Los objetivos de este estudio fueron documentar los cambios en la dieta de los lobos en Italia y determinar si tales variaciones pudieron estar relacionadas con el uso de ungulados silvestres.
El trabajo fue publicado en la revista Ethology Ecology & Evolution en 2011. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Ethology Ecology & Evolution tuvo un «Factor de Impacto» de 1,655. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).
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Categoría de la revista
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Total de revistas |
Posición de la revista |
Cuartil |
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Zoología
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161 |
42 |
Q2
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| Etología |
51 |
42 |
Q4
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Los autores y otros datos del artículo:
Meriggi, A., A. Brangi, L. Schenone, D. Signorelli and P. Milanesi (2011). «Changes of wolf (Canis lupus) diet in Italy in relation to the increase of wild ungulate abundance”. Ethology Ecology & Evolution 23 (3): 195-210.
METODOLOGÍA
Los autores realizaron un análisis de los trabajos científicos sobre los hábitos alimenticios de los lobos en Italia. Tuvieron en cuenta los estudios realizados en base al análisis de excrementos porque fueron más numerosos que los que utilizaron depredaciones. Se consideraron los estudios publicados en revistas científicas, licenciaturas, másters y tesis de doctorado, así como informes no publicados. Para cada estudio se consideró primero el porcentaje absoluto de ocurrencia (relación entre el número de veces que una presa ocurre en la muestra y el tamaño de la muestra) de siete categorías de alimentos (ungulados silvestres, ganado, pequeños mamíferos, otros vertebrados, frutos, otros vegetales, basura), en el que se combinaron los elementos encontrados en cada estudio para hacerlos comparables y luego se calculó el porcentaje de ocurrencia para cada especie de ungulado silvestre. Además, se calculó la amplitud de la dieta mediante el índice B de Levins normalizado en base a las categorías de alimentos (Feisinger et al., 1981). A nivel local se consideraron los datos de la dieta de lobos de la provincia de Génova (Apeninos septentrionales) de 1987 a 2005, computando para cada año la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres agrupados y de cada especie que aparecieron en los excrementos.
Los autores realizaron estimaciones de población de las diferentes especies de ungulados silvestres en Italia gracias a los datos procedentes de Pavan y Beretta Boera (1981), Pedrotti y colaboradores (2001) y Apollonio (2004). La tendencia a nivel nacional se obtuvo por extrapolación, suponiendo un incremento numérico constante entre intervalos de tiempo, obteniendo así una tasa de incremento que disminuye linealmente con el aumento de la población.
Compararon la composición de la dieta de los lobos entre áreas geográficas mediante análisis no paramétrico multivariante de la varianza (del inglés nonparametric multivariate analysis of variance NPMANOVA, Anderson, 2001; Hammer, 2010) con permutación (10 000 repeticiones) y comparaciones por pares con la corrección de Bonferroni. Además, testaron cada variable con la prueba de Kruskall-Wallis. Para este propósito, asignaron los estudios examinados a las siguientes áreas geográficas: Apeninos del centro-sur (Umbría, Abruzos, Calabria), Apeninos del norte (Piamonte, Lombardía, Liguria, Emilia-Romagna, Toscana) y Alpes occidentales (Piamonte). Para mostrar las tendencias significativas del uso de ungulados silvestres y ganado y de la amplitud de la dieta, utilizaron un análisis de ajuste a la curva con el tiempo como variable independiente. Para estos análisis se consideró para cada estudio el último año de recogida de datos. El mismo tipo de análisis se utilizó para mostrar el tipo de relaciones entre el uso de presas silvestres y su abundancia.
RESULTADOS
Diferencias entre áreas geográficas
Los autores encontraron 20 estudios sobre la dieta del lobo en Italia para un total de 28 áreas de estudio diferentes, 4 de ellas realizadas en los Alpes occidentales, 9 en los Apeninos septentrionales y 7 en los Apeninos centro-meridionales. La dieta de los lobos fue significativamente diferente entre las áreas geográficas tanto al considerar las categorías de alimentos, como las especies de ungulados silvestres. Considerando las categorías de alimentos, las comparaciones entre parejas mostraron diferencias significativas entre los Apeninos norte y sur y entre los Apeninos del centro-sur y los Alpes occidentales; considerando las especies de ungulados silvestres, se obtuvieron diferencias significativas en todas las comparaciones. Por el contrario, la amplitud de la dieta no fue significativamente diferente entre las áreas geográficas.
En cuanto a las categorías de alimentos, la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres y ganado difirió significativamente entre áreas geográficas. En particular, la frecuencia de aparición de ungulados silvestres fue significativamente menor en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales y los Alpes occidentales, mientras que la frecuencia de ocurrencia de ganado fue significativamente mayor en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales. Las diferencias significativas entre áreas geográficas resultaron para el jabalí, corzo, gamo, ciervo y rebeco. El jabalí fue más utilizado en el norte de los Apeninos que en el rango centro-sur y los Alpes occidentales.
La frecuencia de aparición para el corzo fue más baja en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales y en los Alpes occidentales. Para los gamos se produjo una significación límite entre los Apeninos del sur y el norte. Los ciervos mostraron mayor frecuencia de ocurrencia en los Alpes occidentales que en los Apeninos del centro-sur y norte. Finalmente, el rebeco apareció en la dieta del lobo sólo en áreas de estudio alpino, con la excepción de un estudio en el Parque Nacional de los Abruzos (Italia central, Patalano y Lovari, 1993).
Cambio de la dieta de los lobos a lo largo del tiempo
La presencia de ungulados silvestres en la dieta de los lobos mostró una tendencia creciente siguiendo un modelo logarítmico. Se registraron tendencias significativas de la frecuencia de ocurrencia de jabalíes, corzos, ciervos y rebecos durante el período cubierto por los estudios analizados. La frecuencia de aparición de jabalíes aumentó hasta la mitad del período de estudio, después de lo cual disminuyó siguiendo un modelo polinomial de segundo orden. La frecuencia de aparición de corzos se incrementó claramente de acuerdo con un modelo lineal. El ciervo y el rebeco aparecieron en la dieta del lobo en Italia solamente después de la mitad del período del estudio, alcanzando altas frecuencias de ocurrencia; para ambas especies el mejor modelo polinomial de segundo orden.
En cuanto al ganado, tanto para la frecuencia de ocurrencia como para la dieta, se generaron relaciones negativas y significativas con la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres; en particular para el ganado, el mejor modelo fue lineal, mientras que para la amplitud de la dieta se seleccionó un modelo polinomial de segundo orden. De acuerdo con este modelo, el índice B aumentó hasta valores intermedios de la frecuencia de aparición de ungulados silvestres y luego disminuyó.
En la provincia de Génova, la frecuencia de aparición de ungulados silvestres en la dieta del lobo aumentó de forma lineal y significativa desde 1987 hasta 2005. Se observaron tendencias significativas para el corzo y para el gamo, mientras que para el jabalí no se produjo ninguna tendencia.
Abundancia de ungulados silvestres y su uso por los lobos
La abundancia total de ungulados silvestres en Italia aumentó de unas 188 000 cabezas en 1977 a 1 383 000 en 2004; el aumento se debió principalmente a la dramática recuperación de los jabalíes (1900-667 000 individuos) y las poblaciones de corzos (102 000-464 000 individuos), mientras que las otras especies, aunque con aumentos marcados, apenas contribuyeron a la tendencia general debido a su bajos números y restringidas distribuciones.
Se produjo una relación positiva y significativa entre la frecuencia de aparición de ungulados silvestres en la dieta del lobo y su abundancia general en Italia, de acuerdo con un modelo logarítmico. Teniendo en cuenta las diferentes especies de ungulados silvestres, las relaciones significativas y positivas resultaron sólo para los jabalíes y para el corzo.
DISCUSIÓN
La dieta de los lobos fue muy diferente entre zonas geográficas, en particular para los ungulados silvestres y el ganado. Los estudios llevados a cabo en los Apeninos centro-meridionales mostraron un importante uso de ganado, mientras que en los Apeninos septentrionales la ocurrencia de ungulados silvestres aumentó y en los Alpes occidentales el uso de ganado fue insignificante y la dieta se caracterizó por grandes herbívoros silvestres. Estas diferencias coinciden con los cambios de abundancia y densidad de las poblaciones de ungulados silvestres en la península italiana. De hecho, la riqueza y abundancia de las comunidades de ungulados silvestres en Italia siguen un gradiente norte-sur, desde los Alpes hasta el sur de los Apeninos, donde algunas especies (es decir, ciervos y corzos) están localizadas y a baja densidad (Pedrotti et al., 2001; Apollonio, 2004). Además, la abundancia de ganado y los métodos de cría, así como las proporciones de diferentes especies, muestran grandes diferencias entre los Alpes y los Apeninos y en las diferentes partes de la cordillera de los Apeninos, con consecuencias sobre la disponibilidad de presas domésticas y sobre hábitos de alimentación de los lobos (Istat, 2003).
La dieta de los lobos en las tres áreas geográficas difirió también en la composición específica del componente de ungulado salvaje; en particular, se registraron diferencias en el jabalí, el corzo, el ciervo y el rebeco. El uso de jabalíes aumentó desde el centro-sur hasta el norte de los Apeninos y disminuyó notablemente en los Alpes occidentales; la presencia de corzo y ciervo en la dieta del lobo aumentó de manera regular de sur a norte, alcanzando el máximo en las áreas de estudio de los Alpes occidentales. Finalmente, el rebeco apareció en la dieta de los lobos en la región de los Alpes, si se excluye una aparición limitada del sarrio (Rupicapra pyrenaica ornata) en un estudio llevado a cabo en el Parque Nacional de los Abruzos (Patalano y Lovari, 1993). Esto se debió a la falta de población de rebeco en los Apeninos, aparte de algunas áreas en las que no se han realizado estudios. El uso de especies de ungulados silvestres por los lobos parece estar relacionado con su disponibilidad a nivel de distribución, pero localmente puede haber excepciones debido a características de comportamiento y accesibilidad de las diferentes especies (Meriggi y Lovari, 1996). En particular, en algunas áreas, los lobos seleccionan especies que viven en grandes grupos, son fáciles de detectar y en las que el depredador puede llevar a cabo la caza dirigida, en comparación con otras especies solitarias para las que las tasas de depredación dependen principalmente de la tasa de encuentro (Jedrzejewski et al., 2002). En Italia, el jabalí es la especie de presa más importante. Su elevado uso puede explicarse de la siguiente manera: (i) la especie vive en grandes grupos fácilmente detectables por un depredador, (ii) los nacimientos ocurren durante todo el año, particularmente en primavera-verano (Meriggi et al., 1988), y (iii) los sub-adultos dejan grupos matriarcales en coincidencia con los nuevos nacimientos, haciéndose así más fáciles de depredar (Heck y Raschke, 1980; Mauget et al., 1984).
La segunda especie en términos de importancia en las dietas del lobo en Italia fue el corzo, que se encuentra extendido y es abundante particularmente en el norte de los Apeninos y en los Alpes; el corzo, cuando está presente en alta densidad, puede ser una presa rentable para los lobos debido a la alta tasa de encuentro y su baja necesidad de manejo (Meriggi y Lovari, 1996; Jedrzejewski et al., 2002).
El ciervo fue la tercera especie en orden de importancia en la dieta del lobo y el cuarto después del gamo en el norte de los Apeninos. También en los Alpes occidentales, donde el 37,4% de la población italiana de ciervos está presente y donde el jabalí está limitado a poblaciones pequeñas y fragmentadas, el ciervo es la tercera especie más utilizada después del corzo y el rebeco. En los Alpes occidentales, el rebeco es el ungulado más abundante; sin embargo, representa la segunda especie en la dieta del lobo. Esto puede deberse a una mejor adaptación a las condiciones de nieve y a una topografía más pronunciada del valle alpino que conduce a una baja rentabilidad de esta especie de presa. Por otra parte, la presencia de pastos entremezclados con bosques de coníferas a baja altitud en los Alpes occidentales podría contribuir a un acercamiento fácil por parte de los lobos a su presa principal (ciervos y corzos) durante la temporada invernal (Gazzola et al., 2007).
En Italia, las comunidades de ungulados silvestres tienen más especies con densidades de población más altas que otras situaciones del norte de Europa y Norteamérica; esto conduce a una mayor flexibilidad en la elección de las presas para poder satisfacer los requerimientos nutricionales de los miembros de la manada en diferentes estaciones (Okarma, 1995; Jedrzejewski et al., 2002).
Según los autores, el análisis evidenció una tendencia creciente del uso de ungulados silvestres por los lobos no sólo a nivel nacional, sino también a nivel regional y local. Si la tendencia se hubiera detectado sólo a nivel nacional, podría haber sido influenciada por el aumento de la información sobre la ecología de la alimentación de los lobos en las zonas recién colonizadas por las especies (los Apeninos septentrionales y los Alpes occidentales), donde las poblaciones de ungulados silvestres son más abundantes y las comunidades tienen una mayor riqueza (Apollonio, 2004; Gazzola et al., 2007). Además, el uso de ungulados silvestres podría verse influido por la diferencia en la disponibilidad de ganado y los métodos de pastoreo entre áreas geográficas. Sin embargo, el aumento de la presencia de ungulados silvestres en la dieta de lobos que se registró en la misma región o áreas de estudio en épocas subsiguientes es posiblemente dependiente del aumento de las poblaciones de presas (Meriggi et al., 1991; Gilio, 2001; Meriggi y Schenone, 2007). En particular, en la zona de estudio de la provincia de Génova, la presencia de ungulados silvestres en la dieta del lobo varió entre 0% en 1987 y 70% en 2004; en el mismo período, los cupos de caza de jabalíes en la zona ocupada por los lobos aumentaron de 606 a 2067 cabezas y el conteo de corzos y gamos mostró un marcado incremento de la densidad demográfica (corzo: de 21 por km2 en 1997 a 53,4 por km2 en 2005; gamo: de 0,7 por km2 en 1994 a 20,2 por km2 en 2005, Servicio provincial de fauna de Génova; datos no publicados). Del mismo modo, en el Parque Nacional del Pollino (sur de Italia), un estudio inicial sobre la dieta de los lobos encontró una ocurrencia de ungulados silvestres del 16% (Borelli, 1999), mientras que posteriormente aumentaron a 60,4% (Ciucci et al., 2004). También en la región de Umbría (Italia central) la frecuencia de aparición de ungulados silvestres aumentó en un período de 10 años de 0% a 26% (Ragni et al., 1985, 1996).
Las especies de ungulados silvestres para las cuales los autores encontraron tendencias significativas fueron el jabalí, el corzo, el ciervo y el rebeco. El uso del jabalí por los lobos aumentó hasta mediados de los noventa, después disminuyó; esta tendencia podría deberse, por una parte, al cambio de los estudios de su dieta en las zonas recientemente colonizadas de los Alpes Occidentales, donde la densidad poblacional de los jabalíes es más baja que en los Apeninos (Pedrotti et al., 2001; Apollonio, 2004) y por otro lado por el aumento del uso de otras especies de ungulados silvestres como el corzo. La presencia de corzo aumentó linealmente en la dieta de los lobos, mostrando que esta especie podría ser una presa aprovechable para los lobos. En cuanto al ciervo y el rebeco, el marcado incremento en la dieta del lobo en los últimos años se debe principalmente a la contribución de los estudios realizados en las zonas alpinas.
Junto con el aumento de los ungulados silvestres, se produjo una importante reducción del ganado en la dieta del lobo; la relación negativa y altamente significativa entre las dos frecuencias de ocurrencia sugiere que cuando los lobos pueden elegir entre las dos categorías de presas, pueden preferir presas silvestres. Este resultado concuerda con los hallazgos de Meriggi y Lovari (1996) para el área mediterránea, y parece una constante del comportamiento depredador de los lobos en Europa, aunque los cambios de este modelo se puedan ver a escala local (Okarma, 1995; Poulle et al., 1997). Según la teoría de forraje óptimo (del inglés Optimal Foraging theory) (Stephen y Krebs, 1986; Hughes 1993), los lobos preferirían los herbívoros domésticos en lugar de los silvestres debido a (i) su distribución altamente agrupada en pocos pastos conocidas (reducción del tiempo de búsqueda y mayor oportunidad de elección de presa), (ii) su baja capacidad de detectar y evitar depredadores debido a la domesticación (mayor probabilidad de atacar con éxito a la presa), y (iii) su baja eficiencia de comportamiento de escape (reducción de fallos de ataque). Sin embargo, la perturbación por el hombre puede hacer que las presas domésticas sean menos lucrativas que las silvestres; en particular los lobos corren el riesgo de ser abatidos y tienen una alta probabilidad de no explotar los cadáveres al máximo (Meriggi et al., 1996).
Al igual que con la frecuencia de ocurrencia del ganado, la amplitud de la dieta también fue negativa y significativamente relacionada con la ocurrencia de ungulados silvestres; sin embargo, esta relación muestra un aumento de la amplitud de la dieta hasta valores medios de ocurrencia de ungulados silvestres (40-50%), después de lo cual luego cae. Este resultado sugiere que cuando los herbívoros silvestres son escasos, los lobos se ven obligados a usar fuentes alimenticias alternativas (por ejemplo, pequeños mamíferos, lagomorfos, frutas y basura). En el sur de Europa, los lobos tienden a atacar a los ungulados silvestres, pero localmente pueden adoptar una dieta menos especializada para sobrevivir en áreas con baja disponibilidad tanto de herbívoros domésticos como silvestres (Okarma, 1995; Meriggi y Lovari, 1996).
De este análisis se deduce que en Italia los lobos utilizan cada vez más ungulados silvestres, mientras que simultáneamente disminuye la presencia de ganado, en particular en los Alpes. Esto es ciertamente positivo en cuanto a una solución a los problemas de las actitudes humanas hacia el lobo en las áreas de nueva colonización, a pesar de que los efectos sobre las poblaciones de ungulados silvestres deben ser estudiados en profundidad. En Europa parece que los lobos sólo pueden tener un efecto limitante sobre el ciervo, ya que la depredación representa hasta el 40% de la mortalidad total (32% en los Alpes occidentales, Gazzola et al., 2007), mientras que para las otras especies de ungulados silvestres los principales factores limitantes son el hábitat, el suministro de alimentos, el clima, la caza y los accidentes de tráfico (Okarma, 1995; Jedrzejewski et al., 2002). En Italia, considerando las densidades presentes y potenciales de las poblaciones de ungulados silvestres y la riqueza específica de la comunidad, no es plausible que la depredación por lobos pueda tener un efecto limitante. De hecho, en Italia, el clima templado y los hábitats altamente productivos pueden reducir el impacto relativo de la depredación, posiblemente debido a una mayor capacidad de las especies de ungulados para compensar las pérdidas por depredación mediante una tasa de reproducción más alta (Jedrzejewska y Jedrzejewski, 2005; Melis et al., 2009).
REFERENCIAS
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el silencio del lobo 