El riesgo de depredación es la función combinada de la capacidad de los depredadores para encontrar presas (tasas de encuentro) y la capacidad condicionada de matarlas en un encuentro (tasas de ataque) (Hebblewhite et al., 2005). En este estudio, se utilizaron modelos de tiempo a evento (del ingés time-to-event models) con el fin de determinar los efectos de: el solapamiento entre lobos y caribús, las carreteras, los senderos y la elevación sobre las tasas de encuentro, para así poder definir los efectos del riesgo de depredación (Hebblewhite et al., 2005).

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Applied Ecology en 2011. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Applied Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 5,196. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	16	150	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Whittington, J., M. Hebblewhite, N. J. DeCesare, L. Neufeld, M. Bradley, J. Wilmshurst and M. Musiani (2011). «Caribou encounters with wolves increase near roads and trails: a time-to-event approach”. Journal of Applied Ecology 48(6): 1535-1542.

Los autores definieron los encuentros como el solapamiento espacio-temporal entre las localizaciones GPS de caribú y lobo (Eriksen et al., 2008). Además, probaron la hipótesis de que el caribú se separa espacialmente de los lobos y evita los encuentros con ellos comparando los índices de localizaciones simultáneas de lobos y caribúes con un modelo nulo de tasas de encuentro.

También se examinó cómo la asociación entre las rutas de los lobos y las características lineales cambió con la elevación y la estación utilizando análisis de selección de recursos de las rutas los lobos. Los lobos claramente seleccionan características lineales en sus rutas (James y Stuart-Smith, 2000) y son más propensos a matar ungulados cerca de características lineales. Sin embargo, no está claro cómo la selección de los lobos de las características lineales y el riesgo de depredación del caribú se ven afectados por la topografía accidentada asociada con mayores elevaciones y profundidades de la nieve durante el invierno (Seip, 1992). Por lo tanto, también se evaluó cómo los lobos variaron su selección de características lineales, lo que es importante para determinar cuándo y dónde las características lineales aumentan el riesgo de depredación del caribú. En conjunto, el análisis de la tasa de encuentro y el análisis de la selección de recursos del lobo permitió comprender a una escala fina los mecanismos que existen en los encuentros de lobo y caribú y el riesgo potencial de depredación.

El estudio incluyó partes de los parques nacionales Banff y Jasper de Canadá (6858 y 11 228 km², respectivamente) a lo largo de las laderas orientales de las Montañas Rocosas canadienses. Además de los lobos, la comunidad de depredadores también estuvo formada por leones de montaña Puma concolor, osos grizzly Ursus arctos, osos negros Ursus americanus y glotones Gulo gulo. La dieta de los lobos incluyó ciervo Cervus elaphus, alce Alces alces, ciervo mulo Odocoileus hemionus, ciervo de cola blanca Odocoileus virginianus, muflón canadiense Ovis canadensis, cabra de las Rocosas Oreamnos americanus, caribú Rangifer tarandus y castor Castor canadensis, en orden aproximado de importancia.

METODOLOGÍA

Se recolectaron datos de radio-collares GPS procedentes de 35 hembras adultas de caribú y 37 lobos machos y hembras de 11 manadas desde 2002 a 2010. Los lobos radiomarcados tenían al menos 8 meses de edad.

Tasas de encuentro entre lobos y caribús

En primer lugar, se examinaron los efectos de los lobos, las características lineales, la elevación y las diferencias en las subpoblaciones de caribú sobre las tasas de encuentro entre lobo y caribú usando modelos de riesgo proporcional de Cox (del inglés Cox proportional hazard models) (Harrell, 2001). Un encuentro se definió como el caso en el que un lobo se movió dentro de los 1’285 km de una ubicación de caribú en el mismo año y el mismo día (en el mismo año de encuentro) o en un año diferente y el mismo día (análisis a lo largo de los años). Probablemente, la distancia de detección estuvo dentro del rango de detección sensorial de un lobo (Mech y Boitani, 2003) y fue similar a una distancia de detección de 1’5 km para lobos en otros estudios (Muhly et al., 2010). Además, los efectos del umbral de distancia no influyeron fuertemente en los coeficientes del modelo univariante. Algunos lobos se encontraron con caribúes en días sucesivos, pero para asegurar la independencia, sólo se clasificó el primer día como un encuentro.

Se abordaron las tasas de encuentro desde la perspectiva del caribú usando una resolución temporal de una localización de caribú por día. Para cada una, se determinó si se produjo o no un encuentro y la distancia calculada a la característica lineal más cercana (carretera o sendero; km), elevación (km), tamaño de la manada de lobos a finales de invierno, si la manada de lobos fue transitoria y un índice de superposición de distribución de uso lobo-caribú (del inglés wolf–caribou utilization distribution overlap index) (UDOI) (Fieberg y Kochanny, 2005). El UDOI se basa en el producto de dos distribuciones de uso, generalmente rangos entre cero (sin superposición) y 1 (100% de superposición de ubicaciones uniformemente distribuidas), pero puede ser >1 y se piensa que es la métrica más apropiada para el uso compartido del espacio. Al calcular el UDOI, se submuestrearon los datos GPS a una tasa posición de 6 h para que todos los animales tuvieran la misma frecuencia. Se calcularon UDOIs separados para cada temporada (verano = junio-agosto, otoño = septiembre-noviembre, invierno = diciembre-febrero, primavera = marzo-mayo). Se limitaron los análisis de los encuentros a los lobos y caribús radiomarcados con un UDOI>0,001 para incluir sólo a los animales que tenían una probabilidad de encuentro distinta de cero. Se centraron las variables explicativas en el valor de su mediana (Harrell, 2001) y se realizaron análisis univariantes para eliminar las variables correlacionadas y no informativas. Las características lineales incluyeron todos los caminos y pistas utilizados por el público dentro de los parques. En invierno, algunos, pero no todos los caminos fueron transitados y el nivel de compactación de la nieve varió mucho entre los senderos. Se consideraron las manadas de lobos que se formaron durante 1-3 años y luego se dispersaron como manadas de lobos transitorias (Fuller et al., 2003). Estas manadas de lobos podrían tener efectos desproporcionadamente grandes en el caribú, ya que a menudo se sitúan en los hábitats de calidad inferior, que incluyen territorios de caribús de mayor elevación (sensu Kauffman et al.. 2007). Se compararon modelos con todas las combinaciones de las restantes variables utilizando el Criterio de Información Akaike (AIC), seleccionando los modelos de mayor rango con ∆AIC <2 y coeficientes de modelo promediados y errores estándar sobre los modelos más valorados (Burnham y Anderson, 2002).

Se usaron los modelos de riesgo proporcional de Cox para determinar cómo los lobos y las características lineales (carreteras y senderos) afectaron a las tasas de encuentro con los caribús. Se estimaron los efectos de los lobos, las características lineales y la topografía sobre las tasas de encuentro utilizando una formulación de modelo mixto lineal generalizado (GLMM) del modelo de Cox (Fieberg y DelGiudice, 2009) con una distribución de Poisson y una intercepción aleatoria para cada caribú (Donohue y Xu, 2010).

Los análisis utilizados fueron sobre encuentros en el mismo año y a lo largo de los años. Los encuentros a largo de los años proporcionaron un modelo nulo que permitió probar la hipótesis de que el caribú evadió los encuentros con los lobos. Para probar esta hipótesis, se compararon los modelos con y sin covarianza del mismo año (vs. a través del año) y su interacción con el UDOI. Los encuentros a través de los años supusieron que, dentro de sus territorios, los caribús no cambiaron sus movimientos en una escala de tiempo anual para evitar la depredación de los lobos y que los lobos no cambiaron sus movimientos en una escala anual para buscar caribú. Sin embargo, si estas suposiciones no se sostienen y el caribú se adapta a los cambios en tiempo real en la distribución del lobo, entonces los autores esperaron que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fuesen más bajas que las tasas de encuentro para los datos a largo de los años y que los β coeficientes de los modelos Cox para el índice de superposición de lobo y caribú fuesen menores para el mismo año de análisis. Por el contrario, si los lobos buscasen activamente al caribú, entonces se espera que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fueran más altas y que los β coeficientes para el índice de solapamiento de lobo y caribú fuesen mayores que en los datos a través de años. Además, la interacción entre el mismo año y el UDOI permitió examinar los efectos de la superposición creciente en la dinámica de comportamiento predador-presa.

Mortalidad de caribús

Los autores determinaron la causa de la mortalidad del caribú mediante la realización de telemetría aérea en un total de 53 caribús equipados con radiofrecuencias VHF o GPS cada 4-6 semanas. Cuando los radio-collares emitieron una señal de mortalidad, investigaron el lugar de la muerte y determinaron la causa buscando evidencia de depredación. A continuación, se evaluó cómo la estación afectó a la vulnerabilidad del caribú a la depredación al comparar los riesgos de línea de base de las tasas de incidencia y las mortalidades de caribú causadas por los lobos. Compararon gráficamente los peligros debido a que el limitado número de mortalidades conocidas causadas por el lobo no permitió comparaciones estadísticas rigurosas.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

Se comprobó cómo la selección de los lobos por las características lineales varió con la elevación y la estación utilizando modelos funcionales de selección de recursos (del inglés resource selection function models – RSF) de las rutas de los lobos (Manly et al., 2002). Se consideró que los lobos buscaban presas mientras viajaban (MacNulty et al., 2007) y discriminaban así estas acciones de otros estados (descansando, alimentándose de los cadáveres). Para probar la selección de características lineales, se compararon las características de las localizaciones de las rutas de los lobos con un número igual de ubicaciones aleatorias dentro del territorio individual de cada lobo estimado con un intervalo del 95% de territorios kernel adaptados. A continuación, se desarrolló un modelo básico de RSF con las variables explicativas conocidas para influir fuertemente en los movimientos de los lobos (Hebblewhite y Merrill, 2008) y luego se compararon cinco modelos con interacciones entre características lineales (en o de un sendero o carretera), elevación y estación. Se consideró la interacción de tres vías entre la característica lineal, la elevación y la estación porque una de las hipótesis competidoras fue que la selección del lobo para las características lineares aumentaría en áreas con condiciones de viaje difíciles tales como la topografía abrupta en elevaciones altas durante el invierno. Las variables explicativas utilizadas en el modelo RSF de base fueron las siguientes: elevación (km), pendiente (grados), aspectos meridionales, cobertura del terreno (Hebblewhite y Merrill, 2008) y distancia al borde más cercano (km). Se definió borde como la frontera entre bosques y zonas abiertas de cubierta de terreno (herbáceas, arbustos, caducifolios, rocas, agua), y se usó un término de decaimiento para la distancia (Nielsen et al., 2009). Se empleó GLMMs con un enlace logarítmico y una intercepción aleatoria para cada lobo, y se centraron las variables explicativas en su valor mediano para mejorar la convergencia del modelo. Se generaron modelos usando datos de 30 lobos seleccionados al azar y se validaron los modelos con los siete lobos restantes usando el área bajo la curva (ROC) y los coeficientes de correlación de rangos de Spearman entre las frecuencias de rango y el área de localizaciones usadas (Boyce et al., 2002). Todos los análisis se realizaron usando R 2.12.0 (R Development Core Team, 2010) con los paquetes adehabitat (Calenge, 2006), survival (Therneau y Lumley, 2009) y lme4 (Bates y Maechler, 2010).

RESULTADOS

Tasas de encuentro lobo-caribú

Ocho de las 11 manadas de lobos (28 de los 37 lobos) tuvieron territorios que se superpusieron con los de caribú. Se registraron 58 encuentros independientes en el mismo año de 9695 días de lobo-caribú y 365 encuentros a lo largo de los años de 67 209 días de lobo-caribú. Esto dio lugar a tasas de encuentro diarias en el mismo año de 0,6%  y de 0’5% a lo largo de los años. El 44% de los 35 caribúes encontraron un lobo con radio-collar GPS y el número de encuentros por caribú osciló entre 0 y 9. La mayoría de los encuentros entre lobos y caribús ocurrieron durante el verano y el otoño.

Las tasas de encuentro aumentaron con el aumento del UDOI y las manadas de lobos transitorias. Las tasas de encuentro también aumentaron cuando el caribú se trasladó a elevaciones más bajas y a  áreas cercanas a características lineales. Las subpoblaciones de Banff y Brazeau tuvieron unas tasas de encuentro a lo largo de los años mayores que las de Tonquin. Las interacciones entre los datos del mismo año y el UDOI sugirieron que a medida que aumentaba el UDOI, las tasas de encuentro para los datos del mismo año eran más altas que para los datos a lo largo de los años. Los coeficientes del modelo estimados utilizando el subconjunto del mismo año de los datos de los encuentros fueron similares en la dirección, pero tuvieron intervalos de confianza más amplios, probablemente debido a un tamaño de muestra más pequeño, que los coeficientes estimados con datos del mismo año y entre años. Tampoco se observó ningún efecto sobre el UDOI en el número de lobos radiomarcados por manada (media = 1’4, rango 1-3) (J. Whittington, datos no publicados).

Patrones de mortalidad de caribús

Se registraron 23 muertes de caribú con radio-collar, de las cuales al menos 12 fueron causadas por lobos. Este tipo de mortalidad ocurrió durante todo el año, y la mayor parte entre abril y julio. Por el contrario, la mayoría de los encuentros ocurrieron durante el final del verano y el otoño. Por lo tanto, el riesgo de mortalidad de las hembras adultas de caribú no fue directamente proporcional a su riesgo de encuentro.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

El modelo más destacado de RSF para los movimientos de los lobos incluyó una fuerte interacción de tres vías entre estar en o sobre características lineales, la elevación y la estación. La selección de senderos y carreteras aumentó con el aumento de la elevación, especialmente durante el otoño, invierno y primavera. Los lobos seleccionaron fuertemente las elevaciones más bajas durante el invierno y la primavera y usaron elevaciones más altas durante el verano y el otoño, que fue también cuando los caribúes tuvieron el mayor riesgo de encontrarse con ellos. El modelo RSF se diferenció entre las ubicaciones usadas y aleatorias tanto para el modelo de entrenamiento (ROC = 0’80, coeficiente de correlación de rango de Spearman = 0’98) como para el de validación (ROC = 0’73, correlación de rango de Spearman) del conjunto de datos.

DISCUSIÓN

Los autores observaron que las tasas de encuentro fueron impulsadas por la superposición espacio-temporal entre los lobos y caribús, pero no por el tamaño final de las manadas de lobos en invierno. Además, el efecto de la superposición fue más fuerte para los datos del mismo año en comparación con el modelo nulo de datos a lo largo de los años. Esto sugiere que durante los períodos de superposición, los lobos ganan el juego de depredador-presa y que los caribús son incapaces de evitar los encuentros con los lobos. Las tasas de encuentro con lobos aumentaron cuando el caribú se movió cerca de características lineales y los lobos mostraron una fuerte selección de estos rasgos, especialmente en altas elevaciones cerca del territorio del caribú. Los dos resultados sugieren que la adición de características lineales en el territorio del caribú probablemente aumente las tasas de encuentro y el riesgo de depredación. Los resultados apoyan otros estudios en los que el caribú se enfrenta a un mayor riesgo de depredación cerca de características lineales (James y Stuart-Smith, 2000), tienen menores tasas de reclutamiento (Environment Canada, 2009) y potencialmente menores tasas de crecimiento poblacional en áreas con alta densidad de características lineales (Sleep y Loehle, 2010).

Las tasas de encuentros específicas de subpoblación se clasificaron de manera similar a las estimaciones de las tasas de supervivencia específicas de las subpoblaciones (DeCesare et al., 2011). Banff, que históricamente tenía la subpoblación más pequeña pero ahora extirpada (DeCesare et al., 2011), tuvo las tasas de encuentro más altas. Las tasas de encuentro en Banff fueron tres veces más altas que las de Tonquin, que tuvieron las mayores tasas de supervivencia y el mayor número de caribúes. Así, las tasas de supervivencia pronosticadas para los escenarios de translocación de Banff pueden ser optimistas (DeCesare et al., 2011). Brazeau también tuvo tasas de encuentro más altas y menores tasas de supervivencia que Tonquin y ahora tiene menos de 20 caribús restantes. Maligne tuvo tasas de encuentro sorprendentemente similares a Tonquin dado que tiene tasas de supervivencia más bajas y permanecen <10 animales. Estos resultados enfatizan la importancia de las tasas de encuentro como una medida útil del riesgo de depredación de especies amenazadas.

Las manadas de lobos transitorias encontraron caribús con más frecuencia que las estables. Así, este tipo de depredadores, con una contribución limitada a la viabilidad de su propia población, podrían tener grandes efectos en las acciones de recuperación de poblaciones pequeñas. Por desgracia, se sabe poco sobre los patrones de selección de hábitats dependientes de la densidad por parte de los depredadores, pero las reducciones en la densidad total de los depredadores tenderían a reducir el uso del hábitat subóptimo por los depredadores transitorios (Kauffman et al., 2007).

A pesar de la importancia de la superposición de los lobos y la selección de recursos para aumentar las tasas de encuentro, y la estrecha relación entre las tasas de encuentro y la tasa de crecimiento poblacional (DeCesare et al., 2011), la distribución estacional de las tasas de encuentro no reflejó la distribución estacional de una muestra limitada de mortalidad de hembras adultas. La mayoría de los encuentros lobo-caribú ocurrieron durante el verano y el otoño, que fue cuando los lobos también mostraron la selección más fuerte por las elevaciones, mientras que la mayoría de la mortalidad causada por el lobo ocurrió durante la primavera y el verano. Varios mecanismos biológicos que median el riesgo de muerte dada en un encuentro podrían explicar la aparente discrepancia entre el riesgo de encuentro y la mortalidad. La variación anual del tamaño del grupo de presas podría reducir el riesgo (McLellan et al., 2010), el caribú podría estar en mejor condición corporal y ser más capaz de reducir el riesgo de depredación durante el verano, o los encuentros de lobos con caribú podrían ser incidentales a la selección de los lobos para otras especies de presas durante el verano (Latham et al., 2011). Del mismo modo, el caribú en este estudio podría ser más susceptible a la depredación si se da un encuentro a finales del invierno, cuando las costras de nieve permiten a los lobos depredar fácilmente sobre el caribú. Finalmente, otras cohortes de la población, como los crías, pueden ser más susceptibles a la depredación dado un encuentro (Gustine et al., 2006). La distribución estacional de la mortalidad del caribú en otros estudios fue similar a la distribución de las tasas de encuentro y la mortalidad causada por el lobo en este estudio. La mayor parte de la depredación del caribú causada por el lobo ocurrió durante el verano en Alberta (McLoughlin et al., 2003), Saskatchewan (Rettie y Messier, 1998) y Columbia Británica (Wittmer et al., 2005). En Noruega, la depredación de los lobos sobre los renos se produjo durante el verano, el otoño y el comienzo del invierno, pero raramente a finales del invierno (Kojola et al., 2004).

Según los autores, los resultados sugieren que, al evaluar la persistencia de la población (Wittmer et al., 2010), clasificar las poblaciones de caribúes para la recuperación (Schneider et al., 2010) o considerar las translocaciones para aumentar las poblaciones existentes (DeCesare et al. 2011), los gestores de fauna silvestres necesitan considerar, no sólo la densidad de los depredadores, sino también los factores que influyen en los componentes del riesgo de depredación, especialmente los encuentros. La creación de características lineales incrementó el riesgo de encuentros de caribú y la depredación de los lobos y potencialmente desplazó al caribú del hábitat de alta calidad (Nellemann et al., 2001). Además, la modificación de características lineales podría aumentar la calidad del hábitat, mejorar las condiciones para la recolonización del territorio histórico (Nellemann et al., 2010) y reducir el riesgo de depredación. El enfoque de los autores para examinar los efectos de las características lineales y otros factores sobre las tasas de encuentro y el riesgo de depredación podría tener amplia aplicabilidad a otras especies amenazadas y en peligro de extinción.

REFERENCIAS

Bates, D. and M. Maechler (2010). “lme4: Linear mixed-effects models using S4 classes”. R package versión 0.999375-35.

Boyce, M. S., P. R. Vernier, E. Nielsen, and F. K. A. Schmiegelow (2002). “Evaluating resource selectionf unctions”. Ecological Modelling 157: 281–300.

Burnham, K. P. and D. R. Anderson (2002). “Model Selection and Inference: A Practical Information-Theoretic Approach”, 2nd edn. Springer-Verlag, New York, USA.

Calenge, C. (2006). “The package adehabitat for the R software: tool for the analysis of space and hábitat use by animals”. Ecological Modelling 197: 1035.

DeCesare, N. J., J. Whittington, H. Robinson, M. Hebblewhite, M. Bradley, L. Neufeld and M. Musiani (2011). “The role of translocation in recovery of Woodland Caribou populations”. Conservation Biology 25: 365–373.

Donohue, M. and R. Xu (2010). “phmm: Proportional Hazards Mixed-effects Model (PHMM)”. R package version 0.6.3.

Environment Canada (2009). “Scientific Review for the Identification of Critical Habitat for Woodland Caribou (Rangifer tarandus caribou) Boreal Population, in Canada”. Environment Canada, Ottawa, Ontario, Canada.

Eriksen, A., P. Wabakken, B. Zimmermann, H. P. Andreassen, J. M. Arnemo, H. Gundersen, J. M. Milner, O. Liberg, J. Linnell, H. C. Pedersen, H. Sand, E. J. Solberg and T. Storaas (2008). “Encounter frequencies between GPS-collared wolves (Canis lupus) and moose (Alces alces) in a Scandinavian wolf territory”. Ecological Research 24: 547–557.

Fieberg, J. and C. O. Kochanny (2005). “Quantifying home-range overlap: the importance of the utilization distribution”. The Journal of Wildlife Management 69: 1346–1359.

Fieberg, J. and G. D. DelGiudice (2009). “What time is it? Choice of time origin and scale in extended proportional hazards models”. Ecology 90: 1687–1697.

Fuller, T. K., L. Mech and J. F. Cochrane (2003). “Wolf population dynamic”s. Wolves: Behavior, Ecology, and Conservation (eds L. Mech & L. Boitani), pp. 161–190.University of Chicago Press, Chicago USA.

Gustine, D. D., K. L. Parker, R. J. Lay, M. P. Gillingham and D. C. Herad (2006). “Calf survival of woodland caribou in a multi-predator ecosystem”. Wildlife Monographs 165: 1–32.

Harrell, F. E. (2001). “Regression Modelling Strategies with Applications to Linear Models, Logistic Regression, and Survival Analysis”. Springer-Verlag New York Inc, NewYork.

Hebblewhite, M. and E. Merrill (2008). “Modelling wildlife–human relationships for social species with mixed-effects resource selection models”. Journal of Applied Ecology 45: 834–844.

James, A. R. and A. K. Stuart-Smith (2000). “Distribution of caribou and wolves in relation to linear corridors”. The Journal of Wildlife Management 64: 154–159.

Journal Citation Reports (2017). Consultado el 3 de Abril de 2017. https://jcr.incites.thomsonreuters.com/JCRJournalProfileAction.action?pg=JRNLPROF&journalImpactFactor=5.196&year=2015&journalTitle=JOURNAL%20OF%20APPLIED%20ECOLOGY&edition=SCIE&journal=J%20APPL%20ECOL

Hebblewhite, M., E. H. Merrill and T. L. McDonald (2005). “Spatial decomposition of predation risk using resource selection functions: an example in a wolf –elk predator–prey system. Oikos 1: 101–111.

Kauffman, M. J., N. Varley, D. W. Smith, D. R. Stahler, D. R., MacNulty and M. S. Boyce (2007). “Landscape heterogeneity shapes predation in a newly restored predator–preysystem”. Ecology Letters 10: 690–700.

Kojola, I., O. Huitu, K. Toppinen, K. Heikura, S. Heikkinen and S. Ronkainen (2004). “Predation on European wild forest reindeer (Rangifer tarandus) by wolves (Canis lupus) in Finland”. Journal of Zoology 263: 229–235.

Latham, A. D. M., M. C. Latham, N. A. McCutchen and S. Boutin (2011). “Invading white-tailed deer change wolf–Caribou dynamics in northeastern Alberta. The Journal of Wildlife Management 75: 204–212.

MacNulty, D., L. Mech and D. Smith (2007). “A proposed ethogram of large-carnivore predatory behavior, exemplified by the wolf”. Journal of Mammalogy 88: 595–605.

Manly, B. F. J., L. L. McDonald, D. L. Thomas, T. L. McDonald and W. P. Erickson (2002). “Resource Selection by Animals: Statistical Design and Analysis for Field Studies”, 2nd edn. Springer Verlag, NewYork, NY.

McLoughlin, P. D., E. Dzus, B. Wynes and S. Boutin (2003). “Declines in populations of woodland Caribou”. The Journal of Wildlife Management 67: 755– 761.

McLellan, B., R. Serrouya, H. Wittmer and S. Boutin (2010). “Predator-mediated Allee effects in multi-preysystems”. Ecology 91: 286–292.

Mech, L. and L. Boitani (2003). “Wolves: Behavior, Ecology, and Conservation”. University of Chicago Press, Chicago, USA.

Muhly, T. B., M. Alexander, M. S. Boyce, R. Creasey, M. Hebblewhite, D. Paton, J. A. Pitt and M. Musiani (2010). “Differential risk effects of wolves on wild versus domestic prey have consequences for conservation”. Oikos 119: 1243–1254.

Nellemann, C., I. Vistnes, P. Jordhoy and O. Strand (2001). “Winter distribution of wild reindeer in relation to powerlines, roads, and resorts”. Biological Conservation 101: 351–360.

Nielsen, S.E., J. Cranston and G. Stenhouse (2009). “Identification of priority areas for grizzly bear conservation and recovery in Alberta, Canada”. Journal of Conservation Planning 5: 38–60.

R Development Core Team (2010). R: A Language and Environment for Statistical Computing”. R  Development Core Team, Vienna, Austria.

Rettie, W. and F. Messier (1998). “Dynamics of woodland caribou populations at the southern limit of their range in Saskatchewan”. Canadian Journal of Zoology 76: 251–259.

Schneider, R. R., G. Hauer, W. L. Adamowicz and S. Boutina (2010). “Triage for conserving populations of threatened species: the case of woodland caribou in Alberta”. Biological Conservation 143: 1603–1611.

Seip, D. R. (1992). “Factors limiting woodland caribou populations and their interrelationships with wolves and moose in southeastern British Columbia”. Canadian Journal of Zoology 70: 1494–1503.

Sleep, D. J. H. and C. Loehle (2010). “Validation of a demographic model for Woodland Caribou”. The Journal of Wildlife Management 74: 1508–1512.

Therneau, T. and T. Lumley (2009). “Survival: survival analysis, including penalised likelihood”. R package version 2.35-8.

Wittmer, H. U., B. N. McLellan, D. R. Seip, J. A. Young, T. A. Kinley, G. S. Watts and D. Hamilton (2005). “Population dynamics of the endangered mountain ecotype of woodland caribou Rangifer tarandus caribou in British Columbia, Canada”. Canadian Journal of Zoology 83: 407– 418.

Wittmer, H. U., R. N. M. Ahrens and B. N. McLellan (2010). “Viability of mountain Caribou in British Columbia, Canada: effects of habitat change and population density”. Biological Conservation 143: 86–93