del cadáver. Se intentó hacer la necropsia de cada alce muerto por lobo que se detectó durante las prospecciones aéreas de invierno. Nunca se realizó una necropsia antes de observar desde el avión que los lobos habían abandonado el lugar. El tiempo y otras limitaciones logísticas impidieron realizar las autopsias a algunos cadáveres hasta el verano siguiente a los estudios de invierno. Estos cadáveres no fueron incluidos en el análisis.

Fueron capaces de realizar 293 autopsias dentro de varios días después de la muerte de cada alce (mediana = 7 días, rango intercuartílico = [4, 13] días, rango = [1, 41] días). No se registró sistemáticamente el tiempo transcurrido entre una necropsia y el momento en que los lobos abandonaron el cadáver. Posteriormente se evaluó el efecto del tiempo transcurrido desde la muerte y el índice de utilización.

Estimando el uso del cadáver

Evaluar las condiciones que hacen que los lobos utilicen más o menos de los cadáveres de alce requiere medir los aspectos de utilización que varían de un cadáver a otro. Para todos los cadáveres que se examinaron, los lobos habían comido todos los órganos dentro de las cavidades torácica y abdominal. En la mayoría de los casos, los lobos también habían consumido más del 90% de los tejidos blandos, sin incluir la piel.

El hueso y la piel representan aproximadamente el 25% de la masa corporal total de un alce (Calder, 1984). Los trozos pequeños de tejido blando que están próximos y entre los huesos, por ejemplo, a lo largo de la columna vertebral y las patas inferiores, representan ~5% de la masa corporal total de un alce. Estas son las porciones de un cadáver cuya utilización varía mucho. Aunque los huesos no son fáciles de consumir o digerir, el hueso fresco y su médula son, por composición, 15-20% de proteína y 15-20% de grasa (McCay, 1949). Una dieta, compuesta enteramente de hueso fresco solamente, puede sostener a un lobo durante mucho tiempo (Peterson y Ciucci, 2003).

Se documentó una variación sustancial en el uso del cadáver evaluando: (1) la presencia de ciertos huesos, (2) el grado en que estos huesos todavía estaban articulados entre sí, y (3) la cantidad de pelo y piel restantes o conectados a ciertos huesos. Se buscaron restos de cadáveres siguiendo rastros de lobo en la nieve que condujeron hasta el lugar de la muerte. Se siguieron pistas hasta aproximadamente 150 m del sitio de la muerte. El grado de desarticulación y el número de huesos que faltan es una indicación de la cantidad de tiempo que los lobos invierten consumiendo los huesos y las porciones más pequeñas de tejido blando cerca de estos huesos. Cuando los lobos pasan el tiempo de esta manera, tienden a dispersar los huesos lejos del sitio de la muerte, y estos huesos pasan sin ser detectados.

Con más precisión, se realizó un índice de utilización del cadáver que implicaba sumar varios valores. Estos valores valoran con un punto cada uno de los huesos presentes: cráneo, cada mandíbula, cada uno de los 12 huesos de extremidad más grandes, cada escápula y pelvis. Se asignó medio punto si se encontró media pelvis o si aproximadamente la mitad del cráneo se había consumido. También se asignó un punto para cada uno de estos puntos de articulación: el cráneo articulado a la columna vertebral, la pelvis articulada a la columna vertebral, y si las patas traseras estaban articuladas al cadáver. Se asignó un punto si los huesos de cada pierna estaban articulados entre sí, y otro si la columna vertebral estaba casi intacta. También se asignó un punto si la piel estaba presente en el cráneo. Se asignó una fracción de un punto para corresponder a la proporción de piel que quedaba en las patas. Finalmente, se asignó un punto adicional si había otra piel.

El número máximo de puntos que se podía asignar fue 27. Debido a que este índice es más intuitivo cuando los valores pequeños se refieren a una utilización relativamente baja, se obtuvo un índice de utilización restando el número de puntos asignados a cada cadáver a 27. A continuación, se limitó el índice entre 0 y 1, dividiendo los valores por 27.

En general, los cadáveres menos utilizados tenían todos los huesos presentes; estos huesos se articularon y quedó mucha piel. Para los cadáveres un poco más utilizados, todos los huesos estaban presentes, pero no la piel, y había algo de desarticulación. Los cadáveres más utilizados no tenían piel, poca articulación y faltaban algunos ó muchos huesos.

Los trabajos anteriores proporcionaron una base para comprender cómo se relaciona el índice de utilización con la proporción de biomasa comestible consumida. En el invierno de 1990, los autores pesaron los restos de cadáveres de 14 alces muertos por lobos después de haber terminado de alimentarse de ellos. El porcentaje de utilización se estimó comparando los restos con los pesos medios de los cadáveres completos, excluyendo los contenidos de rumen, que no son comestibles para los lobos y pueden representar el 16% de la masa de un alce. Los pesos medios para el alce de Isle Royale son 363 kg (machos adultos), 306 kg (hembras adultas) y 134 kg (crías, Peterson 1977; Vucetich et al., 2004).

La inspección visual de la relación entre el índice de utilización y la proporción de biomasa comestible utilizada por los lobos sugiere que la relación estaría bien representada por una función exponencial o un polinomio de segundo orden.

ANÁLISIS Y RESULTADOS

La causa del consumo parcial de presas

La mediana de la proporción del cadáver utilizado fue del 91%; el rango intercuartil fue de [0.84, 0.96]; y los percentiles 10 y 90 fueron 0,73 y 0,98. De las 29 observaciones por debajo del percentil 10, 21 ocurrieron durante el invierno de 1996, la más grave en esta región durante más de un siglo. La densidad de alces en 1996 fue también la más alta jamás documentada en 50 años. Durante ese invierno, la abundancia de alces disminuyó en ~ 80%.

El grado de utilización del cadáver no varió con el número de días entre la muerte de los alces y la necropsia y el número medio de días entre la muerte de los alces y la necropsia no varió entre los años. Por lo tanto, los patrones de utilización de los cadáveres no son un artefacto de variación en el tiempo transcurrido entre la muerte de las presas y la necropsia.

Las proporciones medias de utilización del cadáver disminuyeron con el aumento de la tasa de depredación. Además, para 237 cadáveres, se pudo evaluar el grado de utilización y d, el número de días que habían transcurrido desde que la manada que había matado a los alces mató la siguiente presa. El grado de utilización no estuvo bien correlacionado con d. Estas dos relaciones sugieren que el PPC es el resultado de una estrategia óptima de alimentación.

Sin embargo, d no estuvo relacionado con la utilización cuando se incluyó en un modelo de regresión múltiple con el tamaño de la manada. Además, las proporciones medias de utilización del cadáver no estuvieron relacionadas con el tamaño anual promedio de la manada.

Que el PPC pueda ser una estrategia de alimentación óptima se basa, en parte, en la idea de que en algunos casos, la captura de una nueva presa es más rentable que consumir completamente una presa ya capturada. Mientras que la densidad de las presas y la tasa de depredación son índices útiles de lo fácil que es encontrar y matar a otra presa (Vucetich et al., 2002), la severidad del invierno puede afectar a la vulnerabilidad de la presa. Un índice importante de severidad invernal para la dinámica de la población de ungulados es la Oscilación del Atlántico Norte (NAO) (Vucetich y Peterson 2004a, b). Como podría predecirse por la hipótesis de alimentación óptima, la utilización del cadáver también aumentó con el aumento de NAO, es decir, la disminución de la gravedad del invierno. Usando la regresión lineal múltiple, encontramos que la tasa de depredación y NAO juntos explicaron el 54% de la variación en la utilización del cadáver.

Dinámica de población

La relación esperada entre la tasa de depredación de invierno en el año t y la tasa de crecimiento de la población de lobos se caracteriza razonablemente bien por una relación log-lineal.

Algunos gestores y partes interesadas están preocupados porque las tasas relativamente altas de PPC son una indicación de que los lobos tienen un impacto particularmente grande en las poblaciones de presas. El indicador más útil del impacto de la depredación en las poblaciones de ungulados es la tasa de depredación (proporción de presas muertas por los depredadores, Vucetich et al., 2011). Utilizando los datos de la tasa de depredación de Vucetich y colaboradores (2011), no se encontró asociación entre la variación natural en la utilización del cadáver y la tasa de depredación.

DISCUSIÓN

Los lobos consumen, en promedio, porciones más pequeñas de las presas capturadas durante los inviernos caracterizados por tasas de depredación más altas. Sin embargo, el grado en que se utiliza un cadáver individual no está asociado de manera importante con el tiempo transcurrido desde la muerte anterior. Estos patrones son consistentes con la hipótesis de que el PPC está impulsado por comportamientos adaptativos que maximizan la eficiencia de alimentación e inconsistentes con las hipótesis de que el PPC es meramente el resultado de limitaciones en la capacidad intestinal o las tasas de digestión. Por otra parte, suponiendo que los lobos no se encuentran saciados, entonces la relación tasa de depredación/utilización es suficiente para concluir que el PPC de los lobos es impulsado principalmente por el valor de fitness de maximizar la eficiencia de alimentación.

Los lobos consumen mayores proporciones de los cadáveres durante los inviernos más suaves. Aunque las tasas de depredación son algo menores durante los inviernos más suaves (Post et al., 1999), el patrón que se observó es independiente de la tasa de depredación. Durante los inviernos más suaves, los ungulados están menos confinados a los bosques espesos de coníferas donde la cubierta de nieve es menor. En consecuencia, los lobos probablemente gastan más energía viajando para encontrar presas. Los ungulados también tienden a estar en mejores condiciones físicas durante los inviernos más suaves, de modo que los lobos probablemente gastan más energía tratando de matar a las presas una vez que las han encontrado. La tendencia a una mayor utilización durante los inviernos suaves puede estar asociada con el aumento de los costos energéticos de encontrar y matar a las presas.

Mientras que los lobos están consumiendo un cadáver, los cuervos (Corvus corax) y los zorros (Vulpes vulpes) en menor medida, también lo utilizan. Dos consideraciones alivian la preocupación de que la utilización del carroñeo confunda la conclusión de que el PPC maximiza la alimentación. Primero, las estimaciones de los autores de la utilización del cadáver se basaron en comportamientos que los lobos exhiben, pero los cuervos y los zorros no. Por ejemplo, los cuervos y los zorros no desarticulan las vértebras, ni eliminan los huesos grandes del lugar de la muerte o consumen porciones significativas de piel congelada. En segundo lugar, los trabajos previos indican que el carroñeo disminuye con el aumento del tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004). En la medida en que el tamaño la manada refleja el uso del carroñeo, es relevante que los resultados centrales de este análisis tengan en cuenta la influencia del tamaño de la manada: (1) el tamaño la manada no estuvo asociado con la utilización media anual del cadáver y (2) la conclusión de que la utilización no se ve afectada por el tiempo desde la muerte anterior se basa en un análisis que explica el efecto del tamaño de la manada.

Generalidad

Si la proporción media de la utilización del cadáver es de 0,90, uno podría preguntarse: ¿esta alta tasa de utilización incluso cuenta como PPC?. Si bien la utilización es alta, se documentó co-variación significativa entre la utilización y tasa de depredación. Esa covariación significa que los lobos en Isle Royale regularmente no están consumiendo todo lo que pueden de los cadáveres de las presas. El consumo parcial de presas parece una descripción adecuada para ese comportamiento.

El alto grado de utilización observado en Isle Royale plantea la cuestión de si estos patrones de utilización son relevantes para comprender los sistemas en que la utilización del cadáver puede ser sustancialmente más baja.

Mientras que los lobos de Isle Royale no corren el riesgo de ser asesinados por los humanos, los lobos en la mayoría de las poblaciones enfrentan un riesgo no trivial de ser eliminados por los humanos. Este riesgo puede reducir la utilización del cadáver causando que los lobos los abandonen tras ser descubiertos por los seres humanos. La frecuencia de dicho comportamiento es desconocida. Si tal comportamiento es frecuente, la persecución humana sería importante para provocar que los lobos se alimenten de una manera ineficaz energéticamente. Tampoco se sabe si el abandono prematuro del cadáver haría que los lobos mataran con más frecuencia.

Surplus killing

Para los lobos, el fenómeno conlleva índices de depredación extremadamente altos (usualmente durante varios días a un par de semanas) y una utilización extremadamente baja de los cadáveres resultantes. En algunos casos, los cadáveres no se utilizan en absoluto. Cuando se realizan observaciones posteriores, lo que a menudo no es el caso, se descubre que estos cadáveres se utilizan más intensamente en los días y semanas siguientes a tales eventos (Mech et al., 1998; Mech y Peterson, 2003; Vucetich y Peterson, observaciones inéditas de cadáveres de ciervos matados por lobos en el Alto Michigan).

Cuando se informa de una “lobada” (surplus killing) es a menudo durante el invierno tardío o en terrenos de parto, situaciones en las que las presas vulnerables son especialmente abundantes. Por ejemplo, Miller y colaboradroes (1985) reportaron lobos matando a 34 terneros de caribú (Rangifer tarandus) en el lapso de unos minutos. Después de 24 h, los lobos no habían consumido nada de la mitad de los terneros y sólo pequeñas porciones de la otra mitad. Esos autores atribuyeron el comportamiento a los terneros que fueron especialmente abundantes y fáciles de matar.

Este fenómeno implica ciertamente una utilización del cadáver sustancialmente inferior a la observada en Isle Royale. Sin embargo, el patrón básico es el mismo: la utilización es mayor cuando las tasas de depredación son más altas y cuando las presas son más vulnerables. Este patrón sugiere que el «surplus killing» bien puede representar una manifestación extrema y fugaz de los lobos que se alimentan de manera óptima en un ambiente donde las presas vulnerables son inusualmente abundantes. Debido a que el evento es relativamente raro y rara vez dura más de unas semanas, está lejos de ser obvio que un evento tan raro tenga una influencia importante en la utilización media anual del cadáver o en las tasas anuales de depredación de toda una población de lobos.

Implicaciones en la conservación

Si bien el PPC es un importante fenómeno de comportamiento, los autores no han podido detectar ninguna consecuencia importante del PPC para las interacciones entre el depredador y la presa en el nivel poblacional. Estos hallazgos ofrecen una base para disipar las preocupaciones de que el PPC representa la evidencia del impacto de la depredación de lobos en las poblaciones de presas.

El PPC difícilmente es un comportamiento distintivo de lobo. Más bien, parece ser una estrategia óptima de alimentación en muchos organismos. Incluso parece ser un comportamiento adaptativo compartido por los lobos y los seres humanos (Rathje 1984; Gillisa et al., 1995). A pesar de la naturaleza aparentemente genérica de este comportamiento, se tiende a emplear más comúnmente términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el PPC cuando es exhibido por depredadores que consumen presas que a los humanos también les gusta consumir, especialmente ungulados. Estos términos -que connotan el despilfarro, la gula y la despreocupación- son metáforas pobres del fenómeno que pretenden describir porque el PPC probablemente representa una estrategia de alimentación óptima formada por la selección natural. Además de ser descripciones pobres, estos términos también subyacen a cierto odio y persecución de los lobos por los seres humanos.

Una de las mayores amenazas para la conservación del lobo es la actitud negativa que muchos humanos tienen contra ellos (Boitani 2003), y nuestras actitudes sobre la naturaleza y la conservación pueden ser influenciadas de manera importante por las palabras que elegimos al describir la naturaleza (Chew y Laubichler, 2003). Puede ser sabio abstenerse de utilizar los términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el consumo parcial de presas en los lobos.

REFERENCIAS

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