Los objetivos de este estudio fueron documentar los cambios en la dieta de los lobos en Italia y determinar si tales variaciones pudieron estar relacionadas con el uso de ungulados silvestres.

El trabajo fue publicado en la revista Ethology Ecology & Evolution en 2011. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Ethology Ecology & Evolution tuvo un «Factor de Impacto» de 1,655. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	161	42	Q2
Etología	51	42	Q4

Los autores y otros datos del artículo:

Meriggi, A., A. Brangi, L. Schenone, D. Signorelli and P. Milanesi (2011). «Changes of wolf (Canis lupus) diet in Italy in relation to the increase of wild ungulate abundance”. Ethology Ecology & Evolution 23 (3): 195-210.

METODOLOGÍA

Los autores realizaron un análisis de los trabajos científicos sobre los hábitos alimenticios de los lobos en Italia. Tuvieron en cuenta los estudios realizados en base al análisis de excrementos porque fueron más numerosos que los que utilizaron depredaciones. Se consideraron los estudios publicados en revistas científicas, licenciaturas, másters y tesis de doctorado, así como informes no publicados. Para cada estudio se consideró primero el porcentaje absoluto de ocurrencia (relación entre el número de veces que una presa ocurre en la muestra y el tamaño de la muestra) de siete categorías de alimentos (ungulados silvestres, ganado, pequeños mamíferos, otros vertebrados, frutos, otros vegetales, basura), en el que se combinaron los elementos encontrados en cada estudio para hacerlos comparables y luego se calculó el porcentaje de ocurrencia para cada especie de ungulado silvestre. Además, se calculó la amplitud de la dieta mediante el índice B de Levins normalizado en base a las categorías de alimentos (Feisinger et al., 1981). A nivel local se consideraron los datos de la dieta de lobos de la provincia de Génova (Apeninos septentrionales) de 1987 a 2005, computando para cada año la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres agrupados y de cada especie que aparecieron en los excrementos.

Los autores realizaron estimaciones de población de las diferentes especies de ungulados silvestres en Italia gracias a los datos procedentes de Pavan y Beretta Boera (1981), Pedrotti y colaboradores (2001) y Apollonio (2004). La tendencia a nivel nacional se obtuvo por extrapolación, suponiendo un incremento numérico constante entre intervalos de tiempo, obteniendo así una tasa de incremento que disminuye linealmente con el aumento de la población.

Compararon la composición de la dieta de los lobos entre áreas geográficas mediante análisis no paramétrico multivariante de la varianza (del inglés nonparametric multivariate analysis of variance NPMANOVA, Anderson, 2001; Hammer, 2010) con permutación (10 000 repeticiones) y comparaciones por pares con la corrección de Bonferroni. Además, testaron cada variable con la prueba de Kruskall-Wallis. Para este propósito, asignaron los estudios examinados a las siguientes áreas geográficas: Apeninos del centro-sur (Umbría, Abruzos, Calabria), Apeninos del norte (Piamonte, Lombardía, Liguria, Emilia-Romagna, Toscana) y Alpes occidentales (Piamonte). Para mostrar las tendencias significativas del uso de ungulados silvestres y ganado y de la amplitud de la dieta, utilizaron un análisis de ajuste a la curva con el tiempo como variable independiente. Para estos análisis se consideró para cada estudio el último año de recogida de datos. El mismo tipo de análisis se utilizó para mostrar el tipo de relaciones entre el uso de presas silvestres y su abundancia.

RESULTADOS

Diferencias entre áreas geográficas

Los autores encontraron 20 estudios sobre la dieta del lobo en Italia para un total de 28 áreas de estudio diferentes, 4 de ellas realizadas en los Alpes occidentales, 9 en los Apeninos septentrionales y 7 en los Apeninos centro-meridionales. La dieta de los lobos fue significativamente diferente entre las áreas geográficas tanto al considerar las categorías de alimentos, como las especies de ungulados silvestres. Considerando las categorías de alimentos, las comparaciones entre parejas mostraron diferencias significativas entre los Apeninos norte y sur y entre los Apeninos del centro-sur y los Alpes occidentales; considerando las especies de ungulados silvestres, se obtuvieron diferencias significativas en todas las comparaciones. Por el contrario, la amplitud de la dieta no fue significativamente diferente entre las áreas geográficas.

En cuanto a las categorías de alimentos, la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres y ganado difirió significativamente entre áreas geográficas. En particular, la frecuencia de aparición de ungulados silvestres fue significativamente menor en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales y los Alpes occidentales, mientras que la frecuencia de ocurrencia de ganado fue significativamente mayor en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales. Las diferencias significativas entre áreas geográficas resultaron para el jabalí, corzo, gamo, ciervo y rebeco. El jabalí fue más utilizado en el norte de los Apeninos que en el rango centro-sur y los Alpes occidentales.

La frecuencia de aparición para el corzo fue más baja en los Apeninos centro-meridionales que en los Apeninos septentrionales y en los Alpes occidentales. Para los gamos se produjo una significación límite entre los Apeninos del sur y el norte. Los ciervos mostraron mayor frecuencia de ocurrencia en los Alpes occidentales que en los Apeninos del centro-sur y norte. Finalmente, el rebeco apareció en la dieta del lobo sólo en áreas de estudio alpino, con la excepción de un estudio en el Parque Nacional de los Abruzos (Italia central, Patalano y Lovari, 1993).

Cambio de la dieta de los lobos a lo largo del tiempo

La presencia de ungulados silvestres en la dieta de los lobos mostró una tendencia creciente siguiendo un modelo logarítmico. Se registraron tendencias significativas de la frecuencia de ocurrencia de jabalíes, corzos, ciervos y rebecos durante el período cubierto por los estudios analizados. La frecuencia de aparición de jabalíes aumentó hasta la mitad del período de estudio, después de lo cual disminuyó siguiendo un modelo polinomial de segundo orden. La frecuencia de aparición de corzos se incrementó claramente de acuerdo con un modelo lineal. El ciervo y el rebeco aparecieron en la dieta del lobo en Italia solamente después de la mitad del período del estudio, alcanzando altas frecuencias de ocurrencia; para ambas especies el mejor modelo polinomial de segundo orden.

En cuanto al ganado, tanto para la frecuencia de ocurrencia como para la dieta, se generaron relaciones negativas y significativas con la frecuencia de ocurrencia de ungulados silvestres; en particular para el ganado, el mejor modelo fue lineal, mientras que para la amplitud de la dieta se seleccionó un modelo polinomial de segundo orden. De acuerdo con este modelo, el índice B aumentó hasta valores intermedios de la frecuencia de aparición de ungulados silvestres y luego disminuyó.

En la provincia de Génova, la frecuencia de aparición de ungulados silvestres en la dieta del lobo aumentó de forma lineal y significativa desde 1987 hasta 2005. Se observaron tendencias significativas para el corzo y para el gamo, mientras que para el jabalí no se produjo ninguna tendencia.

Abundancia de ungulados silvestres y su uso por los lobos

La abundancia total de ungulados silvestres en Italia aumentó de unas 188 000 cabezas en 1977 a 1 383 000 en 2004; el aumento se debió principalmente a la dramática recuperación de los jabalíes (1900-667 000 individuos) y las poblaciones de corzos (102 000-464 000 individuos), mientras que las otras especies, aunque con aumentos marcados, apenas contribuyeron a la tendencia general debido a su bajos números y restringidas distribuciones.

Se produjo una relación positiva y significativa entre la frecuencia de aparición de ungulados silvestres en la dieta del lobo y su abundancia general en Italia, de acuerdo con un modelo logarítmico. Teniendo en cuenta las diferentes especies de ungulados silvestres, las relaciones significativas y positivas resultaron sólo para los jabalíes y para el corzo.

DISCUSIÓN

La dieta de los lobos fue muy diferente entre zonas geográficas, en particular para los ungulados silvestres y el ganado. Los estudios llevados a cabo en los Apeninos centro-meridionales mostraron un importante uso de ganado, mientras que en los Apeninos septentrionales la ocurrencia de ungulados silvestres aumentó y en los Alpes occidentales el uso de ganado fue insignificante y la dieta se caracterizó por grandes herbívoros silvestres. Estas diferencias coinciden con los cambios de abundancia y densidad de las poblaciones de ungulados silvestres en la península italiana. De hecho, la riqueza y abundancia de las comunidades de ungulados silvestres en Italia siguen un gradiente norte-sur, desde los Alpes hasta el sur de los Apeninos, donde algunas especies (es decir, ciervos y corzos) están localizadas y a baja densidad (Pedrotti et al., 2001; Apollonio, 2004). Además, la abundancia de ganado y los métodos de cría, así como las proporciones de diferentes especies, muestran grandes diferencias entre los Alpes y los Apeninos y en las diferentes partes de la cordillera de los Apeninos, con consecuencias sobre la disponibilidad de presas domésticas y sobre hábitos de alimentación de los lobos (Istat, 2003).

La dieta de los lobos en las tres áreas geográficas difirió también en la composición específica del componente de ungulado salvaje; en particular, se registraron diferencias en el jabalí, el corzo, el ciervo y el rebeco. El uso de jabalíes aumentó desde el centro-sur hasta el norte de los Apeninos y disminuyó notablemente en los Alpes occidentales; la presencia de corzo y ciervo en la dieta del lobo aumentó de manera regular de sur a norte, alcanzando el máximo en las áreas de estudio de los Alpes occidentales. Finalmente, el rebeco apareció en la dieta de los lobos en la región de los Alpes, si se excluye una aparición limitada del sarrio (Rupicapra pyrenaica ornata) en un estudio llevado a cabo en el Parque Nacional de los Abruzos (Patalano y Lovari, 1993). Esto se debió a la falta de población de rebeco en los Apeninos, aparte de algunas áreas en las que no se han realizado estudios. El uso de especies de ungulados silvestres por los lobos parece estar relacionado con su disponibilidad a nivel de distribución, pero localmente puede haber excepciones debido a características de comportamiento y accesibilidad de las diferentes especies (Meriggi y Lovari, 1996). En particular, en algunas áreas, los lobos seleccionan especies que viven en grandes grupos, son fáciles de detectar y en las que el depredador puede llevar a cabo la caza dirigida, en comparación con otras especies solitarias para las que las tasas de depredación dependen principalmente de la tasa de encuentro (Jedrzejewski et al., 2002). En Italia, el jabalí es la especie de presa más importante. Su elevado uso puede explicarse de la siguiente manera: (i) la especie vive en grandes grupos fácilmente detectables por un depredador, (ii) los nacimientos ocurren durante todo el año, particularmente en primavera-verano (Meriggi et al., 1988), y (iii) los sub-adultos dejan grupos matriarcales en coincidencia con los nuevos nacimientos, haciéndose así más fáciles de depredar (Heck y Raschke, 1980; Mauget et al., 1984).

La segunda especie en términos de importancia en las dietas del lobo en Italia fue el corzo, que se encuentra extendido y es abundante particularmente en el norte de los Apeninos y en los Alpes; el corzo, cuando está presente en alta densidad, puede ser una presa rentable para los lobos debido a la alta tasa de encuentro y su baja necesidad de manejo (Meriggi y Lovari, 1996; Jedrzejewski et al., 2002).

El ciervo fue la tercera especie en orden de importancia en la dieta del lobo y el cuarto después del gamo en el norte de los Apeninos. También en los Alpes occidentales, donde el 37,4% de la población italiana de ciervos está presente y donde el jabalí está limitado a poblaciones pequeñas y fragmentadas, el ciervo es la tercera especie más utilizada después del corzo y el rebeco. En los Alpes occidentales, el rebeco es el ungulado más abundante; sin embargo, representa la segunda especie en la dieta del lobo. Esto puede deberse a una mejor adaptación a las condiciones de nieve y a una topografía más pronunciada del valle alpino que conduce a una baja rentabilidad de esta especie de presa. Por otra parte, la presencia de pastos entremezclados con bosques de coníferas a baja altitud en los Alpes occidentales podría contribuir a un acercamiento fácil por parte de los lobos a su presa principal (ciervos y corzos) durante la temporada invernal (Gazzola et al., 2007).

En Italia, las comunidades de ungulados silvestres tienen más especies con densidades de población más altas que otras situaciones del norte de Europa y Norteamérica; esto conduce a una mayor flexibilidad en la elección de las presas para poder satisfacer los requerimientos nutricionales de los miembros de la manada en diferentes estaciones (Okarma, 1995; Jedrzejewski et al., 2002).

Según los autores, el análisis evidenció una tendencia creciente del uso de ungulados silvestres por los lobos no sólo a nivel nacional, sino también a nivel regional y local. Si la tendencia se hubiera detectado sólo a nivel nacional, podría haber sido influenciada por el aumento de la información sobre la ecología de la alimentación de los lobos en las zonas recién colonizadas por las especies (los Apeninos septentrionales y los Alpes occidentales), donde las poblaciones de ungulados silvestres son más abundantes y las comunidades tienen una mayor riqueza (Apollonio, 2004; Gazzola et al., 2007). Además, el uso de ungulados silvestres podría verse influido por la diferencia en la disponibilidad de ganado y los métodos de pastoreo entre áreas geográficas. Sin embargo, el aumento de la presencia de ungulados silvestres en la dieta de lobos que se registró en la misma región o áreas de estudio en épocas subsiguientes es posiblemente dependiente del aumento de las poblaciones de presas (Meriggi et al., 1991; Gilio, 2001; Meriggi y Schenone, 2007). En particular, en la zona de estudio de la provincia de Génova, la presencia de ungulados silvestres en la dieta del lobo varió entre 0% en 1987 y 70% en 2004; en el mismo período, los cupos de caza de jabalíes en la zona ocupada por los lobos aumentaron de 606 a 2067 cabezas y el conteo de corzos y gamos mostró un marcado incremento de la densidad demográfica (corzo: de 21 por km² en 1997 a 53,4 por km² en 2005; gamo: de 0,7 por km² en 1994 a 20,2 por km² en 2005, Servicio provincial de fauna de Génova; datos no publicados). Del mismo modo, en el Parque Nacional del Pollino (sur de Italia), un estudio inicial sobre la dieta de los lobos encontró una ocurrencia de ungulados silvestres del 16% (Borelli, 1999), mientras que posteriormente aumentaron a 60,4% (Ciucci et al., 2004). También en la región de Umbría (Italia central) la frecuencia de aparición de ungulados silvestres aumentó en un período de 10 años de 0% a 26% (Ragni et al., 1985, 1996).

Las especies de ungulados silvestres para las cuales los autores encontraron tendencias significativas fueron el jabalí, el corzo, el ciervo y el rebeco. El uso del jabalí por los lobos aumentó hasta mediados de los noventa, después disminuyó; esta tendencia podría deberse, por una parte, al cambio de los estudios de su dieta en las zonas recientemente colonizadas de los Alpes Occidentales, donde la densidad poblacional de los jabalíes es más baja que en los Apeninos (Pedrotti et al., 2001; Apollonio, 2004) y por otro lado por el aumento del uso de otras especies de ungulados silvestres como el corzo. La presencia de corzo aumentó linealmente en la dieta de los lobos, mostrando que esta especie podría ser una presa aprovechable para los lobos. En cuanto al ciervo y el rebeco, el marcado incremento en la dieta del lobo en los últimos años se debe principalmente a la contribución de los estudios realizados en las zonas alpinas.

Junto con el aumento de los ungulados silvestres, se produjo una importante reducción del ganado en la dieta del lobo; la relación negativa y altamente significativa entre las dos frecuencias de ocurrencia sugiere que cuando los lobos pueden elegir entre las dos categorías de presas, pueden preferir presas silvestres. Este resultado concuerda con los hallazgos de Meriggi y Lovari (1996) para el área mediterránea, y parece una constante del comportamiento depredador de los lobos en Europa, aunque los cambios de este modelo se puedan ver a escala local (Okarma, 1995; Poulle et al., 1997). Según la teoría de forraje óptimo (del inglés Optimal Foraging theory) (Stephen y Krebs, 1986; Hughes 1993), los lobos preferirían los herbívoros domésticos en lugar de los silvestres debido a (i) su distribución altamente agrupada en pocos pastos conocidas (reducción del tiempo de búsqueda y mayor oportunidad de elección de presa), (ii) su baja capacidad de detectar y evitar depredadores debido a la domesticación (mayor probabilidad de atacar con éxito a la presa), y (iii) su baja eficiencia de comportamiento de escape (reducción de fallos de ataque). Sin embargo, la perturbación por el hombre puede hacer que las presas domésticas sean menos lucrativas que las silvestres; en particular los lobos corren el riesgo de ser abatidos y tienen una alta probabilidad de no explotar los cadáveres al máximo (Meriggi et al., 1996).

Al igual que con la frecuencia de ocurrencia del ganado, la amplitud de la dieta también fue negativa y significativamente relacionada con la ocurrencia de ungulados silvestres; sin embargo, esta relación muestra un aumento de la amplitud de la dieta hasta valores medios de ocurrencia de ungulados silvestres (40-50%), después de lo cual luego cae. Este resultado sugiere que cuando los herbívoros silvestres son escasos, los lobos se ven obligados a usar fuentes alimenticias alternativas (por ejemplo, pequeños mamíferos, lagomorfos, frutas y basura). En el sur de Europa, los lobos tienden a atacar a los ungulados silvestres, pero localmente pueden adoptar una dieta menos especializada para sobrevivir en áreas con baja disponibilidad tanto de herbívoros domésticos como silvestres (Okarma, 1995; Meriggi y Lovari, 1996).

De este análisis se deduce que en Italia los lobos utilizan cada vez más ungulados silvestres, mientras que simultáneamente disminuye la presencia de ganado, en particular en los Alpes. Esto es ciertamente positivo en cuanto a una solución a los problemas de las actitudes humanas hacia el lobo en las áreas de nueva colonización, a pesar de que los efectos sobre las poblaciones de ungulados silvestres deben ser estudiados en profundidad. En Europa parece que los lobos sólo pueden tener un efecto limitante sobre el ciervo, ya que la depredación representa hasta el 40% de la mortalidad total (32% en los Alpes occidentales, Gazzola et al., 2007), mientras que para las otras especies de ungulados silvestres los principales factores limitantes son el hábitat, el suministro de alimentos, el clima, la caza y los accidentes de tráfico (Okarma, 1995; Jedrzejewski et al., 2002). En Italia, considerando las densidades presentes y potenciales de las poblaciones de ungulados silvestres y la riqueza específica de la comunidad, no es plausible que la depredación por lobos pueda tener un efecto limitante. De hecho, en Italia, el clima templado y los hábitats altamente productivos pueden reducir el impacto relativo de la depredación, posiblemente debido a una mayor capacidad de las especies de ungulados para compensar las pérdidas por depredación mediante una tasa de reproducción más alta (Jedrzejewska y Jedrzejewski, 2005; Melis et al., 2009).

REFERENCIAS

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Apollonio, M. (2004). “Gli ungulati in Italia: status, gestione e ricerca scientifica”. Hystrix, the Italian Journal of Mammalogy 15: 21–34.

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Feisinger, P., E. E. Spers and R. W. Poole (1981). “A simple measure of niche breadth”. Ecology 62: 27–32.

Gazzola, A., E. Avanzinelli, I. Bertelli, A. Tolosano, P. Bertotto, R. Musso and M. Apollonio (2007). “The role of the wolf in shaping a multi-species ungulate community in the Italian western Alp”s. Italian Journal of Zoology 74: 297–307.

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Mauget, R., R. Campan, F. Spitz, M. Dardaillon, G. Janeau and D. Pépin (1984). “Synthèse de connaissances actuelles sur la biologie du Sanglier, perspectives de recherche”, pp. 15– 50. In: Spitz F. & Pépin D., Eds. Symposium International sur le Sanglier. Colloques de l’INRA, 22.

Melis, C., B. Jedrzejewska, M. Apollonio, K. A. Barton, W. Jedrzejewski, J. D. C. Linnell, I. Kojola, J. Kusak, M. Adamic, S. Ciuti, I. Delehan, I. Dykyy, K. Krapinec, L. Mattioli, A. Sagaydak, N. Samchuk, K. Schmidt, M. Shkvyrya, V. E. Sidorovich, B. Zawadzka and S. Zhyla (2009). “Predation has a greater impact in less productive environments: variation in roe deer, Capreolus capreolus, population density across Europe”. Global Ecology and Biogeography 18: 724–734.

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Pedrotti L., E. Duprè, D. Preatoni and S. Toso (2001). “Banca dati ungulati. Status, distribuzione, consistenza e gestione degli Ungulati in Italia”. Biologia e Conservazione della Fauna Selavatica 109: 7–128.

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Ragni, B., A. Mariani, F. Inverni, L. Armentano and M. Magrini (1985). “Il lupo in Umbria”, pp. 22–36. In: Boscagli G., Ed. Atti del Convegno Nazionale Gruppo Lupo Italia. Pescasseroli: Gruppo Lupo Italia.

Ragni, B., M. Montefameglio and L. Ghetti (1996). “Il lupo (Canis lupus) in Umbria: evoluzione recente della popolazione”, pp. 76–82. In: Cecere F., Ed. Atti del Convegno “Dalla parte del lupo”. Atti & Studi del WWF Italia, N. 10.

Stephen, D. W. and J. R. Krebs (1986). “Foraging theory”. Princeton: Princeton University Press.

Web of Science (2017). Consultado el 5 de Mayo de 2017. https://apps.webofknowledge.com/Search.do?product=WOS&SID=T2KoZzc3OvNG4CVPq92&search_mode=GeneralSearch&prID=4932c0ca-3d52-41bc-8831-fc21d4fc7f2c

 

 

 

 

En la parte introductoria de este estudio, los autores afirman que los lobos se encuentran entre las especies de mamíferos más estudiadas del mundo. Aunque se alimentan predominantemente de ungulados, son carnívoros oportunistas-generalistas y exhiben una considerable plasticidad alimenticia tanto dentro como entre de poblaciones.

La amplitud del nicho trófico (es decir, la variación en el uso de recursos alimenticios) de los lobos puede variar considerablemente en respuesta a la distribución, abundancia y disponibilidad estacional de las fuentes locales de alimentos.

Los aportes derivados del mar a lo largo de las costas aumentan la cantidad y variedad de fuentes alimenticias disponibles para los lobos que habitan en estas zonas. En consecuencia, la amplitud de nicho trófico de los lobos es probable que aumente a lo largo de las costas o en las zonas donde las fuentes alóctonas de alimentos están disponibles. Si los aportes alimenticios derivados del mar constituyen un componente importante de las dietas de lobos, podrían incurrir en efectos a nivel de población (por ejemplo, aumento de la supervivencia de los cachorros y densidades elevadas) e influir en la dinámica local predador-presa y en la abundancia de ungulados.

Aunque las dietas de los lobos han sido objeto de investigación considerable a través de su área de distribución, los informes acerca del uso de mamíferos marinos son relativamente infrecuentes.

En este artículo, los autores relatan observaciones de lobos que habitan en un medio costero, incluyendo aquellos que se alimentan de grandes cadáveres de mamíferos marinos, y evidencias de otros que cazan nutrias marinas Enhydra lutris. Además, discuten sobre la utilización por parte del lobo de las zonas costeras y el uso estacional de la cubierta de hielo dentro de sus patrones de movimiento y para alimentarse. Este estudio complementa otras investigaciones sobre el uso del lobo de los recursos derivados del mar y aborda la importancia ecológica potencial de los mismos para las poblaciones de lobos y ungulados que se distribuyen en hábitats marítimos.

El trabajo fue publicado en la revista Wildlife Biology en 2010. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Wildlife Biology tuvo un «Factor de Impacto» de 0,968. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	83	161	Q3
Ecología	118	150	Q4

Los autores y otros datos del artículo:

Watts, D. E., L. G. Butler, B. W. Dale and R. D. Cox (2010). «The Ilnik wolf Canis lupus pack: use of marine mammals and offshore sea ice”. Wildlife Biology 16 (2): 144-149.

METODOLOGÍA

El estudio se realizó en la Península de Alaska, EE.UU. El área de estudio exhibe un contraste topográfico considerable con elevaciones que van desde el nivel del mar a lo largo de la llanura costera de la Bahía de Bristol a una elevación media de >1500 m y picos >2500m en la cordillera aleutiana. La variación en la distribución del hielo marino y la congelación completa de la Bahía de Bristol atrapan periódicamente a los mamíferos marinos sobre el hielo (Schneider y Faro, 1975) y proporcionan a los lobos del área de estudio la oportunidad de viajar y buscar alimento en el hielo.

Los cadáveres de morsa Odobenus rosmarus divergens, beluga Delphinapterus leucas, foca de casco, foca manchada Phoca largha, nutria marina y otros animales marinos aparecen regularmente a lo largo de la costa. Aunque con menos frecuencia, los cadáveres de ballena gris Eschrichtius robustus y otros grandes cetáceos también se encuentran periódicamente en tierra. Pueden observarse varias concentraciones de focas Phoca sp. y morsas en los bancos de arena y las playas a lo largo de la costa de la Bahía de Bristol. Los salmones del Pacífico Oncorhynchus sp. están disponibles estacionalmente en grandes cantidades y son utilizados extensivamente por los lobos en todo el área de estudio (D. Watts, datos no publicados). También hay colonias extensas de aves marinas a lo largo de algunas áreas de la zona de estudio. Los ungulados están reducidos al alce Alces alces, que se encuentra en bajas densidades, y el caribú migratorio Rangifer tarandus.

Recogida de datos

Durante 2006-2007 se radiomarcaron con collares VHF (3) y Argos-GPS (1) 4 lobos de la manada denominada Ilnik. Se programó el collar GPS para tomar una ubicación por día y para descargar remotamente estas ubicaciones 1-2 veces por semana utilizando el sistema de satélite Argos. Durante el período de octubre de 2006 a febrero de 2008, periódicamente los autores rastrearon a individuos con collares usando aeronaves y registraron la ubicación, el tamaño del grupo, la actividad y las observaciones de alimentación. Además de las observaciones directas de los miembros del grupo Ilnik durante el rastreo por radio, registraron observaciones de lobos alimentándose de cadáveres de mamíferos marinos a lo largo de la costa de la Bahía de Bristol.

Uso del hábitat

Los autores combinaron el rastreo por radio y las ubicaciones GPS para todos los miembros de la manada y los mapearon usando ArcMap 9.1. Cuando los lobos radiomarcados aparecieron juntos, consideraron que esto representaba una sola ubicación para la manada. Además, se excluyeron las ubicaciones GPS que ocurrieron dentro de las 24 horas de localización visual durante el rastreo por radio. Utilizando la extensión XTools Pro 5.1 para ArcMap, calcularon un polígono convexo para todas las ubicaciones terrestres para representar el territorio de la manada. Debido a que el uso espacial de los lobos está limitado socialmente por los comportamientos territoriales, utilizaron el territorio estimado para representar el área disponible para el uso de los miembros de la manada (McClean et al., 1998). Utilizando las imágenes de satélite ArcMap 9.1 y Landsat TM, clasificaron el territorio en hábitats costeros (es decir, en todos los hábitats ≤ 200 m de la costa) y no costeros (es decir, arbusto alto, arbusto bajo, arbusto enano, gramíneas húmedas y gramíneas mésicas). Se analizaron estos datos utilizando las tasas de selección de hábitats (del inglés habitat selection ratios) (Manly et al., 1993) y se utilizó una prueba G (G-test) para comparar los valores de uso observados y esperados.

RESULTADOS

Se obtuvieron un total de 106 ubicaciones para la manada Ilnik entre octubre de 2006 y enero de 2008 (55 ubicaciones de collar GPS y 51 observaciones visuales) que dieron lugar a 90 ubicaciones para los análisis. El tamaño estimado del territorio fue de 937 km², que incluyó aproximadamente 36 km de costa. Las ubicaciones se polarizaron hacia el invierno y principios de primavera (es decir, del 1 de noviembre al 30 de abril) debido a las condiciones meteorológicas (es decir, condiciones de radiotracking limitadas), al momento de las capturas y a los eventos de mortalidad. Como resultado, el tamaño estimado del territorio y el uso anual de áreas dentro del territorio pudieron ser subestimados y sesgados.

Los miembros de la manada de lobos Ilnik no utilizaron los tipos de hábitat en proporción a su disponibilidad y mostraron una fuerte asociación con las áreas costeras. Los autores reconocieron que el uso esperado del hábitat costero fue < 1,0 debido a la pequeña proporción del territorio comprendido por este tipo de hábitat. De todas las localizaciones terrestres, el 20% ocurrió dentro del hábitat costero, un área que representó ≤  1% del territorio de las manadas. Además del uso de las zonas costeras, se observó que los miembros de la manada Ilnik viajaron varias millas por la costa en cuatro ocasiones distintas, a menudo durante varios días. Las ubicaciones en el hielo costero comprendieron el 6% de todas las localizaciones y pistas observadas en la nieve, indicando un uso considerable de esta superficie cuando se dieron las condiciones apropiadas y las nutrias de mar quedaron atrapadas sobre el hielo marino (D. Watts, comunicación personal).

Se observó, en 7 ocasiones de manera independiente (es decir, excluyendo múltiples observaciones en el mismo cadáver), a los miembros de la manada Ilnik carroñeando mamíferos marinos. Se alimentaron de morsa en dos ocasiones, de beluga en tres ocasiones y de nutria marina en dos ocasiones. Se vio a los miembros de la manada alimentándose de cadáveres más grandes (es decir, morsas y belugas) durante varios días. También lo hicieron de cadáveres de nutria marina, ocasiones en las que las huellas y las manchas de sangre en la nieve indicaron que los lobos habían matado a las nutrias cerca de la costa. Una observación incluyó a varios miembros de la manada en estrecha proximidad (<1 km) alimentándose de diferentes cadáveres de nutria marina. Estas observaciones se produjeron cuando la Bahía de Bristol estuvo completamente congelada y las nutrias de mar atrapadas sobre el hielo marino (D. Watts, pers.obs.). Además de las observaciones directas de los miembros la manada Ilnik durante los vuelos de rastreo por radio, las observaciones incidentales de ejemplares no pertenecientes a la manada en otros lugares del área de estudio incluyeron lobos que se alimentaron de cadáveres de morsas en un cabo cerca de Cape Seniavin y de un cadáver de ballena gris cerca de Port Moller.

Durante el radiorastreo el 18 de enero de 2008, se observaron los dos individuos con collar que quedaban (1 VHF y 1 GPS) y los miembros concomitantes de la manada en el mar a 5,6 km de la costa. Las ubicaciones de los collares GPS recibidas el 16 de enero de 2008 indicaron que la manada había pasado ≥ 5 días en el mar antes de ser observada el 18 de enero. Poco después de que los lobos fueron observados, las temperaturas del aire aumentaron notablemente y los fuertes vientos hicieron que el hielo marino restante se alejara de la costa y se rompiera. Después del 18 de enero, los intentos de rastreo por radio no localizaron a los individuos radiomarcados y no se recibieron más transmisiones GPS. Presumiblemente, tanto los individuos con radiocollar como los otros cinco lobos observados en el hielo marino con ellos, se ahogaron o murieron a causa de la exposición.

DISCUSIÓN

Las observaciones de este estudio amplían los conocimientos acerca de la dieta de los lobos e incluyen varias especies de mamíferos marinos. Utilizando cadáveres de mamíferos marinos, la manada de lobos Ilnik pudo ampliar su amplitud de su nicho trófico en comparación con las manadas de lobos no costeras del área de estudio, que se alimentan principalmente de alces, caribús y salmones (D. Watts, datos no publicados). Debido a que las condiciones adecuadas del hielo marino no son predecibles, la importancia de las nutrias de mar para los lobos en el área de estudio es probablemente nominal. Sin embargo, los cadáveres de mamíferos marinos más grandes se encuentran regularmente a lo largo de las costas y las observaciones de este estudio indican que estos y otros subsidios marinos a lo largo de las playas, probablemente proporcionan una fuente significativa de alimento para los lobos costeros. Además, existen pocos informes de lobos que se desplazan sobre el hielo marino y las observaciones de este estudio amplían la comprensión de esta estrategia de alimentación relativamente extravagante. Aunque las condiciones adecuadas del hielo marino son infrecuentes, los datos de mortalidad de este estudio también sugieren que las estrategias de alimentación extrañas pueden tener consecuencias graves para los carnívoros grandes.

Si bien el litoral representó < 1% de la superficie total disponible para los miembros de la manada, el uso observado de esta área indicó una fuerte asociación positiva con el litoral. Aunque la línea costera representa una ruta de viaje potencial (Mech y Boitani, 2003), las observaciones de alimentación y la fuerte asociación del grupo con las zonas costeras sugiere que los subsidios derivados del mar probablemente proporcionaron una importante fuente de alimento, particularmente durante el invierno cuando no se disponía de especies primarias de presa (por ejemplo, caribú migratorio).

Si los aportes derivados del mar constituyen una fuente importante de alimento para los lobos costeros, es probable que estos influyan en su supervivencia en estas zonas y puedan amortiguar las fluctuaciones poblacionales derivadas de la escasez estacional de alimentos o la disminución de las poblaciones de presas. Por lo tanto, la información relativa a la influencia de estos aportes alimenticios sobre la demografía sería de interés para los organismos de gestión, en particular cuando las poblaciones de ungulados se encuentran en bajas densidades o están disminuyendo.

Aunque los lobos costeros complementarán sus dietas con cadáveres de mamíferos marinos y otros alimentos que se encuentran en zonas supralitorales, las contribuciones de estos alimentos a los aportes nutricionales anuales de los lobos costeros son actualmente desconocidas. Debido a la lejanía y a las condiciones meteorológicas del área de estudio y a un evento de mortalidad a gran escala, el tamaño de las muestras en este estudio fue limitado. Como resultado, las interpretaciones sobre la importancia de los mamíferos marinos y otros aportes derivados del mar a las poblaciones de lobos costeros son limitadas. Otras investigaciones adicionales, que usen el análisis de isótopos estables al igual que el estudio de manadas costeras, podrían mejorar la comprensión sobre la importancia de los recursos derivados del mar para las poblaciones de lobos costeros y los potenciales efectos de estos recursos a nivel de población.

REFERENCIAS

Manly, B. F. J., L. L. McDonald and D. L. Thomas (1993). “Resource selection by animals: statistical design for field studies”. Chapman & Hall, London, England, 221 pp.

McClean, S.A., M. A. Rumble, R. M. King and W. L. Baker (1998). “Evaluation of resource selection methods with different definitions of availability”. Journal of Wildlife Management 62: 793-801.

Mech, L.D. and L. Boitani (2003). “Wolf social ecology”. In: Mech, L.D. & Boitani, L. (Eds.); Wolves: behavior, ecology, and conservation. The University of Chicago Press, Chicago, USA, 448 pp.

Schneider, K.B. and J. B. Faro (1975). “Effects of sea ice on sea otters (Enhydra lutris)”. Journal of Mammalogy 56 (1): 91-101.

Web of Science (2017). Consultado el 1 de Mayo de 2017. https://apps.webofknowledge.com/Search.do?product=WOS&SID=W2mfy2gJeFb6Hm7jTVc&search_mode=GeneralSearch&prID=7fa2e062-100d-4440-aa57-bb7b62b8cd8e

 

 

 

El objetivo de este estudio fue desarrollar un modelo simple para predecir los lugares de depredación en base a características de localización GPS, teniendo como referencia el sistema de depredación lobos-alces. En caso de éxito, este modelo podría utilizarse más adelante para estimar las tasas de depredación únicamente a partir de posiciones GPS, o al menos para mejorar la selección de posibles zonas de depredación en el campo y así reducir los esfuerzos de campo en futuros estudios sobre la ecología de depredación de los lobos.

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Wildlife Management en 2007. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Wildlife Management tuvo un «Factor de Impacto» de 1,725. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	37	161	Q1
Ecología	83	150	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Zimmermann, B., P. Wabakken, H. Sand, H. C. Pedersen and O. Liberg (2007). «Wolf Movement Patterns: a Key to Estimation of Kill Rate?». Journal of Wildlife Management 71 (4): 1177-1182.

El estudio incluyó tres territorios de lobos de la población restablecida de la península escandinava; territorios de Gråfjell, Tyngsjö y Bograngen. La densidad media de alces en invierno, según revelan los recuentos de excrementos, fue de 1,2 por km², 1,1 por km² y 2,6 por km² para cada territorio, respectivamente. Los corzos (Capreolus capreolus) se dieron a densidades mucho más bajas (aproximadamente 0,01/km²), y el ciervo rojo (Cervus elaphus) sólo estuvo presente en los territorios de Gråfjell y Bograngen (aproximadamente 0,01/km²).

METODOLOGÍA

Seguimiento GPS

Los autores usaron receptores GPS para uno o ambos lobos adultos de las parejas y manadas, utilizando procedimientos estándar para su captura e inmovilización (Sand et al., 2005). Se programaron los collares para calcular la posición de intervalos de 30 minutos o 60 minutos y para descargar los datos semanal o quincenalmente durante los períodos de estudio (Sand et al., 2005). Utilizaron ArcView 3.2 para crear clúster (podría definirse de una forma demasiado simple como “agrupaciones de datos”) de buffers de superposición unificados de 50 o 100 m de radio alrededor de las posiciones y definieron posiciones fuera de clústeres como posiciones individuales (Sand et al., 2005).

Se transfirieron todas las posiciones en clústeres a unidades de GPS de mano para visitarlas en el campo después de aproximadamente una semana (Zimmermann et al., 2001). Si se detectaron signos de una muerte (Sand et al., 2005) al aproximarse a un clúster, se dejaron sin alteración hasta ≥ 1 semana después de la presencia del lobo. Se clasificaron los clústeres en clústeres con cadáver (restos de presas), clústeres de encame (signos de encame en la nieve), clústeres de rastro (signos de movimiento solamente), otros clústeres (otros signos de actividad) y clústeres negativos (clústeres sin cadáver sin señales debido a nevadas o deshielo). Se definieron como clústeres de depredación a los clústeres con cadáver que contuvieron alces muertos, o probablemente muertos, por lobos durante el período de estudio (Sand et al., 2005). Además, los autores visitaron el 13% de todas las posiciones individuales (rango: 0-18%/del conjunto de datos) y realizaron 590 km de seguimiento en la nieve entre posiciones consecutivas (rango: 9- 215 km/del conjunto de datos).

Características del clúster

Se investigaron 6 conjuntos de datos de 3 inviernos. Debido a que el intervalo de posicionamiento y el radio de amortiguamiento (buffer) son parámetros cruciales para la detección de presas muertas por lobos (Sand et al., 2005), se analizaron las características de los clústeres para diferentes combinaciones de estos parámetros: 1) posicionamiento horario y radio de 50 m 2) posicionamiento y radio de 100 m, y 3) posicionamiento de media hora y radio de 50 m, omitiendo la cuarta combinación debido a tamaños de clúster indebidamente grandes.

Se describieron los clústeres por el 1) número de posiciones; 2) número de visitas de lobo (visita definida como una serie de posiciones secuenciales en el clúster); 3) relación de posiciones a visitas; 4) área del clúster; 5) linealidad del movimiento al entrar en el clúster [distancia AC/(distancia AB = distancia BC)], siendo la posición C la primera de un clúster y B y A las dos posiciones precedentes); 6) hora del día de llegada a la primera visita (ya sea por la mañana de 0400 a 1130 h, por la tarde de 1200 a 1930 h o por la noche de 2000 a 0330 h); y 7) porcentaje de posiciones en el clúster por la mañana, tarde y noche.

Se utilizaron modelos lineales generalizados para comparar estas características de clúster entre los tipos de clúster (cadáver, lugar del encame, rastro, otros o clúster negativos) con regresión log-lineal del número de posiciones y visitas, la regresión logística de la proporción de posiciones de la tarde y la linealidad del movimiento, y la regresión lineal (análisis unidireccional de la varianza) del área del clúster transformada y la relación de posiciones a las visitas. La transformación fue debida a la asunción de errores normales de la variable respuesta.

Se utilizaron las pruebas t para comparar el número de posiciones y visitas en los clústeres que contuvieron crías de alces con los que contuvieron alces adultos (>1 año) y para comparar el número de posiciones y visitas en los clústeres de depredación de diferentes tamaños de manada (pareja vs manada).

El modelo de depredación

Se utilizó un modelo mixto de regresión logística para estimar la probabilidad de un evento de depredación. Se codificaron los clústeres de depredación como 1 y todos los otros clústeres como 0. Debido a que el patrón de manejo de las presas no difirió con la clase de edad de los alces (ver resultados y Hayes et al., 2000), se agruparon clústeres de depredación de crías y adultos. Se utilizó el tamaño de la manada (pareja o manada) y las características del clúster como factores fijos. Se estableció el conjunto de datos como un factor aleatorio y se basó la selección del modelo en la significancia de cada variable mediante un procedimiento escalonado.

Se desarrollaron modelos para las 3 combinaciones de intervalos de posicionamiento y radios buffer (radios de amortiguamiento). Los clúster hacia el final del período de estudio pudieron ser visitados de nuevo ​​por los lobos después del mismo y, por lo tanto, sus características no se describieron completamente. Por lo tanto, se excluyeron todos los clústeres donde los lobos llegaron más tarde de x días antes del final del período de estudio, donde x = mediana del tiempo entre la primera y última posición en los clústeres con ≥ 2 visitas. Para clúster de 50 m cada hora, x = 13,6 horas; clúster 100 m por, x = 13,8 horas; clúster de 50 m cada media hora, x = 6,9 horas.

Inicialmente se incluyeron todos los conjuntos de datos en el modelo de depredación. A continuación, se desarrollaron modelos para 5 de los 6 conjuntos de datos a la vez, terminando con 6 modelos diferentes. Se usaron estos modelos para predecir la probabilidad de una depredación de alces para todos los clústeres del sexto conjunto de datos no incluidos en el modelo. Luego se compararon las probabilidades predichas con la presencia real de alces muertos para probar la bondad de adaptación de cada modelo.

RESULTADOS

Características del clúster

Los autores reunieron 8747 posiciones, de las cuales 74% se clasificaron en 953 clúster de radio de amortiguamiento de 50 m, o 81% en 880 clúster de 100 m de radio de amortiguación. Se visitaron las posiciones GPS en una media de 8,8 ± 6,4 días después del posicionamiento. Se observaron señales de lobos en 317 (33%) de los 953 clústeres basados ​​en posiciones horarias y radio de amortiguamiento de 50 m. De estos, 167 (53%) fueron clústeres de encame y 26 (8%) fueron clústeres de rastro que ocurrieron como resultado de lobos que viajaron a lo largo de las mismas rutas varias veces durante el período del estudio. En 11 clústeres, los lobos habían estado cavando hormigueros, en 5 ocasiones pasaron tiempo en madrigueras de zorro rojo (Vulpes vulpes) o tejón (Meles meles), y en otras 5 ocasiones, se encontraron viejos huesos o cuernos. Se observaron cadáveres en 100 (10%) de los 953 clústeres, incluyendo 95 alces, 2 ciervos, 1 castor (Castor fiber), 1 gallo lira (Lyrurus tetrix) y 1 lobo. Se clasificaron 74 alces muertos o probablemente muertos por lobos durante el periodo de estudio.

Los clústeres estuvieron sesgados hacia un número bajo de posiciones y visitas y los lobos no volvieron a visitar en el 65% de todos los clústeres. El tiempo más largo pasado en un clúster fue 57 horas y el número máximo de visitas fue 9. En ambos casos, los clústeres contuvieron el alce matado por lobo. El clúster promedio de cadáver tuvo un área 65% más grande, 84% más posiciones, 94% más visitas, y 70% menor proporción de posiciones por la tarde en comparación con la media general. En comparación con los clústeres de encame y de rastro, los clústeres con cadáver tuvieron una relación intermedia de posiciones respecto a las visitas. Los lobos visitaron los clústeres de encame una sola vez en el 77% de todos los casos, y los clústeres de encame tuvieron una alta proporción de posiciones a las visitas. Los clústeres de rastro tuvieron una proporción baja de 2 posiciones y de 2 visitas en su mayoría. Los lobos se movieron normalmente recta o casi en línea recta en los clústeres, independientemente del tipo de clúster.

Los clúster de depredación de las parejas de lobos tuvieron un 36% más de posiciones (pareja: 15,39 ± 3,58, manada: 11,27 ± 2,75;) y fueron visitados 30% más que los de las manadas (pareja: 3,61 ± 0,68; manada: 2,77 ± 0,43). La edad de los alces no afectó ni al número de posiciones en los clústeres (n = 57 crías: 12,58 ± 6,51; n = 15 adultos: 16,40 ± 6,55), ni el número de visitas (crías: 4,07 ± 1,11; adultos: 3,04 ± 0,49).

Modelos de depredación

La regresión logística reveló que los clústeres con una pequeña proporción de posiciones por la tarde, muchas posiciones y muchas visitas fueron más propensos a incluir una muerte de alce. Este modelo fue robusto (es decir, la misma combinación de variables también fue mejor para todas las 6 combinaciones de 5 conjuntos de datos, aunque con estimaciones de parámetros ligeramente diferentes). Utilizando un radio de 100 m de amortiguación (buffer) en vez de 50 m, y posicionamiento de media hora en lugar de hora, incluyó los mismos términos significativos excepto la interacción. Se excluyeron las variables organización social (manada o pareja) y tiempo de llegada en la primera visita del modelo debido a que no fueron significativos.

Sin embargo, la capacidad de los 5 modelos de conjuntos de datos para predecir clústeres de depredación en el sexto conjunto de datos fue pobre. De los 865 clústeres incluidos en el modelo de posiciones horarias y 50 m de radio, 37 (4,3%) tuvieron una probabilidad de >0,50 de ser un lugar de depredación. De éstos, 18 clústeres contuvieron alces muertos por los lobos durante el período del estudio. Los otros contuvieron tanto alces muertos antes del período de estudio (n=4), excavaciones de hormigueros (n=2), o encames y clústeres negativos (n=13). De las 67 muertes de alces incluidas en el modelo, 29 (43%) o 49 (73%) tuvieron una probabilidad calculada de  <0,25 o <0,5 de ser un lugar de depredación, respectivamente. Este patrón fue el mismo para todos los modelos con independencia del intervalo de posicionamiento y el radio del buffer.

Para reducir el trabajo en el campo, los autores consideraron visitar solamente aquellos clústeres con una probabilidad igual o mayor de depredación que el clúster de depredación con la probabilidad más baja. Para detectar la totalidad o el 90% de los alces muertos por lobos durante el período de estudio, entonces deberían haber visitado el 52% o el 35%, respectivamente, de los clústeres de alta probabilidad. Sin embargo, hubo una gran variación entre los conjuntos de datos, que fueron desde el 17% al 72% de los clústeres a visitar para detectar todas las muertes. Debido a que la mayoría de los grupos con valores de probabilidad bajos contuvieron sólo unas pocas posiciones, la proporción de posiciones a visitar fue aún mayor. Recodificando no sólo los clústeres de depredación, sino todos los clústeres de cadáver o de cadáver de alce como 1 para la respuesta logística, no cambió sustancialmente la proporción de clústeres y posiciones a visitar.

DISCUSIÓN

A pesar de que los autores fueron capaces de identificar los factores que difirieron con el tipo de clúster y afectaron a la previsibilidad de los lugares de depredación en los modelos de regresión logística, el ajuste del modelo fue pobre. La principal razón fue la alta variabilidad en la presencia de lobos en las muertes de alces, que fueron desde 1 hora a 57 horas, de 1 visita a 9 visitas, y de 0% a 100% en posiciones por la tarde.

La perturbación humana es una causa potencial de lobadas (surplus killing) de caribú (Eide y Ballard, 1982) y también podría ser un factor estocástico importante en este estudio, explicando por qué los lobos a veces dejaron un cadáver poco después de matarlo y nunca regresaron (Sand et al., 2005). El cadáver con 57 posiciones horarias lo mataron en un área remota, lejos de la perturbación humana. Además, el acceso a las presas varió mucho dentro de los territorios. Los alces en esa parte de Escandinavia comúnmente se agregan en áreas específicas en invierno (Gundersen, 2003). Los lobos pueden reducir el tiempo de manejo de las presas en estas áreas como resultado de mayores tasas de depredación. En Gråfjell 1, mataron 4 alces en 29 horas y una distancia máxima de 4,4 km dentro de un área de agregación.

Los lobos son competidores dominantes interespecíficos, que viven en grupo, cazan en manada y tienen grandes camadas (Mech y Boitani, 2003). Los grupos se pueden dividir y los cachorros se pueden dejar en los cadáveres mientras que los adultos buscan nuevas presas. Esto puede permitir una mayor flexibilidad en el manejo de las presas y en parte explicar la alta variación observada en el tiempo de manejo de sus depredaciones.

IMPLICACIONES EN LA GESTIÓN

Los autores no fueron capaces de desarrollar un modelo que valore de manera rentable las tasas de depredación de los lobos basadas únicamente en datos de posicionamiento GPS, y concluyeron que todavía se necesita un extenso trabajo de campo. Si este estudio se repite en ambientes comparables, recomiendan usar un intervalo de posicionamiento GPS de 30 minutos y visitar todas las posiciones GPS como punto de partida. Sin embargo, la generalidad de los resultados basados en 3 territorios en una población sigue siendo cuestionable y enfatizan la necesidad de una expansión de este estudio para incluir más territorios y otras poblaciones de lobos en diferentes hábitats antes de reducir los esfuerzos de campo. En particular, las estimaciones de los índices de depredación sobre las especies de presa más pequeñas que los alces probablemente requerirán un posicionamiento GPS intensivo en combinación con esfuerzos de alto campo.

REFERENCIAS

Eide, S. H. and W. B. Ballard (1982). “Apparent case of surplus killing of caribou by gray wolves”. Canadian Field-Naturalist 96:87–88.

Gundersen, H. (2003). “Vehicle collisions and wolf predation: challenges in the management of a migrating moose population in southeast Norway”. Dissertation, University of Oslo, Oslo, Norway.

Sand, H., B. Zimmermann, P. Wabakken, H. Andrén and H. C. Pedersen (2005). “Using GPS technology and GIS cluster analysis to estimate kill rates in wolf–ungulate ecosystems”. Wildlife Society Bulletin 33:914–925.

Hayes, R. D., A. M. Baer, U. Wotschikowsky and A. S. Harestad (2000). “Kill rate by wolves on moose in the Yukon”. Canadian Journal of Zoology 78:49–59.

Web of Science (2017). Consultado el 22 de Abril de 2017. https://apps.webofknowledge.com/Search.do?product=WOS&SID=Q1u63NZ3TDkPyTcxIpj&search_mode=GeneralSearch&prID=ea320111-ba64-4a47-861b-9ec11f241f14

Zimmermann, B., T. Storaas, P. Wabakken, K. Nicolaysen, O. K. Steinset, M. Doötterer, H. Gundersen and H. P. Andreassen (2001). “GPS collars with remote download facilities, for studying the economics of moose hunting and moose–wolf interactions”. Pages 33–38 in A. M. Sibbald and I. J. Gordon, editors. Proceedings of the conference ‘‘Tracking animals with GPS,’’ 12–13 March 2001, Aberdeen, United Kingdom.

Los objetivos de este estudio fueron evaluar la composición corporal de lobos en libertad. Los autores trataron de comprobar la hipótesis de que la composición y la masa corporal son independientes de la edad, la estación, el sexo y el estado reproductivo de las hembras. Ninguna de estas hipótesis se ha probado en lobos en libertad o cautivos y los conocimientos sobre estos procesos fisiológicos pueden mejorar la comprensión de la vida y la ecología nutricional de los lobos.

El trabajo fue publicado en la revista Canadian Journal of Zoology en 2013. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Canadian Journal of Zoology tuvo un «Factor de Impacto» de 1,52. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Web of Science, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	51	161	Q2

Los autores y otros datos del artículo:

Hilderbrand, G. V. and H. N. Golden (2013). «Body composition of free-ranging wolves (Canis lupus)”. Canadian Journal of Zoology 91 (1): 1-6.

El estudio se llevó a cabo en la cuenca del Nelchina dentro de la Unidad de Gestión Cinegética (del inglés Game Management Unit – GMU) 13 en el centro-sur de Alaska.

Es en gran parte una zona yerma con pocos caminos y comunidades humanas. Las principales especies de presas para lobos son los alces (Alces alces (L., 1758)), el caribú (Rangifer tarandus (L., 1758)) y las ovejas de Dall (Ovis dalli Nelson, 1884). Otras especies depredadoras son los osos pardos (Ursus arctos L., 1758) y negros (Ursus americanus Pallas, 1780), los glotones (Gulo gulo (L., 1758)), los zorros rojos (Vulpes vulpes 1758) y los coyotes (Canis latrans Say, 1823). La cuenca del Nelchina ha tenido una historia de gestión de depredadores periódicamente vigorosa con el fin de aumentar la disponibilidad de alce y caribú para la caza (Ballard et al., 1987).

METODOLOGÍA

Captura y manejo

Se capturaron 35 lobos diferentes (15 hembras y 20 machos) en la cuenca del Nelchina, Alaska, en primavera (marzo-mayo 2000-2003; n = 33), verano (junio-agosto 2000-2003; n = 33) y otoño (octubre-noviembre 2001-2003, n = 19). Se capturaron 10 de los 35 lobos solamente una vez, pero recapturaron 25 lobos de 1 a 5 veces, resultando un total de 85 capturas (40 hembras y 45 machos).

Los lobos se inmovilizaron mediante el disparo de dardos anestésicos desde un helicóptero.

Después de la inmovilización, se midió la masa corporal de los 35 lobos cada vez que fueron capturados y se estimó su composición corporal (11 hembras y 10 machos) cuando hubo suficiente luz diurna. Para la medición de la masa corporal, se capturaron lobos de 8 manadas diferentes y para el análisis de la composición corporal, de 7 diferentes. Usando los criterios de desgaste de los dientes (Gipson et al., 2000), se estimaron las edades de los lobos entre 1 y 11 años. La población de muestra incluyó hembras con y sin camadas e individuos de diferente estatus social dentro de sus manadas.

Se administró una dilución de óxido de deuterio (agua pesada) a 10 lobos en una sola ocasión, pero de 2 a 4 veces a los 11 lobos restantes, por lo que se realizaron 38 estimaciones de la composición corporal (21 hembras y 17 machos). Se recogieron muestras de sangre a los 30, 60, 90, 120 y 150 min después de la inyección. Por último se pesaron (± 0,2 kg) todos los lobos.

Análisis estadísticos

Después del tratamiento de las muestras en el laboratorio y del cálculo de los diferentes parámetros corporales, se generaron curvas de equilibrio de la dilución de óxido de deuterio a partir de ensayos de campo en 23 de los 38 lobos capturados para este análisis, en primavera (n = 6), verano (n = 11) y otoño (n = 6). Para determinar cuándo se había producido el equilibrio, se calculó la diferencia porcentual de las concentraciones de deuterio en cada intervalo de tiempo después de la inyección (30, 60, 90 y 120 minutos después de la inyección) de la medida a los 150 min. Los autores asumieron que el equilibrio ocurrió dentro de los 150 minutos después de la inyección de óxido de deuterio, en base a los resultados reportados para los osos pardos, una especie mucho más grande que los lobos (Farley y Robbins, 1994). Estos valores se agruparon entre animales dentro de una temporada dada. Se probó la hipótesis nula de que la diferencia del porcentaje medio no fue diferente de cero para cada intervalo de tiempo usando las pruebas t de Student (Zar, 1999). Se realizaron muy pocas capturas repetidas de los mismos individuos, particularmente en temporadas sucesivas a lo largo de un año dado. Por lo tanto, los autores consideraron que cada evento de medición de la masa corporal o de la composición corporal fue un evento independiente basado en el sexo, la estación y la edad del animal. Se calcularon las medias y los errores estándar para cada medida fisiológica para ambos sexos dentro de cada estación y se compararon estos valores por sexo, edad y temporada usando análisis de varianza (ANOVA) y regresión lineal (Zar, 1999). También compararon la masa corporal y la composición de las hembras ≥ 2 años de edad en función del estado reproductivo utilizando las pruebas t de Student (Zar, 1999). Es importante señalar que los cálculos de grasa corporal (FM), masa magra (LM) y grasa corporal + masa magra (EC) se basaron en los valores de la literatura y estos valores tienen una variabilidad asociada pero desconocida. Por lo tanto, los errores estándar calculados son probablemente subestimaciones, ya que no tienen en cuenta la variabilidad de estos valores en la literatura.

RESULTADOS

La diferencia en las concentraciones de deuterio a 120 y 150 min después de la inyección no fue estadísticamente distinguible de cero en primavera, verano u otoño. Además, las diferencias porcentuales medias entre los valores de concentración a 120 y 150 min después de la inyección no fueron mayores del 2% en cualquier estación. Las diferencias porcentuales entre los valores de concentración de deuterio observados a 90 y 150 min después de la inyección difirieron de cero en verano pero no en primavera u otoño.

Independientemente de la temporada, sexo, edad o clase reproductiva, el equilibrio de deuterio se alcanzó aproximadamente 120 minutos después de la inyección.

La masa corporal aumentó con la edad hasta los 6-8 años, pero tiende a disminuir en los animales de mayor edad. La masa corporal magra aumentó a lo largo de la edad de 6-8 años en varones y hembras. En los machos, la masa magra, tanto en masa como en proporción de la masa total, disminuyó en los animales de mayor edad. La masa total de grasa corporal tendió a ser más baja durante la edad adulta temprana a mediana (edad 3-6 años), pues las hembras tendieron a tener más grasa con menos edad (≤ 2 años de edad). En base a la prueba de composición de un macho ≥ 11 + años de edad, que no se pudo realizar para una hembra de edad similar, los machos aumentaron su contenido de grasa a medida que se acercaban a la senescencia.

Los machos fueron más grandes que las hembras en todas las estaciones. La masa magra difirió significativamente entre los sexos en primavera, verano y otoño. La masa corporal magra media fue más baja en primavera en ambos sexos. A pesar de la dicotomía en la masa corporal, el porcentaje de grasa corporal no difirió entre los sexos en ninguna estación, pero la masa media de grasa corporal fue mayor en ambos sexos en primavera. Debido al contenido calórico relativamente alto de los tejidos adiposos en relación con la masa corporal magra, el contenido total de energía corporal de ambos sexos siguió un patrón estacional muy similar al de la masa total de grasa corporal.

La masa corporal fue mayor en las hembras reproductivamente activas que en las hembras no reproductivas activas en primavera pero no difirió en verano u otoño. La masa grasa fue generalmente mayor en las hembras reproductivas que en las hembras no reproductivas, especialmente en verano y otoño; sin embargo, la diferencia no fue significativa (cuando se midieron en conjunto a lo largo de las estaciones debido al tamaño de la muestra).

DISCUSIÓN

Los lobos en la cuenca del Nelchina, Alaska, continuaron creciendo de una forma más severa hasta los 6-8 años de edad y la composición corporal cambió con la edad. Los autores tendieron a evitar capturar lobos muy jóvenes y pocos lobos en el área de estudio vivieron más de 8 años debido a las actividades cinegéticas humanas, limitando así tanto el número de lobos de mayor edad en la muestra y la capacidad para realizar mediciones repetidas en el mismo animal.

Al igual que en los estudios previos de cánidos silvestres, los autores observaron que la masa corporal de ambos, machos y hembras de lobos en condiciones de libertad, fue consistente durante todo el año, y que los lípidos y las reservas de proteínas variaron anualmente. Las reservas de lípidos no aumentaron significativamente desde el verano hasta el otoño en los lobos del Nelchina. Los autores esperaron que los lobos muestreados acumulasen reservas de lípidos después de las fechas de captura de otoño y que los valores máximos pudiesen superar los registrados en la primavera, tal y como estudios previos han informado de reservas máximas de lípidos en invierno. La corta duración del día y las rigurosas temperaturas en invierno impidieron investigar la composición corporal invernal de los lobos vivos y libres en la cuenca del Nelchina, Alaska.

Los resultados en los cambios anuales en la composición corporal de los lobos del Nelchina apoyan generalmente los argumentos que postulan que los cambios estacionales en la composición corporal de los cánidos silvestres son una respuesta a la combinación de diversos factores que afectan a la demanda energética como son mantenimiento, crecimiento, reproducción, escasez de alimentos y termorregulación (Prestrud and Nielsen, 1992). Tales cambios pueden haber ocurrido independientemente de la disponibilidad de alimento, ya que no los autores no tuvieron ninguna indicación de que los lobos tuviesen esa limitación. Las mayores reservas de lípidos al final del invierno en relación con el verano probablemente sostienen a los lobos durante los períodos de ayuno, ayudan a apoyar los costes de crecimiento y reproducción y mejoran su capacidad para termorregular. La necesidad de almacenar lípidos para satisfacer estas demandas energéticas debe ser equilibrada en relación con la vida de los lobos como un depredador porque el exceso de masa puede impedir la capacidad de los lobos para viajar durante largos períodos y capturar a presas. Debido a que los cánidos son depredadores activos durante todo el año, la selección para una masa corporal eficiente puede contribuir a la consistencia anual de las masas corporales observadas en los sexos dentro de las especies.

Cuando se realizan diluciones de deuterio en lobos para evaluar la composición corporal, se sugiere que el deuterio debería circular en el lobo durante al menos 120 minutos independientemente del sexo, edad o estado reproductivo para asegurar el equilibrio.

Existen varias fuentes potenciales de error en las diluciones de deuterio y los resultados deben ser vistos con estas en mente. En primer lugar, los intestinos se llenan de las comidas recientes en las mediciones de la masa corporal y probablemente aumentan las estimaciones de la masa magra. Si bien el volumen intestinal no se puede cuantificar fácilmente en el campo, la distensión intestinal u otras evidencias de alimentación reciente deben ser anotadas y consideradas al analizar los resultados. La gestación también puede afectar a los cálculos de la composición corporal porque la composición de los embriones, la placenta y el saco amniótico se incluirán en la masa corporal medida y en la composición corporal estimada de la hembra. Por lo tanto, la gestación potencial debe ser considerada al interpretar los resultados del análisis de la composición corporal de las hembras reproductivas en primavera. Cualquier agua perdida durante la dilución a través de la micción, la respiración o la salivación afectará adversamente a las estimaciones de la composición corporal. Sin embargo, los autores creen que los volúmenes perdidos a través de estas rutas son probablemente significativos en relación con el tamaño del contenido de agua corporal total. Cualquier herida o lesión que reduzca la circulación de la sangre (por ejemplo, hematoma o hemorragia de una herida de bala o traumatismo de fuerza contundente) también pueden afectar al equilibrio del deuterio. Extremos en la temperatura pueden dar lugar a la vasodilatación o la vasoconstricción que aumentan o disminuyen la velocidad del flujo de la sangre a las extremidades, y así la tasa de equilibrio isotópico. El aumento de la tasa metabólica puede aumentar el flujo sanguíneo y la respiración. Como los isótopos inyectados pueden perderse a través de la respiración, el aumento de los estados metabólicos puede incrementar la cantidad de isótopos perdidos a través de esta ruta e impactar sobre las estimaciones de la composición corporal realizadas usando la dilución isotópica. Del mismo modo, la digestión activa puede afectar el flujo sanguíneo y los isótopos inyectados, al igual que el agua del cuerpo, se pueden pasar hacia y desde el tracto gastrointestinal. Por lo tanto, la digestión activa puede aumentar las tasas de equilibrio y puede dar lugar a la pérdida de isótopos inyectados. Del mismo modo, algunos lobos regurgitan la anestesia y esto puede afectar adversamente a las mediciones de isótopos si ocurre antes del equilibrio. Por último, el error en el pesaje inicial del deuterio o los errores en la posterior recogida en el laboratorio y los análisis de deuterio de la sangre afectarán negativamente a las estimaciones de la composición corporal.

La dilución de óxido de deuterio proporciona una medida fisiológicamente sana y reproducible de la composición corporal de los lobos. Esta técnica se puede utilizar para evaluar la salud de un individuo en un solo punto en el tiempo o a través del tiempo a través de medidas repetidas. Con la recopilación de datos adicionales, las comparaciones podrían hacerse a través de los individuos, la edad, las manadas, el tipo de presa dominante, las estaciones y los años. Además, los costes de mantenimiento, crecimiento, lactancia y reproducción pueden evaluarse cuantitativamente mediante estudios de composición corporal (Farley y Robbins, 1995). Por último, los estudios de composición corporal pueden combinarse con otras metodologías para evaluar las necesidades nutricionales y las tasas estacionales de consumo de presas de carnívoros individuales (Hilderbrand et al., 1999). Esto es de particular valor en áreas de estudio como la cuenca del Nelchina donde las acciones de manejo tales como la gestión intensiva del lobo se centran en suposiciones del sistema predador-presa indirectamente basadas en las tasas de depredación.

REFERENCIAS

Ballard, W. B., J. S. Whitman and C. L. Gardner (1987). “Ecology of an exploited wolf population in south-central Alaska”. Wildl. Monogr. 98: 1–54.

Farley, S. D. and C. T. Robbins (1994). “Development of two methods to estimate body composition of bears”. Can. J. Zool. 72 (2): 220–226. doi:10.1139/z94-029.

Farley, S. D. and C. T. Robbins (1995). “Lactation, hibernation, and mass dynamics of American black bears and grizzly bears”. Can. J. Zool. 73 (12): 2216–2222. doi:10.1139/z95-262.

Gipson, P. S., W. B. Ballard, R. M. Nowak and L. D. Mech (2000). “Accuracy and precision of estimating age of gray wolves by tooth wear”. J. Wildl. Manage. 64 (3): 752–758. doi:10.2307/3802745.

Hilderbrand, G. V., S. G. Jenkins, C. C. Schwartz, T. A. Hanley and C. T. Robbins (1999).”Effect of seasonal differences in dietary meat intake on changes in body mass and composition in wild and captive brown bears”. Can. J. Zool. 77 (10): 1623–1630. doi:10.1139/z99-133.

Prestrud, P. and J. Nilssen (1992). “Fat deposition and seasonal variation in body composition of arctic foxes in Svalbard”. J. Wildl. Manage. 56: 221–233.doi:10. 2307/3808816.

Web of Science (2017). Consultado el 14 de Abril de 2017. https://apps.webofknowledge.com/Search.do?product=WOS&SID=U2cfwEL5jEJv6OIu7VG&search_mode=GeneralSearch&prID=9fa5c02d-0e23-47f0-9da4-45b572b41038

Zar, J. H. (1999). “Biostatistical analysis”. 4th ed. Prentice-Hall, Inc., Upper Saddle River, N.J.

 

 

El objetivo de este estudio fue analizar: (1) la composición de la dieta del lobo y los patrones de selección de presas en la comunidad de ungulados silvestres, y (2) la contribución del ganado en las muertes ocasionadas y el impacto de la depredación de los lobos en el ganado local.

El trabajo fue publicado en la revista Acta Theriologica en 2005. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Acta Theriologica tuvo un «Factor de Impacto» de 0,944. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	85	161	Q3

Los autores y otros datos del artículo:

Nowak, S., R. W. Mysłajek and B. Jedrzejewska (2005). «Patterns of wolf Canis lupus predation on wild and domestic ungulates in the Western Carpathian Mountains (S Poland)”. Acta Theriologica 50 (2): 263-276.

El estudio se realizó en 1997-2001 en la cordillera occidental de los Cárpatos polacos, situada cerca de la frontera polaco-eslovaca y polaco-checa. La región está densamente habitada (de media, 150 habitantes/km²). Hay algunas explotaciones agrícolas y ganaderas, en las que pequeños rebaños de ovejas y cabras constituyen una fuente importante de ingresos. La comunidad de ungulados está dominada por el corzo Capreolus capreolus (74%), seguido por el ciervo Cervus elaphus (21%) y el jabalí Sus scrofa (5%). El gremio de grandes depredadores incluye el lobo, el lince Lynx lynx, y el oso pardo Ursus arctos. Todos estos depredadores están protegidos en Polonia, pero el lobo es una especie cinegética en Eslovaquia, con una temporada de caza de 2 meses en invierno. En 1997-2001, el área de estudio estuvo ocupada por cuatro manadas de lobos, una en los montes Silesian Beskidy y tres en los montes Żywiecki Beskidy  (Pierużek-Nowak, 2002).

METODOLOGÍA

Análisis de las presas silvestres y de la composición de la dieta de los lobos

Se estudió la dieta del lobo en base a 390 excrementos y 93 restos de presas silvestres recogidos de tres manadas de lobos durante 1997-2001. El análisis de los excrementos siguió el método estándar de secado y lavado a través de un tamiz de malla de 0,5 mm (Lockie, 1959). Las presas fueron identificadas a través del pelo, huesos, pezuñas, garras y restos de plumas según las claves taxonómicas de Dziurdzik (1973), Pucek (1981), Debrot y colaboradores (1982), y Teerink (1991), así como en comparación con la colección del Instituto de Investigación de Mamíferos de la Academia Polaca de Ciencias de Białowieża. En el caso de corzos, ciervos y jabalíes, siempre que fue posible, se determinaron las clases de edad (juveniles – menores de 6 meses o adultos – mayores de 6 meses) en comparación con el material de referencia (pelo y huesos de especies de ungulados de edad conocida) (Jędrzejewski et al., 1992).

La composición alimenticia se expresó como: (1) el porcentaje de excrementos que contuvieron diferentes especies de presas en relación con el número total de muestras fecales (frecuencia de ocurrencia) y (2) el porcentaje de biomasa de un componente particular de alimento con respecto a la biomasa total consumida por los lobos. La biomasa de los componentes alimenticios se obtuvo multiplicando el peso de los restos de presa que se encontraron en los excrementos por coeficientes de digestibilidad (Jędrzejewski y Jędrzejewska, 1992). Se analizó la composición alimenticia en dos temporadas: otoño-invierno (1 de octubre – 15 de abril) y primavera-verano (16 de abril – 30 de septiembre).

La amplitud del nicho trófico (B) se calculó según Levins (1968). Se clasificaron los componentes alimenticios en 5 grupos: (1) insectívoros; (2) roedores; (3) mamíferos de tamaño mediano (liebre, tejón y zorro); (4) ungulados silvestres; (5) ganado. El índice B pudo alcanzar el valor de 1 (fuerte especialización en el grupo de presas) a 5 (presa oportunista en todos los grupos de presas disponibles). Se calculó la similitud de la composición de la dieta entre estaciones siguiendo la fórmula de Pianka (1973).

La estructura de especies de la comunidad de ungulados en el área de estudio se estimó en base a los inventarios de los cazadores, que se realizan cada invierno mediante el seguimiento en la nieve de transectos regulares y con apoyo de observaciones durante todo el año. Los autores sólo tuvieron en cuenta los datos de las divisiones de caza dentro de los territorios de lobo. Debido a la posibilidad de subestimación del número de ungulados por los cazadores (Jędrzejewska et al., 1997), las densidades de los ungulados no se tuvieron en cuenta en este trabajo. Para estimar el porcentaje de contribución de una especie particular de ungulado a la biomasa total de ungulados en el área de estudio, se utilizó la masa corporal de ciervos y jabalíes (de diferentes edades y sexo) procedente de las piezas de cazadores en los montes Żywiecki Beskidy  en 1997-2001, y el sexo y la estructura de edad de los corzos y ciervos de los inventarios de los cazadores. Las masas corporales estimadas fueron: 100 kg para el ciervo, 19 kg para el corzo y 40 kg para el jabalí.

La preferencia de los lobos por las especies de ungulados se calculó en base al índice de selectividad D de Jacobs (1974). Del mismo modo, el índice de selectividad se calculó para sexo y edad de las presas (ciervos y corzos). D varía de -1 (evasión total de una especie dada), a 0 (elección aleatoria) a 1 (la selección positiva más fuerte).

Datos de depredación del lobo sobre el ganado

Para cuantificar los daños causados por los lobos al ganado, los autores usaron varias fuentes de información: informes oficiales de las comisiones de evaluación de daños, entrevistas con ganaderos locales e inspecciones de los lugares donde se produjeron los daños. En 1997-2001, recogieron datos de 172 animales domésticos muertos por lobos en 35 ataques, de los cuales verificaron en el campo 23. En cada lugar inspeccionado, se contó el número de animales muertos y se estimó el porcentaje del cadáver consumido. Para una de las manadas estudiadas (Grapa), se pudo obtener la información completa sobre la depredación del ganado causada por esos lobos. Además, para esta manada, se estimó el papel del ganado en la dieta y el impacto total de los lobos en las poblaciones locales de ganado, basado en la ingesta media diaria de los lobos (5,58 kg, Jędrzejewski et al., 2002a), el número total de ganado accesible en el territorio de la manada (montes Silesian Beskidy), el número de ataques y animales domésticos muertos y el porcentaje de consumo de los cadáveres.

RESULTADOS

El análisis de los excrementos reveló que el ciervo y el corzo fueron las presas más importantes de los lobos. El ciervo apareció en el 30% de todas las muestras fecales recogidas, y su contribución a la biomasa total de alimentos consumidos alcanzó el 42%. El corzo se encontró en el 33% de los excrementos y comprendió el 33% de la biomasa total. En total, los cérvidos (junto con restos indeterminados de Cervidae) constituyeron el 91% de la biomasa de los alimentos consumidos por los lobos. El jabalí constituyó el 4% de la biomasa total. Entre los mamíferos de tamaño mediano, sólo la liebre Lepus europeus fue importante como presa, apareciendo en el 5% de los excrementos y aportando el 2% de la biomasa total. El ganado (ovejas, cabras, vacas y perros) se encontró en el 4% de las heces y constituyó sólo el 3% de la biomasa alimenticia del lobo. Durante la estación fría, los ciervos fueron presas más importantes para los lobos que en la temporada primavera-verano, mientras que las contribuciones de corzos, jabalíes y ganado fueron ligeramente más altas en primavera-verano. Sin embargo, las diferencias no fueron significativas. El índice de Pianka (a = 0,99) confirmó la similitud de la dieta del lobo durante ambas temporadas.

Hubo diferencias significativas en las contribuciones de ciervos, corzos y ganado a la dieta de las tres manadas. En la dieta de las manadas Grapa y Groń, la proporción de ciervos y corzos en la biomasa fue cercana a 1:1, mientras que la manada Halny mató significativamente más ciervos. La depredación más intensa de animales domésticos se encontró en la manada de Groń (casi el 8% de la biomasa total). Además, la manada de Grapa de los montes Silesian Beskidy consumió más jabalíes (6% de biomasa) que las manadas que ocuparon los montes Żywiecki Beskidy. El índice de Pianka mostró una gran similitud en la dieta de las manadas de Grapa y Groñ (0,93) y una superposición considerablemente menor entre Halny y Grapa (0,76) y entre las manadas de Halny y Groń (0,72). El índice medio de similitud del nicho trófico entre todas las manadas ascendió a 0,80. Los nichos tróficos de los lobos del área de estudio fueron muy estrechos (B de 1 a 1,2), lo que indicó una fuerte especialización de los lobos hacia un grupo de presas – ungulados silvestres.

Selección de presas de la comunidad de ungulados silvestres

En los sendas utilizadas por los lobos se encontraron restos de 46 corzos (50% de las muertes descubiertas), 43 ciervos (46%) y 4 jabalíes (4%). La comparación con la estructura de los ungulados indicó que se incidió sobre los ciervos con más frecuencia, y más raramente de lo esperado sobre los corzos de acuerdo a sus respectivas contribuciones a la comunidad de los ungulados. Los jabalíes lo hicieron en concordancia con su participación en la comunidad de los ungulados. Se obtuvo un resultado similar cuando se comparó la biomasa de las presas de los lobos y la biomasa de la comunidad de ungulados. En la biomasa total de presas, el ciervo dominó fuertemente (78%). Al comparar el sexo y la estructura de edad de ambas especies en las poblaciones vivas se observó que los lobos evitaron a los ciervos machos adultos y prefirieron hembras y crías y seleccionaron positivamente a las hembras de corzo. Entre los restos de presas recuperados de los excrementos de lobos, los juveniles predominaron fuertemente.

Daño al ganado

En 1997-2001, se produjeron 35 ataques en 28 fincas. Las ovejas fueron la presa más común de los lobos (88%). De media, murieron 5 animales domésticos por ataque (SD = 4,7, rango 1-22). Anualmente, murieron de 15 a 48 cabezas de ganado, 34,4 animales de media (SD = 12,1). Se produjeron más daños en los montes Silesian Beskidy, aunque los ataques en esa región empezaron más tarde, en 1998. Cada año, el número medio de ganado muerto fue de 25,5 (SD = 9,4, rango 16-37), mientras que en los montes Żywiecki Beskidy varió de 1 a 28, 14 de media (DE = 10,2). Los ataques de los lobos ocurrieron entre mayo y noviembre, con la mayor intensidad registrada en agosto (44% de los ataques) y septiembre (26%).

El número de ataques de lobos (para 24 casos bien documentados) a rebaños más grandes (≥ 40 ovejas) y más pequeños (1-15 ovejas) fue similar (13 y 11 ataques). En rebaños más grandes, los lobos mataron, de media, 6,5 animales durante un ataque (rango 2-22, SD = 5,4). En los rebaños más pequeños se cuantificaron 3,6 animales por ataque (rango 1-7, SD = 2.5). Mientras que el 68% de los animales muertos procedían de rebaños más grandes, el daño total representó el 10% de su número. En los rebaños más pequeños la depredación alcanzó el 35% de los individuos. La mayoría de los ataques (67%) ocurrieron en pastos adyacentes o dentro del bosque. En el 71% de los casos, los animales permanecieron al menos a 50 m de distancia de los edificios. La mayor parte del ganado se mantuvo en una pluma de madera (1,2 m de altura) o se mantuvo dentro de cercas bajas (79% de todos los casos). En el 75% de los casos, los perros (generalmente mestizos) estuvieron presentes, pero la mayoría de ellos atados en las proximidades. Ninguna de las fincas, que sufrieron ataques de lobos, estuvo protegida por perros guardianes de ganado.

Para una manada (Grapa) se registraron y examinaron todos los casos de daño y se evaluó su presión sobre el ganado. En base al número de animales muertos, los autores estimaron la proporción total de ganado en la dieta de lobos y la compararon con los resultados del análisis de excrementos. La contribución total de los animales domésticos a la dieta del lobo varió de 3,6 a 11,2% de la biomasa de alimentos (7,7 de media) durante las temporadas de pastoreo y de 1,9 a 5,2% (3,5 de media) durante todo el año. Esta estimación es similar al resultado obtenido por el análisis de excrementos (media 1,8% de la biomasa de los alimentos). Sobre la base de datos de los ganaderos y comunidades locales, se estimó el número de ganado que fueron pastoreados en el territorio de la manada Grapa en alrededor de 360 individuos (rango 320-420). Durante la temporada de pastoreo, esa manada mató de media 25,5 animales domésticos, lo que representó el 7,1% del número total.

DISCUSIÓN

Dieta de los lobos en el oeste de los Cárpatos en comparación con otras poblaciones europeas

El estudio reveló que el ciervo, a pesar de su participación secundaria en la comunidad de ungulados, fue la presa más importante para los lobos en los montes occidentales Beskidy. Estudios anteriores realizados en el Bosque Primario de Białowieża (NE de Polonia) y en los montes Bieszczady (SE de Polonia) mostraron que el ciervo representaba aproximadamente el 40-50% de todos los ungulados muertos por estos depredadores y el 70-80% de su biomasa alimentaria (Jędrzejewski et al., 1992; Śmietana y Klimek, 1993). Este patrón de alimentación de los lobos en las montañas Beskidy corresponde bien a un modelo de respuesta funcional de los lobos a cambios en la abundancia de ciervos (Jędrzejewska y Jędrzejewski, 1998; Jędrzejewski et al., 2000). La segunda presa más importante de los lobos en el área de estudio (en términos de biomasa) fue el corzo. Su contribución a la dieta de los lobos fue mucho mayor que en otros bosques no tan intensamente manejados (Śmietana y Klimek 1993; Jędrzejewski et al., 2002a). Del mismo modo, se encontraron restos de corzo en el 33% de los estómagos de los lobos en los Cárpatos eslovacos (Hell, 1990), y en el 52% de los estómagos en Rumania (Ionescu, 1992).

El jabalí fue cazado por los lobos Beskidianos en raras ocasiones, lo que reflejó su pequeña participación en la comunidad de ungulados. Sin embargo, en algunas regiones de Europa, el jabalí constituye una parte importante de la dieta del lobo, pero es debido a la mayor contribución de esa especie a la comunidad local de ungulados (Brtek y Voskár, 1987; Jędrzejewski et al., 2000; Finďo, 2002) o al aumento de la susceptibilidad a la depredación de los lobos en el invierno (Śmietana y Klimek, 1993).

La cubierta de nieve (generalmente 70-80 centímetros) y de larga duración (hasta 160 días) ayudó a los lobos en su caza. Los autores observaron que el corzo se convirtió en una presa fácil para los lobos durante y después de fuertes nevadas. Luego se reunieron cerca de comederos, numerosos en esa zona, o en los bordes del bosque y permanecieron atrapados en la nieve profunda durante muchos días. Los lobos inspeccionaban regularmente esos lugares y así mataban a los corzos con frecuencia. En Norteamérica se ha observado un comportamiento de caza similar con respecto al ciervo de cola blanca Odocoileus virginianus (Kunkel y Pletscher, 2001).

Como se ha comprobado en numerosos estudios en Europa del Este y Norteamérica, los lobos prefirieron matar juveniles y hembras de cérvidos y alces Alces alces, en lugar de machos adultos (Peterson et al., 1984; Ballard et al., 1987; Fuller, 1989; Okarma, 1995; Voskár, 1994; Jędrzejewska y Jędrzejewski, 1998). Los lobos en los Cárpatos Occidentales mostraron preferencias similares para los ciervos y los corzos. Sólo la contribución de los corzos juveniles fue proporcional a su participación en la comunidad (a diferencia de los resultados de los análisis de excrementos, que revelaron preferencia por esta clase de edad). La explicación de los autores se basó en una masa corporal muy pequeña de los juveniles de corzo, que causó el consumo rápido y completo por los lobos y la dificultad de encontrar sus restos.

Factores que influyen en los ataques al ganado por parte de los lobos

En el área de estudio, se demostró que el ganado tuvo una importancia marginal como fuente de alimento para los lobos ya que sólo el 3% formó parte de la biomasa aportada a la alimentación de los lobos. En otras regiones de los Cárpatos se observo que una parte similar de la ganadería contribuyó a la dieta del lobo (Brtek y Voskár, 1987; Hell, 1990; Finďo, 2002).

Debido a la extendida y tradicional cría de ovejas, los lobos las mataron en primer lugar. La misma estructura de daño se reportó en otras partes de los Cárpatos (Śmietana, 2000; Finďo, 2002), de Bulgaria (Genov y Kostava, 1993), Italia, España y Portugal (Meriggi et al., 1991; Blanco et al., 1992; Meriggi y Lovari, 1996; Ciucci y Boitani, 1998). Sin embargo, en las tierras bajas, donde la ganadería es común, los terneros y las vacas son frecuentes o incluso prevalecen entre las muertes ocasionadas por los lobos (Ionescu, 1992; Jêdrzejewski et al., 2002b).

En los Cárpatos Occidentales, el número medio de animales muertos durante un solo ataque (5 individuos) fue comparable al reportado en Eslovaquia (4 individuos, Finďo y Hood, 2001) y mayor que en Bulgaria (de 1,5 a 2,6 individuos, Genov y Kostava, 1993) e Italia (3 individuos por ataque, Ciucci y Boitani, 1998). Probablemente, en el área de estudio, los lobos tuvieron tiempo suficiente para matar más animales durante el ataque, porque generalmente no fueron molestados por humanos o perros. El aumento observado de los ataques al final del verano también se observó en Eslovaquia (Voskár, 1994), Bulgaria (Genov, 1992) e Italia (Meriggi et al., 1991; Ciucci y Boitani, 1998). Lo más probable es que fuese debido a una disminución de la susceptibilidad de crías de ciervo a la depredación de los lobos, a una creciente demanda de alimentos y a la movilidad de los cachorros lobo en crecimiento (Śmietana, 2000; Jędrzejewski et al., 2001) y a una menor atención por parte de los perros guardianes del ganado.

Los lobos atacaron rebaños desprotegidos sin importar su tamaño. Durante los ataques a rebaños más grandes mataron más ovejas, lo que también se ha observado en Italia (Ciucci y Boitani, 1998). Los más vulnerables a los daños fueron los rebaños cercanos o dentro de los bosques, al igual que en América del Norte (Bangs y Shivik, 2001).

Se estimó la depredación total de los lobos sobre la población local de animales domésticos en Italia (0,4%), pero fue en referencia a la ganadería de toda la región, no sólo a los pastos cercanos o dentro de los territorios de los lobos (Ciucci y Boitani, 1998). Según estos autores, el daño más grande ocurrió en las áreas recientemente recolonizadas por los lobos. El impacto total sobre el ganado pastoreado dentro de la zona de origen por la recién establecida manada de lobos en los montes Silesian Beskidy (de media 7%) y la contribución del ganado a la biomasa alimenticia de esta manada, disminuyeron en temporadas consecutivas. Reflejó una creciente preocupación de los ganaderos locales acerca de la presencia del lobo y la participación de métodos preventivos como la perros guardianes y cercas móviles llamadas «fladry» (Nowak y Mysłajek, 2005). Del mismo modo, también se evaluó la presión total sobre los animales domésticos accesibles a los lobos en los bosques de los montes Bieszczady, sur de Polonia (Śmietana, 2000) y los Cárpatos rumanos (Mertens et al., 2001). En los montes Bieszczady (6,5%), donde no se protegieron los rebaños, se observó un mayor impacto de los lobos que en Rumanía (1%), donde los rebaños estuvieron mejor supervisados, con la participación de perros guardianes.

En base a todos estos hallazgos, los autores concluyen que en los bosques manejados, donde la estructura de la comunidad de ungulados es perturbada por los humanos pero los ciervos siguen siendo abundantes, los lobos se alimentan principalmente de ungulados silvestres (con preferencia por los ciervos) y la depredación general de ganado local no es alta. Además, el nivel de daño a los animales domésticos depende de medidas de prevención que se aplican en las prácticas de cría y puede reducirse introduciendo métodos eficaces de protección.

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El riesgo de depredación es la función combinada de la capacidad de los depredadores para encontrar presas (tasas de encuentro) y la capacidad condicionada de matarlas en un encuentro (tasas de ataque) (Hebblewhite et al., 2005). En este estudio, se utilizaron modelos de tiempo a evento (del ingés time-to-event models) con el fin de determinar los efectos de: el solapamiento entre lobos y caribús, las carreteras, los senderos y la elevación sobre las tasas de encuentro, para así poder definir los efectos del riesgo de depredación (Hebblewhite et al., 2005).

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Applied Ecology en 2011. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Applied Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 5,196. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	16	150	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Whittington, J., M. Hebblewhite, N. J. DeCesare, L. Neufeld, M. Bradley, J. Wilmshurst and M. Musiani (2011). «Caribou encounters with wolves increase near roads and trails: a time-to-event approach”. Journal of Applied Ecology 48(6): 1535-1542.

Los autores definieron los encuentros como el solapamiento espacio-temporal entre las localizaciones GPS de caribú y lobo (Eriksen et al., 2008). Además, probaron la hipótesis de que el caribú se separa espacialmente de los lobos y evita los encuentros con ellos comparando los índices de localizaciones simultáneas de lobos y caribúes con un modelo nulo de tasas de encuentro.

También se examinó cómo la asociación entre las rutas de los lobos y las características lineales cambió con la elevación y la estación utilizando análisis de selección de recursos de las rutas los lobos. Los lobos claramente seleccionan características lineales en sus rutas (James y Stuart-Smith, 2000) y son más propensos a matar ungulados cerca de características lineales. Sin embargo, no está claro cómo la selección de los lobos de las características lineales y el riesgo de depredación del caribú se ven afectados por la topografía accidentada asociada con mayores elevaciones y profundidades de la nieve durante el invierno (Seip, 1992). Por lo tanto, también se evaluó cómo los lobos variaron su selección de características lineales, lo que es importante para determinar cuándo y dónde las características lineales aumentan el riesgo de depredación del caribú. En conjunto, el análisis de la tasa de encuentro y el análisis de la selección de recursos del lobo permitió comprender a una escala fina los mecanismos que existen en los encuentros de lobo y caribú y el riesgo potencial de depredación.

El estudio incluyó partes de los parques nacionales Banff y Jasper de Canadá (6858 y 11 228 km², respectivamente) a lo largo de las laderas orientales de las Montañas Rocosas canadienses. Además de los lobos, la comunidad de depredadores también estuvo formada por leones de montaña Puma concolor, osos grizzly Ursus arctos, osos negros Ursus americanus y glotones Gulo gulo. La dieta de los lobos incluyó ciervo Cervus elaphus, alce Alces alces, ciervo mulo Odocoileus hemionus, ciervo de cola blanca Odocoileus virginianus, muflón canadiense Ovis canadensis, cabra de las Rocosas Oreamnos americanus, caribú Rangifer tarandus y castor Castor canadensis, en orden aproximado de importancia.

METODOLOGÍA

Se recolectaron datos de radio-collares GPS procedentes de 35 hembras adultas de caribú y 37 lobos machos y hembras de 11 manadas desde 2002 a 2010. Los lobos radiomarcados tenían al menos 8 meses de edad.

Tasas de encuentro entre lobos y caribús

En primer lugar, se examinaron los efectos de los lobos, las características lineales, la elevación y las diferencias en las subpoblaciones de caribú sobre las tasas de encuentro entre lobo y caribú usando modelos de riesgo proporcional de Cox (del inglés Cox proportional hazard models) (Harrell, 2001). Un encuentro se definió como el caso en el que un lobo se movió dentro de los 1’285 km de una ubicación de caribú en el mismo año y el mismo día (en el mismo año de encuentro) o en un año diferente y el mismo día (análisis a lo largo de los años). Probablemente, la distancia de detección estuvo dentro del rango de detección sensorial de un lobo (Mech y Boitani, 2003) y fue similar a una distancia de detección de 1’5 km para lobos en otros estudios (Muhly et al., 2010). Además, los efectos del umbral de distancia no influyeron fuertemente en los coeficientes del modelo univariante. Algunos lobos se encontraron con caribúes en días sucesivos, pero para asegurar la independencia, sólo se clasificó el primer día como un encuentro.

Se abordaron las tasas de encuentro desde la perspectiva del caribú usando una resolución temporal de una localización de caribú por día. Para cada una, se determinó si se produjo o no un encuentro y la distancia calculada a la característica lineal más cercana (carretera o sendero; km), elevación (km), tamaño de la manada de lobos a finales de invierno, si la manada de lobos fue transitoria y un índice de superposición de distribución de uso lobo-caribú (del inglés wolf–caribou utilization distribution overlap index) (UDOI) (Fieberg y Kochanny, 2005). El UDOI se basa en el producto de dos distribuciones de uso, generalmente rangos entre cero (sin superposición) y 1 (100% de superposición de ubicaciones uniformemente distribuidas), pero puede ser >1 y se piensa que es la métrica más apropiada para el uso compartido del espacio. Al calcular el UDOI, se submuestrearon los datos GPS a una tasa posición de 6 h para que todos los animales tuvieran la misma frecuencia. Se calcularon UDOIs separados para cada temporada (verano = junio-agosto, otoño = septiembre-noviembre, invierno = diciembre-febrero, primavera = marzo-mayo). Se limitaron los análisis de los encuentros a los lobos y caribús radiomarcados con un UDOI>0,001 para incluir sólo a los animales que tenían una probabilidad de encuentro distinta de cero. Se centraron las variables explicativas en el valor de su mediana (Harrell, 2001) y se realizaron análisis univariantes para eliminar las variables correlacionadas y no informativas. Las características lineales incluyeron todos los caminos y pistas utilizados por el público dentro de los parques. En invierno, algunos, pero no todos los caminos fueron transitados y el nivel de compactación de la nieve varió mucho entre los senderos. Se consideraron las manadas de lobos que se formaron durante 1-3 años y luego se dispersaron como manadas de lobos transitorias (Fuller et al., 2003). Estas manadas de lobos podrían tener efectos desproporcionadamente grandes en el caribú, ya que a menudo se sitúan en los hábitats de calidad inferior, que incluyen territorios de caribús de mayor elevación (sensu Kauffman et al.. 2007). Se compararon modelos con todas las combinaciones de las restantes variables utilizando el Criterio de Información Akaike (AIC), seleccionando los modelos de mayor rango con ∆AIC <2 y coeficientes de modelo promediados y errores estándar sobre los modelos más valorados (Burnham y Anderson, 2002).

Se usaron los modelos de riesgo proporcional de Cox para determinar cómo los lobos y las características lineales (carreteras y senderos) afectaron a las tasas de encuentro con los caribús. Se estimaron los efectos de los lobos, las características lineales y la topografía sobre las tasas de encuentro utilizando una formulación de modelo mixto lineal generalizado (GLMM) del modelo de Cox (Fieberg y DelGiudice, 2009) con una distribución de Poisson y una intercepción aleatoria para cada caribú (Donohue y Xu, 2010).

Los análisis utilizados fueron sobre encuentros en el mismo año y a lo largo de los años. Los encuentros a largo de los años proporcionaron un modelo nulo que permitió probar la hipótesis de que el caribú evadió los encuentros con los lobos. Para probar esta hipótesis, se compararon los modelos con y sin covarianza del mismo año (vs. a través del año) y su interacción con el UDOI. Los encuentros a través de los años supusieron que, dentro de sus territorios, los caribús no cambiaron sus movimientos en una escala de tiempo anual para evitar la depredación de los lobos y que los lobos no cambiaron sus movimientos en una escala anual para buscar caribú. Sin embargo, si estas suposiciones no se sostienen y el caribú se adapta a los cambios en tiempo real en la distribución del lobo, entonces los autores esperaron que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fuesen más bajas que las tasas de encuentro para los datos a largo de los años y que los β coeficientes de los modelos Cox para el índice de superposición de lobo y caribú fuesen menores para el mismo año de análisis. Por el contrario, si los lobos buscasen activamente al caribú, entonces se espera que las tasas de encuentro para los datos del mismo año fueran más altas y que los β coeficientes para el índice de solapamiento de lobo y caribú fuesen mayores que en los datos a través de años. Además, la interacción entre el mismo año y el UDOI permitió examinar los efectos de la superposición creciente en la dinámica de comportamiento predador-presa.

Mortalidad de caribús

Los autores determinaron la causa de la mortalidad del caribú mediante la realización de telemetría aérea en un total de 53 caribús equipados con radiofrecuencias VHF o GPS cada 4-6 semanas. Cuando los radio-collares emitieron una señal de mortalidad, investigaron el lugar de la muerte y determinaron la causa buscando evidencia de depredación. A continuación, se evaluó cómo la estación afectó a la vulnerabilidad del caribú a la depredación al comparar los riesgos de línea de base de las tasas de incidencia y las mortalidades de caribú causadas por los lobos. Compararon gráficamente los peligros debido a que el limitado número de mortalidades conocidas causadas por el lobo no permitió comparaciones estadísticas rigurosas.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

Se comprobó cómo la selección de los lobos por las características lineales varió con la elevación y la estación utilizando modelos funcionales de selección de recursos (del inglés resource selection function models – RSF) de las rutas de los lobos (Manly et al., 2002). Se consideró que los lobos buscaban presas mientras viajaban (MacNulty et al., 2007) y discriminaban así estas acciones de otros estados (descansando, alimentándose de los cadáveres). Para probar la selección de características lineales, se compararon las características de las localizaciones de las rutas de los lobos con un número igual de ubicaciones aleatorias dentro del territorio individual de cada lobo estimado con un intervalo del 95% de territorios kernel adaptados. A continuación, se desarrolló un modelo básico de RSF con las variables explicativas conocidas para influir fuertemente en los movimientos de los lobos (Hebblewhite y Merrill, 2008) y luego se compararon cinco modelos con interacciones entre características lineales (en o de un sendero o carretera), elevación y estación. Se consideró la interacción de tres vías entre la característica lineal, la elevación y la estación porque una de las hipótesis competidoras fue que la selección del lobo para las características lineares aumentaría en áreas con condiciones de viaje difíciles tales como la topografía abrupta en elevaciones altas durante el invierno. Las variables explicativas utilizadas en el modelo RSF de base fueron las siguientes: elevación (km), pendiente (grados), aspectos meridionales, cobertura del terreno (Hebblewhite y Merrill, 2008) y distancia al borde más cercano (km). Se definió borde como la frontera entre bosques y zonas abiertas de cubierta de terreno (herbáceas, arbustos, caducifolios, rocas, agua), y se usó un término de decaimiento para la distancia (Nielsen et al., 2009). Se empleó GLMMs con un enlace logarítmico y una intercepción aleatoria para cada lobo, y se centraron las variables explicativas en su valor mediano para mejorar la convergencia del modelo. Se generaron modelos usando datos de 30 lobos seleccionados al azar y se validaron los modelos con los siete lobos restantes usando el área bajo la curva (ROC) y los coeficientes de correlación de rangos de Spearman entre las frecuencias de rango y el área de localizaciones usadas (Boyce et al., 2002). Todos los análisis se realizaron usando R 2.12.0 (R Development Core Team, 2010) con los paquetes adehabitat (Calenge, 2006), survival (Therneau y Lumley, 2009) y lme4 (Bates y Maechler, 2010).

RESULTADOS

Tasas de encuentro lobo-caribú

Ocho de las 11 manadas de lobos (28 de los 37 lobos) tuvieron territorios que se superpusieron con los de caribú. Se registraron 58 encuentros independientes en el mismo año de 9695 días de lobo-caribú y 365 encuentros a lo largo de los años de 67 209 días de lobo-caribú. Esto dio lugar a tasas de encuentro diarias en el mismo año de 0,6%  y de 0’5% a lo largo de los años. El 44% de los 35 caribúes encontraron un lobo con radio-collar GPS y el número de encuentros por caribú osciló entre 0 y 9. La mayoría de los encuentros entre lobos y caribús ocurrieron durante el verano y el otoño.

Las tasas de encuentro aumentaron con el aumento del UDOI y las manadas de lobos transitorias. Las tasas de encuentro también aumentaron cuando el caribú se trasladó a elevaciones más bajas y a  áreas cercanas a características lineales. Las subpoblaciones de Banff y Brazeau tuvieron unas tasas de encuentro a lo largo de los años mayores que las de Tonquin. Las interacciones entre los datos del mismo año y el UDOI sugirieron que a medida que aumentaba el UDOI, las tasas de encuentro para los datos del mismo año eran más altas que para los datos a lo largo de los años. Los coeficientes del modelo estimados utilizando el subconjunto del mismo año de los datos de los encuentros fueron similares en la dirección, pero tuvieron intervalos de confianza más amplios, probablemente debido a un tamaño de muestra más pequeño, que los coeficientes estimados con datos del mismo año y entre años. Tampoco se observó ningún efecto sobre el UDOI en el número de lobos radiomarcados por manada (media = 1’4, rango 1-3) (J. Whittington, datos no publicados).

Patrones de mortalidad de caribús

Se registraron 23 muertes de caribú con radio-collar, de las cuales al menos 12 fueron causadas por lobos. Este tipo de mortalidad ocurrió durante todo el año, y la mayor parte entre abril y julio. Por el contrario, la mayoría de los encuentros ocurrieron durante el final del verano y el otoño. Por lo tanto, el riesgo de mortalidad de las hembras adultas de caribú no fue directamente proporcional a su riesgo de encuentro.

Movimientos de los lobos en busca de recursos

El modelo más destacado de RSF para los movimientos de los lobos incluyó una fuerte interacción de tres vías entre estar en o sobre características lineales, la elevación y la estación. La selección de senderos y carreteras aumentó con el aumento de la elevación, especialmente durante el otoño, invierno y primavera. Los lobos seleccionaron fuertemente las elevaciones más bajas durante el invierno y la primavera y usaron elevaciones más altas durante el verano y el otoño, que fue también cuando los caribúes tuvieron el mayor riesgo de encontrarse con ellos. El modelo RSF se diferenció entre las ubicaciones usadas y aleatorias tanto para el modelo de entrenamiento (ROC = 0’80, coeficiente de correlación de rango de Spearman = 0’98) como para el de validación (ROC = 0’73, correlación de rango de Spearman) del conjunto de datos.

DISCUSIÓN

Los autores observaron que las tasas de encuentro fueron impulsadas por la superposición espacio-temporal entre los lobos y caribús, pero no por el tamaño final de las manadas de lobos en invierno. Además, el efecto de la superposición fue más fuerte para los datos del mismo año en comparación con el modelo nulo de datos a lo largo de los años. Esto sugiere que durante los períodos de superposición, los lobos ganan el juego de depredador-presa y que los caribús son incapaces de evitar los encuentros con los lobos. Las tasas de encuentro con lobos aumentaron cuando el caribú se movió cerca de características lineales y los lobos mostraron una fuerte selección de estos rasgos, especialmente en altas elevaciones cerca del territorio del caribú. Los dos resultados sugieren que la adición de características lineales en el territorio del caribú probablemente aumente las tasas de encuentro y el riesgo de depredación. Los resultados apoyan otros estudios en los que el caribú se enfrenta a un mayor riesgo de depredación cerca de características lineales (James y Stuart-Smith, 2000), tienen menores tasas de reclutamiento (Environment Canada, 2009) y potencialmente menores tasas de crecimiento poblacional en áreas con alta densidad de características lineales (Sleep y Loehle, 2010).

Las tasas de encuentros específicas de subpoblación se clasificaron de manera similar a las estimaciones de las tasas de supervivencia específicas de las subpoblaciones (DeCesare et al., 2011). Banff, que históricamente tenía la subpoblación más pequeña pero ahora extirpada (DeCesare et al., 2011), tuvo las tasas de encuentro más altas. Las tasas de encuentro en Banff fueron tres veces más altas que las de Tonquin, que tuvieron las mayores tasas de supervivencia y el mayor número de caribúes. Así, las tasas de supervivencia pronosticadas para los escenarios de translocación de Banff pueden ser optimistas (DeCesare et al., 2011). Brazeau también tuvo tasas de encuentro más altas y menores tasas de supervivencia que Tonquin y ahora tiene menos de 20 caribús restantes. Maligne tuvo tasas de encuentro sorprendentemente similares a Tonquin dado que tiene tasas de supervivencia más bajas y permanecen <10 animales. Estos resultados enfatizan la importancia de las tasas de encuentro como una medida útil del riesgo de depredación de especies amenazadas.

Las manadas de lobos transitorias encontraron caribús con más frecuencia que las estables. Así, este tipo de depredadores, con una contribución limitada a la viabilidad de su propia población, podrían tener grandes efectos en las acciones de recuperación de poblaciones pequeñas. Por desgracia, se sabe poco sobre los patrones de selección de hábitats dependientes de la densidad por parte de los depredadores, pero las reducciones en la densidad total de los depredadores tenderían a reducir el uso del hábitat subóptimo por los depredadores transitorios (Kauffman et al., 2007).

A pesar de la importancia de la superposición de los lobos y la selección de recursos para aumentar las tasas de encuentro, y la estrecha relación entre las tasas de encuentro y la tasa de crecimiento poblacional (DeCesare et al., 2011), la distribución estacional de las tasas de encuentro no reflejó la distribución estacional de una muestra limitada de mortalidad de hembras adultas. La mayoría de los encuentros lobo-caribú ocurrieron durante el verano y el otoño, que fue cuando los lobos también mostraron la selección más fuerte por las elevaciones, mientras que la mayoría de la mortalidad causada por el lobo ocurrió durante la primavera y el verano. Varios mecanismos biológicos que median el riesgo de muerte dada en un encuentro podrían explicar la aparente discrepancia entre el riesgo de encuentro y la mortalidad. La variación anual del tamaño del grupo de presas podría reducir el riesgo (McLellan et al., 2010), el caribú podría estar en mejor condición corporal y ser más capaz de reducir el riesgo de depredación durante el verano, o los encuentros de lobos con caribú podrían ser incidentales a la selección de los lobos para otras especies de presas durante el verano (Latham et al., 2011). Del mismo modo, el caribú en este estudio podría ser más susceptible a la depredación si se da un encuentro a finales del invierno, cuando las costras de nieve permiten a los lobos depredar fácilmente sobre el caribú. Finalmente, otras cohortes de la población, como los crías, pueden ser más susceptibles a la depredación dado un encuentro (Gustine et al., 2006). La distribución estacional de la mortalidad del caribú en otros estudios fue similar a la distribución de las tasas de encuentro y la mortalidad causada por el lobo en este estudio. La mayor parte de la depredación del caribú causada por el lobo ocurrió durante el verano en Alberta (McLoughlin et al., 2003), Saskatchewan (Rettie y Messier, 1998) y Columbia Británica (Wittmer et al., 2005). En Noruega, la depredación de los lobos sobre los renos se produjo durante el verano, el otoño y el comienzo del invierno, pero raramente a finales del invierno (Kojola et al., 2004).

Según los autores, los resultados sugieren que, al evaluar la persistencia de la población (Wittmer et al., 2010), clasificar las poblaciones de caribúes para la recuperación (Schneider et al., 2010) o considerar las translocaciones para aumentar las poblaciones existentes (DeCesare et al. 2011), los gestores de fauna silvestres necesitan considerar, no sólo la densidad de los depredadores, sino también los factores que influyen en los componentes del riesgo de depredación, especialmente los encuentros. La creación de características lineales incrementó el riesgo de encuentros de caribú y la depredación de los lobos y potencialmente desplazó al caribú del hábitat de alta calidad (Nellemann et al., 2001). Además, la modificación de características lineales podría aumentar la calidad del hábitat, mejorar las condiciones para la recolonización del territorio histórico (Nellemann et al., 2010) y reducir el riesgo de depredación. El enfoque de los autores para examinar los efectos de las características lineales y otros factores sobre las tasas de encuentro y el riesgo de depredación podría tener amplia aplicabilidad a otras especies amenazadas y en peligro de extinción.

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El trabajo fue publicado en la revista Behavioral Ecology and Sociobiology en 2012. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015 (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Behavioral Ecology and Sociobiology tuvo un «Factor de Impacto» de 2,382. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Etología	51	26	Q3
Ecología	56	150	Q2
Zoología	15	161	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Vucetich, J. A., L. M. Vucetich and R. O. Peterson (2012). «The causes and consequences of partial prey consumption by wolves preying on moose”. Behavioral Ecology and Sociobiology 66 (2): 295-303.

En este estudio, se evaluó si el consumo parcial de presas (PPC) es una estrategia óptima de alimentación para los lobos (Canis lupus) que se alimentan de alces (Alces alces) en el Parque Nacional Isle Royale, EE.UU. Los autores observaron patrones naturales de utilización de cadáveres por estos lobos durante 14 inviernos consecutivos (1995-2008). Si el PPC es una estrategia de alimentación óptima, entonces se espera que la utilización del cadáver sea menor durante los períodos en que las tasas de depredación son más altas, y se espera que su uso no esté relacionado con el número de días desde la última muerte (Lucas y Grafen, 1985). En ausencia de estos patrones, el PPC se espera que tenga alguna explicación alternativa (Lucas y Grafen, 1985).

El consumo parcial de presas puede, al menos en principio, afectar a la dinámica de poblaciones. Por ejemplo, los análisis teóricos sugieren que el PPC puede promover la coexistencia de especies de depredadores competidoras (Mittler, 1997). Además, una amplia gama de modelos considera cómo el PPC afecta la respuesta funcional (Cosner et al., 1999), que es un determinante fundamental de la dinámica de poblaciones. La dinámica de poblaciones también está influenciada por la respuesta numérica, que es la relación entre la tasa de depredación y la tasa de crecimiento de la población depredadora (Bayliss y Choquenot, 2002). La respuesta numérica es un punto clave de conexión entre la dinámica de poblaciones de depredadores y presas, ya que la tasa de depredación representa simultáneamente una fuente de mortalidad para las presas y una fuente de alimento para los depredadores. En la mayoría de los modelos de depredación, lo que los depredadores consumen generalmente se supone igual a lo que matan. Si la tasa de depredación, sin embargo, está inversamente relacionada con la utilización del cadáver, como se predice por la teoría de la alimentación óptima (también ver «Resultados»), entonces la tasa de consumo sería una porción decreciente de la tasa de depredación a medida que esta última aumenta. En consecuencia, la relación entre la tasa de consumo y la tasa de crecimiento de la población depredadora sería diferente de la respuesta numérica, lo que podría debilitar la conexión entre la dinámica poblacional de depredadores y presas. Los autores usaron los datos del sistema lobo-alce de Isle Royale para evaluar la posible significancia de esta diferencia.

El sistema de estudio

Las observaciones se hicieron en Isle Royale, una isla (544 km²) en el Lago Superior de América del Norte. Isle Royale está habitada por poblaciones de lobos y alces que interactúan esencialmente como un único depredador único aislado (Peterson et al., 1998). La inmigración y la emigración son prácticamente nulas o insignificantes. Los alces comprenden más del 90% de la biomasa de la dieta de los lobos de esta isla (Peterson y Page, 1988); no existen otros depredadores de alces, y la caza está prohibida. La depredación es la causa inmediata de ~60% de las muertes de alces de más de 9 meses de edad. La mayoría de las otras muertes de alces están asociadas con la restricción nutricional durante la primavera.

En Isle Royale, la población de lobos está formada por tres o cuatro manadas, compuesta cada una por entre tres y ocho individuos.

Las tasas de depredación de los lobos, que representan la cantidad de alimento disponible para su consumo inmediato, son muy variables. Durante los inviernos abundantes son de dos a cuatro veces mayores que en los inviernos de escasez de alimentos (Fuller et al., 2003). La mediana de la tasa de de depredación durante enero y febrero en Isle Royale es de 0,20 muertes por lobo por semana. Entre las manadas, el coeficiente de variación para las tasas de depredación es del 47%, y el cuartil superior (0,28) es aproximadamente dos veces mayor que los cuartiles inferiores (0,15). Entre un quinto y un tercio de esa variación se asocia con la variación espacial y temporal de la densidad de presas y la relación depredador/presa (Vucetich et al., 2002; Jost et al., 2005). La variación restante es atribuible a una variedad de factores, incluyendo el tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004), la severidad del invierno y la variación en las habilidades de caza de las diferentes manadas.

En un año típico, entre el 10% y el 39% de la población de lobos de Isle Royale muere (rango intercuartílico 10-39%, mediana 23%). Las causas más comunes de muerte son el hambre y la muerte por otros lobos en disputas territoriales. Por otra parte, la esperanza de vida (4 años, Peterson et al., 1998) es sólo alrededor de un tercio de la esperanza de vida potencial. Estas observaciones sugieren que los lobos generalmente no están saciados.

Mediciones de campo y preparación de los datos

Se anotó el tamaño de cada manada de lobos en Isle Royale anualmente. Se realizó desde un avión cada enero y febrero (Peterson et al., 1998). La confianza en la exactitud se proporciona por la visibilidad frecuente de todas las manadas de lobos en un solo lugar y tiempo y al hacer varios recuentos completos cada invierno.

Cada enero y febrero entre 1995 y 2008, los autores observaron el número de alces muertos por lobos durante un período de ~44 días (mediana 44 días, intervalo intercuartílico = [38, 47] días). A partir de estas observaciones, estimaron la tasa de depredación per cápita como el número de muertes dividido por el tamaño de la manada dividido por el período de observación.

Durante los inviernos entre 1995 y 2008, se realizaron necropsias para las cuales se registraron observaciones relacionadas con el grado de utilización del cadáver. Se intentó hacer la necropsia de cada alce muerto por lobo que se detectó durante las prospecciones aéreas de invierno. Nunca se realizó una necropsia antes de observar desde el avión que los lobos habían abandonado el lugar. El tiempo y otras limitaciones logísticas impidieron realizar las autopsias a algunos cadáveres hasta el verano siguiente a los estudios de invierno. Estos cadáveres no fueron incluidos en el análisis.

Fueron capaces de realizar 293 autopsias dentro de varios días después de la muerte de cada alce (mediana = 7 días, rango intercuartílico = [4, 13] días, rango = [1, 41] días). No se registró sistemáticamente el tiempo transcurrido entre una necropsia y el momento en que los lobos abandonaron el cadáver. Posteriormente se evaluó el efecto del tiempo transcurrido desde la muerte y el índice de utilización.

Estimando el uso del cadáver

Evaluar las condiciones que hacen que los lobos utilicen más o menos de los cadáveres de alce requiere medir los aspectos de utilización que varían de un cadáver a otro. Para todos los cadáveres que se examinaron, los lobos habían comido todos los órganos dentro de las cavidades torácica y abdominal. En la mayoría de los casos, los lobos también habían consumido más del 90% de los tejidos blandos, sin incluir la piel.

El hueso y la piel representan aproximadamente el 25% de la masa corporal total de un alce (Calder, 1984). Los trozos pequeños de tejido blando que están próximos y entre los huesos, por ejemplo, a lo largo de la columna vertebral y las patas inferiores, representan ~5% de la masa corporal total de un alce. Estas son las porciones de un cadáver cuya utilización varía mucho. Aunque los huesos no son fáciles de consumir o digerir, el hueso fresco y su médula son, por composición, 15-20% de proteína y 15-20% de grasa (McCay, 1949). Una dieta, compuesta enteramente de hueso fresco solamente, puede sostener a un lobo durante mucho tiempo (Peterson y Ciucci, 2003).

Se documentó una variación sustancial en el uso del cadáver evaluando: (1) la presencia de ciertos huesos, (2) el grado en que estos huesos todavía estaban articulados entre sí, y (3) la cantidad de pelo y piel restantes o conectados a ciertos huesos. Se buscaron restos de cadáveres siguiendo rastros de lobo en la nieve que condujeron hasta el lugar de la muerte. Se siguieron pistas hasta aproximadamente 150 m del sitio de la muerte. El grado de desarticulación y el número de huesos que faltan es una indicación de la cantidad de tiempo que los lobos invierten consumiendo los huesos y las porciones más pequeñas de tejido blando cerca de estos huesos. Cuando los lobos pasan el tiempo de esta manera, tienden a dispersar los huesos lejos del sitio de la muerte, y estos huesos pasan sin ser detectados.

Con más precisión, se realizó un índice de utilización del cadáver que implicaba sumar varios valores. Estos valores valoran con un punto cada uno de los huesos presentes: cráneo, cada mandíbula, cada uno de los 12 huesos de extremidad más grandes, cada escápula y pelvis. Se asignó medio punto si se encontró media pelvis o si aproximadamente la mitad del cráneo se había consumido. También se asignó un punto para cada uno de estos puntos de articulación: el cráneo articulado a la columna vertebral, la pelvis articulada a la columna vertebral, y si las patas traseras estaban articuladas al cadáver. Se asignó un punto si los huesos de cada pierna estaban articulados entre sí, y otro si la columna vertebral estaba casi intacta. También se asignó un punto si la piel estaba presente en el cráneo. Se asignó una fracción de un punto para corresponder a la proporción de piel que quedaba en las patas. Finalmente, se asignó un punto adicional si había otra piel.

El número máximo de puntos que se podía asignar fue 27. Debido a que este índice es más intuitivo cuando los valores pequeños se refieren a una utilización relativamente baja, se obtuvo un índice de utilización restando el número de puntos asignados a cada cadáver a 27. A continuación, se limitó el índice entre 0 y 1, dividiendo los valores por 27.

En general, los cadáveres menos utilizados tenían todos los huesos presentes; estos huesos se articularon y quedó mucha piel. Para los cadáveres un poco más utilizados, todos los huesos estaban presentes, pero no la piel, y había algo de desarticulación. Los cadáveres más utilizados no tenían piel, poca articulación y faltaban algunos ó muchos huesos.

Los trabajos anteriores proporcionaron una base para comprender cómo se relaciona el índice de utilización con la proporción de biomasa comestible consumida. En el invierno de 1990, los autores pesaron los restos de cadáveres de 14 alces muertos por lobos después de haber terminado de alimentarse de ellos. El porcentaje de utilización se estimó comparando los restos con los pesos medios de los cadáveres completos, excluyendo los contenidos de rumen, que no son comestibles para los lobos y pueden representar el 16% de la masa de un alce. Los pesos medios para el alce de Isle Royale son 363 kg (machos adultos), 306 kg (hembras adultas) y 134 kg (crías, Peterson 1977; Vucetich et al., 2004).

La inspección visual de la relación entre el índice de utilización y la proporción de biomasa comestible utilizada por los lobos sugiere que la relación estaría bien representada por una función exponencial o un polinomio de segundo orden.

ANÁLISIS Y RESULTADOS

La causa del consumo parcial de presas

La mediana de la proporción del cadáver utilizado fue del 91%; el rango intercuartil fue de [0.84, 0.96]; y los percentiles 10 y 90 fueron 0,73 y 0,98. De las 29 observaciones por debajo del percentil 10, 21 ocurrieron durante el invierno de 1996, la más grave en esta región durante más de un siglo. La densidad de alces en 1996 fue también la más alta jamás documentada en 50 años. Durante ese invierno, la abundancia de alces disminuyó en ~ 80%.

El grado de utilización del cadáver no varió con el número de días entre la muerte de los alces y la necropsia y el número medio de días entre la muerte de los alces y la necropsia no varió entre los años. Por lo tanto, los patrones de utilización de los cadáveres no son un artefacto de variación en el tiempo transcurrido entre la muerte de las presas y la necropsia.

Las proporciones medias de utilización del cadáver disminuyeron con el aumento de la tasa de depredación. Además, para 237 cadáveres, se pudo evaluar el grado de utilización y d, el número de días que habían transcurrido desde que la manada que había matado a los alces mató la siguiente presa. El grado de utilización no estuvo bien correlacionado con d. Estas dos relaciones sugieren que el PPC es el resultado de una estrategia óptima de alimentación.

Sin embargo, d no estuvo relacionado con la utilización cuando se incluyó en un modelo de regresión múltiple con el tamaño de la manada. Además, las proporciones medias de utilización del cadáver no estuvieron relacionadas con el tamaño anual promedio de la manada.

Que el PPC pueda ser una estrategia de alimentación óptima se basa, en parte, en la idea de que en algunos casos, la captura de una nueva presa es más rentable que consumir completamente una presa ya capturada. Mientras que la densidad de las presas y la tasa de depredación son índices útiles de lo fácil que es encontrar y matar a otra presa (Vucetich et al., 2002), la severidad del invierno puede afectar a la vulnerabilidad de la presa. Un índice importante de severidad invernal para la dinámica de la población de ungulados es la Oscilación del Atlántico Norte (NAO) (Vucetich y Peterson 2004a, b). Como podría predecirse por la hipótesis de alimentación óptima, la utilización del cadáver también aumentó con el aumento de NAO, es decir, la disminución de la gravedad del invierno. Usando la regresión lineal múltiple, encontramos que la tasa de depredación y NAO juntos explicaron el 54% de la variación en la utilización del cadáver.

Dinámica de población

La relación esperada entre la tasa de depredación de invierno en el año t y la tasa de crecimiento de la población de lobos se caracteriza razonablemente bien por una relación log-lineal.

Algunos gestores y partes interesadas están preocupados porque las tasas relativamente altas de PPC son una indicación de que los lobos tienen un impacto particularmente grande en las poblaciones de presas. El indicador más útil del impacto de la depredación en las poblaciones de ungulados es la tasa de depredación (proporción de presas muertas por los depredadores, Vucetich et al., 2011). Utilizando los datos de la tasa de depredación de Vucetich y colaboradores (2011), no se encontró asociación entre la variación natural en la utilización del cadáver y la tasa de depredación.

DISCUSIÓN

Los lobos consumen, en promedio, porciones más pequeñas de las presas capturadas durante los inviernos caracterizados por tasas de depredación más altas. Sin embargo, el grado en que se utiliza un cadáver individual no está asociado de manera importante con el tiempo transcurrido desde la muerte anterior. Estos patrones son consistentes con la hipótesis de que el PPC está impulsado por comportamientos adaptativos que maximizan la eficiencia de alimentación e inconsistentes con las hipótesis de que el PPC es meramente el resultado de limitaciones en la capacidad intestinal o las tasas de digestión. Por otra parte, suponiendo que los lobos no se encuentran saciados, entonces la relación tasa de depredación/utilización es suficiente para concluir que el PPC de los lobos es impulsado principalmente por el valor de fitness de maximizar la eficiencia de alimentación.

Los lobos consumen mayores proporciones de los cadáveres durante los inviernos más suaves. Aunque las tasas de depredación son algo menores durante los inviernos más suaves (Post et al., 1999), el patrón que se observó es independiente de la tasa de depredación. Durante los inviernos más suaves, los ungulados están menos confinados a los bosques espesos de coníferas donde la cubierta de nieve es menor. En consecuencia, los lobos probablemente gastan más energía viajando para encontrar presas. Los ungulados también tienden a estar en mejores condiciones físicas durante los inviernos más suaves, de modo que los lobos probablemente gastan más energía tratando de matar a las presas una vez que las han encontrado. La tendencia a una mayor utilización durante los inviernos suaves puede estar asociada con el aumento de los costos energéticos de encontrar y matar a las presas.

Mientras que los lobos están consumiendo un cadáver, los cuervos (Corvus corax) y los zorros (Vulpes vulpes) en menor medida, también lo utilizan. Dos consideraciones alivian la preocupación de que la utilización del carroñeo confunda la conclusión de que el PPC maximiza la alimentación. Primero, las estimaciones de los autores de la utilización del cadáver se basaron en comportamientos que los lobos exhiben, pero los cuervos y los zorros no. Por ejemplo, los cuervos y los zorros no desarticulan las vértebras, ni eliminan los huesos grandes del lugar de la muerte o consumen porciones significativas de piel congelada. En segundo lugar, los trabajos previos indican que el carroñeo disminuye con el aumento del tamaño de la manada (Vucetich et al., 2004). En la medida en que el tamaño la manada refleja el uso del carroñeo, es relevante que los resultados centrales de este análisis tengan en cuenta la influencia del tamaño de la manada: (1) el tamaño la manada no estuvo asociado con la utilización media anual del cadáver y (2) la conclusión de que la utilización no se ve afectada por el tiempo desde la muerte anterior se basa en un análisis que explica el efecto del tamaño de la manada.

Generalidad

Si la proporción media de la utilización del cadáver es de 0,90, uno podría preguntarse: ¿esta alta tasa de utilización incluso cuenta como PPC?. Si bien la utilización es alta, se documentó co-variación significativa entre la utilización y tasa de depredación. Esa covariación significa que los lobos en Isle Royale regularmente no están consumiendo todo lo que pueden de los cadáveres de las presas. El consumo parcial de presas parece una descripción adecuada para ese comportamiento.

El alto grado de utilización observado en Isle Royale plantea la cuestión de si estos patrones de utilización son relevantes para comprender los sistemas en que la utilización del cadáver puede ser sustancialmente más baja.

Mientras que los lobos de Isle Royale no corren el riesgo de ser asesinados por los humanos, los lobos en la mayoría de las poblaciones enfrentan un riesgo no trivial de ser eliminados por los humanos. Este riesgo puede reducir la utilización del cadáver causando que los lobos los abandonen tras ser descubiertos por los seres humanos. La frecuencia de dicho comportamiento es desconocida. Si tal comportamiento es frecuente, la persecución humana sería importante para provocar que los lobos se alimenten de una manera ineficaz energéticamente. Tampoco se sabe si el abandono prematuro del cadáver haría que los lobos mataran con más frecuencia.

Surplus killing

Para los lobos, el fenómeno conlleva índices de depredación extremadamente altos (usualmente durante varios días a un par de semanas) y una utilización extremadamente baja de los cadáveres resultantes. En algunos casos, los cadáveres no se utilizan en absoluto. Cuando se realizan observaciones posteriores, lo que a menudo no es el caso, se descubre que estos cadáveres se utilizan más intensamente en los días y semanas siguientes a tales eventos (Mech et al., 1998; Mech y Peterson, 2003; Vucetich y Peterson, observaciones inéditas de cadáveres de ciervos matados por lobos en el Alto Michigan).

Cuando se informa de una “lobada” (surplus killing) es a menudo durante el invierno tardío o en terrenos de parto, situaciones en las que las presas vulnerables son especialmente abundantes. Por ejemplo, Miller y colaboradroes (1985) reportaron lobos matando a 34 terneros de caribú (Rangifer tarandus) en el lapso de unos minutos. Después de 24 h, los lobos no habían consumido nada de la mitad de los terneros y sólo pequeñas porciones de la otra mitad. Esos autores atribuyeron el comportamiento a los terneros que fueron especialmente abundantes y fáciles de matar.

Este fenómeno implica ciertamente una utilización del cadáver sustancialmente inferior a la observada en Isle Royale. Sin embargo, el patrón básico es el mismo: la utilización es mayor cuando las tasas de depredación son más altas y cuando las presas son más vulnerables. Este patrón sugiere que el «surplus killing» bien puede representar una manifestación extrema y fugaz de los lobos que se alimentan de manera óptima en un ambiente donde las presas vulnerables son inusualmente abundantes. Debido a que el evento es relativamente raro y rara vez dura más de unas semanas, está lejos de ser obvio que un evento tan raro tenga una influencia importante en la utilización media anual del cadáver o en las tasas anuales de depredación de toda una población de lobos.

Implicaciones en la conservación

Si bien el PPC es un importante fenómeno de comportamiento, los autores no han podido detectar ninguna consecuencia importante del PPC para las interacciones entre el depredador y la presa en el nivel poblacional. Estos hallazgos ofrecen una base para disipar las preocupaciones de que el PPC representa la evidencia del impacto de la depredación de lobos en las poblaciones de presas.

El PPC difícilmente es un comportamiento distintivo de lobo. Más bien, parece ser una estrategia óptima de alimentación en muchos organismos. Incluso parece ser un comportamiento adaptativo compartido por los lobos y los seres humanos (Rathje 1984; Gillisa et al., 1995). A pesar de la naturaleza aparentemente genérica de este comportamiento, se tiende a emplear más comúnmente términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el PPC cuando es exhibido por depredadores que consumen presas que a los humanos también les gusta consumir, especialmente ungulados. Estos términos -que connotan el despilfarro, la gula y la despreocupación- son metáforas pobres del fenómeno que pretenden describir porque el PPC probablemente representa una estrategia de alimentación óptima formada por la selección natural. Además de ser descripciones pobres, estos términos también subyacen a cierto odio y persecución de los lobos por los seres humanos.

Una de las mayores amenazas para la conservación del lobo es la actitud negativa que muchos humanos tienen contra ellos (Boitani 2003), y nuestras actitudes sobre la naturaleza y la conservación pueden ser influenciadas de manera importante por las palabras que elegimos al describir la naturaleza (Chew y Laubichler, 2003). Puede ser sabio abstenerse de utilizar los términos como «surplus killing» y «matanza excesiva» para describir el consumo parcial de presas en los lobos.

REFERENCIAS

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Vucetich, J. A., R. O. Peterson and T. A. Waite (2004). “Raven scavenging favours group foraging in wolves”. Anim Behav 67: 1117–1126

Los objetivos de este estudio fueron (1) probar la hipótesis de que el riesgo de un ataque al ganado por parte de un carnívoro grande es mayor justo después de un primer ataque en comparación con cualquier otro momento y (2) proporcionar recomendaciones para el uso eficiente de medidas de mitigación o disuasivas para reducir la depredación de ganado. Entre las medidas aportadas se encuentran algunas recomendaciones baratas y sencillas que se pueden llevar a cabo para evitar la reiteración de los ataques y que pueden ser implementadas como preventivas en los planes de conservación de especies consideradas como “conflictivas” como los lobos.

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Applied Ecology en 2010. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Applied Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 5,196. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	150	16	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Karlsson, J. and O. Johansson (2010). «Predictability of repeated carnivore attacks on livestock favours reactive use of mitigation measures”. Journal of Applied Ecology 47 (1): 166-171.

METODOLOGÍA

La depredación de ovejas por parte de grandes carnívoros se produce en toda Suecia, aunque los ataques son más comunes en el sur de Suecia central porque esta área tiene la mayor densidad de fincas de ovejas dentro del rango de distribución de carnívoros. Por lo tanto, el área de estudio estuvo centrada entre la latitud 54º- 75ºN y la longitud 27º-14ºE.

La densidad de población humana varía mucho, pero promedia < 1 persona/km² (Wabakken et al., 2001). Las especies de presas potenciales en la zona son alces Alces alces, corzos Capreolus capreolus, ciervos rojos Cervus elaphus, tejones Meles meles, castores Castor fiber, liebres de montaña Lepus timidus, urogallos Tetrao urogallus y gallos lira Tetrao tetrix (Olsson et al., 1997). Los grandes carnívoros presentes en la zona son el lince, el oso pardo y el lobo. La distribución de glotones Gulo gulo no se superpone con el área de ganadería ovina en Suecia, tanto la densidad de glotones como de fincas son muy bajas y no se han producido ataques de glotones a ovejas durante diez años.

En Suecia, los lobos atacan un promedio de 100-200 ovejas, el lince 100-200 ovejas y los osos pardos 50-100 ovejas cada año (Swedish Wildlife Damage Center, 2008). El ganado muerto, herido o desaparecido después de un ataque de grandes carnívoros es compensado con un precio ligeramente mayor que el valor de mercado. Se espera que el número de ovejas muertas, heridas o perdidas no informadas sea pequeño, porque (por ley) las ovejas son pastoreadas en pequeños pastizales vallados y hay un número relativamente pequeño de ovejas en cada finca. El noventa y dos por ciento de las explotaciones ovinas suecas tiene menos de 50 ovejas (Statistics Sweden, 2006). Además, la ley de bienestar animal obliga a los propietarios de ovejas a controlar y contar sus ovejas al menos una vez al día. Todas las explotaciones que sufren una supuesta depredación son visitadas por personal gubernamental capacitado para examinar los cadáveres y determinar la verdadera causa de muerte o lesión. Todos los cadáveres se pelan y se examinan. No se paga ninguna compensación a menos que estos expertos atribuyan muerte o lesión de grandes carnívoros, lo que motiva aún más a los ganaderos a evitar una depredación sospechosa.

Se definió ataque repetido como la ocurrencia de dos o más eventos de depredación dentro de un año en el terreno de la misma finca dentro de 1 km de distancia el uno del otro. El criterio de distancia se utilizó para separar diferentes explotaciones con el mismo nombre. A continuación, se utilizó un procedimiento de Kaplan-Meier para analizar cómo el riesgo para un evento de depredación posterior varió con el número de semanas después del episodio de depredación inicial.

RESULTADOS

Entre 1998 y 2006, ocurrieron un total de 509 ataques a ovejas en fincas de Suecia provocando la muerte de 2000 ovejas. En este estudio, sólo se utilizaron datos de 485 ataques de lobos, linces y osos pardo (24 ataques fueron de águila real Aquila chrysaetos). La mayoría (56%) de estos eventos de depredación podría atribuirse al lince. Más recientemente, los lobos han aumentado en número lo que conduce a un aumento en la proporción de eventos de depredación que se pueden atribuir a los lobos (24%).

De las 485 fincas ovinas que sufrieron ataques de grandes carnívoros, 81 (17%) sufrieron ataques repetidos dentro del año a partir del primer ataque. No hubo diferencia entre las especies de carnívoros en la proporción de ataques que fueron seguidos por un segundo evento de depredación.

El riesgo anual de un evento de depredación fue de 0,003 para una finca de ovejas promedio en el área de estudio. Para una finca de ovejas que ya había sido objeto de un evento de depredación, el riesgo de un episodio de depredación repetido dentro de los 12 meses fue, en promedio, 0,17. El riesgo de un segundo evento de depredación es, por lo tanto, 55 veces más alto para una finca que ha experimentado un evento de depredación en comparación con cualquier finca en la misma área.

Los autores clasificaron los ataques a menos de 1 km el uno del otro como ataques repetidos. También probaron si el criterio de distancia utilizado (máximo 1 km entre el primer ataque y el ataque repetido) afectó a los resultados clasificando ataques a 3, 5 y 10 km del primer ataque como ataques repetidos. Sin embargo, incluso cuando se utilizó el criterio de 10 km, el número de ataques sólo se diferenció ligeramente en comparación con el criterio de 1 km. Con el fin de disminuir el riesgo de clasificar los ataques de otros individuos carnívoros como ataques repetidos, se decidió dejar solo el criterio de 1 km.

El riesgo de un segundo episodio de depredación disminuye rápidamente con el tiempo desde el evento de depredación inicial para los lobos y el lince, mientras que en el caso del oso pardo no muestra un claro descenso con el tiempo. En el 47% de los casos en los que los osos estuvieron involucrados, se repitió un ataque a la semana que siguió al primer ataque y en el 32% y el 24% de los casos en los que los lobos o el lince atacaron ovejas. Se repitió ataque en las siguientes 5 semanas en el 63%, 60% y 50% de los casos de ataques a ovejas por osos pardos, lobos y linces, respectivamente.

DISCUSIÓN

De media, el riesgo de que una finca de ovejas experimentase un segundo ataque de oso pardo, lobo o lince fue 55 veces mayor durante el año después de un primer evento de depredación en comparación con cualquier finca en la misma área. Los autores sugieren que la razón principal para un mayor riesgo de repetición de un ataque después de un primero exitoso es que el depredador regrese al sitio donde se produjo la muerte para alimentarse de la carroña, o posiblemente para buscar nuevas presas. Si las ovejas todavía están pastando en la zona y no se han puesto disuasivos, el depredador podría matar fácilmente otras ovejas. Este comportamiento conduce a un mayor riesgo de depredación de ganado en las semanas inmediatamente posteriores al primer ataque. Podría ser una consecuencia de una serie de factores, incluyendo diferentes sistemas de cría de ovejas en las fincas que experimentan repetición de ataques, o que estén situadas en los denominados «puntos calientes» para la depredación (Mech et al., 2000). Sin embargo, si tales factores fueran una fuerza mayor que actuase sobre la repetición de los ataques, estos ataques se distribuirían más o menos equitativamente durante los 12 meses siguientes al primero y no se aglomeraron durante las primeras semanas después del primer ataque. Independientemente de cómo estos dos mecanismos contribuyan al aumento del riesgo de que ocurra un evento de depredación dentro de las 5 semanas desde el ataque inicial, siempre será más costoso implementar medidas de disuasión en las fincas que han sufrido un evento depredación inicial.

El análisis consideró los ataques dentro de un radio de 1 km desde el primer ataque como ataques repetidos. Además, los autores extendieron ese radio a 3, 5 y 10 km sin encontrar números significativos de ataques repetidos. Llegaron a la conclusión de que las fincas situadas a más de 1 km del lugar de ataque original no sufren un mayor riesgo de ataques.

El riesgo de un ataque repetido disminuyó rápidamente durante las semanas posteriores a un primer ataque. Aproximadamente el 30% de los ataques repetidos ocurrieron dentro de la semana del primer ataque y el 60% en las 5 semanas. Por lo tanto, un elemento de disuasión eficaz puede ser el uso de medidas temporales tales como dispositivos sonoros, mantener el ganado dentro de los establos, pastos más pequeños con mejores cercas, aumentar el pastoreo o cambiar el área de pastoreo usada por el ganado que pasta libremente.

Es importante tener un conocimiento detallado del comportamiento de los carnívoros ya que no todos los carnívoros responderán a las medidas aplicadas directamente después de un ataque y la eficacia de los factores disuasorios variará según las especies involucradas. A fin de maximizar la eficacia, será importante distinguir correctamente entre el ganado muerto por diferentes especies de carnívoros. Sin embargo, incluso si el depredador individual no regresa al sitio de un ataque, es probable que los dispositivos disuasorios sigan siendo eficaces para proteger el ganado de otros carnívoros atraídos por el cadáver.

Los resultados muestran que el riesgo de un ataque de depredadores a una finca de ovejas es 50 veces mayor justo después (en una semana) de un primer ataque en comparación con cualquier otra finca de ovejas en la misma área. Esta información debe ayudar a que la respuesta de la administración sea cuidadosamente enfocada para maximizar la eficacia. Es posible que los éxitos del pasado lleven a los depredadores a aumentar sus esfuerzos cuando regresen al lugar donde se produjo la muerte y para superar los dispositivos disuasorios temporales. Por otra parte, los depredadores pueden centrarse en las fincas vecinas en su lugar, lo que no reduciría el número total de depredaciones. Las densidades de ganado así como las presas silvestres serán factores importantes a considerar al elaborar planes de manejo. Los autores esperan que el beneficio de los disuasivos proactivos sea el más alto en áreas donde, por ejemplo, las presas silvestres son abundantes y los carnívoros no dependen del ganado para su supervivencia.

Muchos países en desarrollo no tienen los medios económicos para compensar económicamente a los propietarios de ganado ni para proporcionar disuasivos proactivos caros. A medida que el riesgo de un ataque repetido disminuye rápidamente durante las primeras 5 semanas después del ataque inicial, puede ser posible reducir la depredación del ganado utilizando soluciones simples y de bajo presupuesto como, por ejemplo, dispositivos sonoros, mantener el ganado dentro de los establos, pastos menos extensos con cercas mejoradas, aumento de pastores o cambio del área de pastoreo utilizada por el ganado que pasta libremente.

Algunos de estos métodos han sido probados. Por ejemplo, Ogada y colaboradores (2003) y Frank y colaboradores (2005) han demostrado que el refuerzo de bomas (recintos de ganado usados en muchas partes de la región africana de los Grandes Lagos, así como en África Central y Meridional), así como el aumento de las protecciones después de los ataques, fueron eficaces para reducir las pérdidas de ganado por grandes felinos en África. La principal contribución de este estudio al conjunto de conocimientos sobre cómo prevenir la depredación de ganado por parte de grandes carnívoros es la cuantificación del riesgo de un ataque repetido. Esta información puede ser útil cuando se consideran medidas gubernamentales de mitigación y subsidios. Es importante destacar que los resultados pueden ayudar a motivar a los propietarios individuales de ganado a invertir en simples elementos de disuasión durante un período limitado de tiempo para lograr un alto grado de éxito.

REFERENCIAS

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Swedish Wildlife Damage Center (2008). “Viltskadestatistik 2007”. Available at: http://www.viltskadecenter.se(accessed March2008)(inSwedish).

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En este estudio, se trató de identificar (1) los factores ecológicos a nivel del paisaje que influyeron en la depredación del ganado por los lobos y (2) la correlación entre las percepciones humanas y la depredación de ganado

El trabajo fue publicado en la revista Journal of Applied Ecology  en 2013. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Journal of Applied Ecology tuvo un «Factor de Impacto» de 5,196. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Ecología	150	16	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Suryawanshi, K. R., Y. V. Bhatnagar, S. Redpath and C. Mishra (2013). «People, predators and perceptions: patterns of livestock depredation by snow leopards and wolves”. Journal of Applied Ecology 50 (3): 550-560.

METODOLOGÍA

El paisaje de Upper Spiti (USL) en la India trans-Himalaya es una región elevada (3500 -6700 m). La gran fauna de mamíferos de la región incluye el baral Pseudois nayaur, el íbice Capra ibex y sus depredadores, el leopardo de las nieves y el lobo. Las comunidades pastorales, actualmente de denominación budista, han habitado esta región durante dos o tres milenios. Actualmente, la población del USL es de 4908 personas en 25 aldeas permanentes y un municipio. El conjunto de ganado incluye ovejas, cabras, burros, vacas, híbridos vaca-yak, caballos y yaks. El ganado se alimenta en los pastos excepto durante el invierno extremo cuando lo hacen en los establos. En base a las prácticas de pastoreo, el ganado puede clasificarse como: (1) libre de gran tamaño, en lo sucesivo denominado ganado grande (yaks y caballos), y (2) ganado pequeño y mediano en rebaño, en lo sucesivo rebaño (vaca, burro, híbridos vaca-yak, cabra y oveja). Aunque gran parte del rebaño de cada aldea se alimenta en pastos separados con derechos exclusivos de la aldea, dos o más pueblos vecinos comparten en ocasiones grandes pastos por unos pocos meses. El rebaño se lleva a los pastos cada mañana y se trae de vuelta a los establos del interior de las aldeas por la noche. Cada familia tiene un corral separado. En verano, el rebaño se mantiene en corrales bien protegidos adyacentes a la casa. Estos corrales tienen a menudo una sección separada cubierta con malla de alambre para los animales más pequeños como ovejas y cabras. Durante los inviernos, todo el ganado está encerrado dentro de las casas en una planta baja. Cada familia se turna en el pastoreo del rebaño de todo el pueblo junto con un pastor designado por éste. Las familias son propietarias de pequeños terrenos agrícolas (1-2 ha).

Estudios de campo para la distribución y abundancia relativa de carnívoros y presas

Se dividió el USL en 32 bloques de muestreo que comprendieron cuencas de valles más pequeños formados por los afluentes del río Spiti. Los tamaños de los bloques (después de excluir áreas por encima de los 5200 m de elevación, donde no hay poblaciones silvestres) oscilaron entre 50 y 160 km², con una media de alrededor de 80 km². Se muestreó uniformemente para la presencia de vida silvestre en todos los bloques a lo largo de tres transectos de 5 km en cada bloque. Cada transecto se subdividió en cinco secciones de 1 km. Todos los transectos se localizaron a lo largo de los microhábitats utilizados por los carnívoros para el marcaje social, así como buenas ubicaciones ventajosas, tales como crestas y acantilados. Las crestas y acantilados fueron características comunes de todos los bloques de este paisaje y permitieron la colocación consistente de transectos a través de ellos. Dentro de cada bloque, los autores prefirieron este diseño de muestreo centrado en los hábitats de marcaje de carnívoros sobre transectos asignados aleatoriamente, ya que maximiza las posibilidades de detectar indicios de carnívoros. Las ubicaciones ventajosas, ofreciendo una alta visibilidad, proporcionaron amplia cobertura de hábitats dentro de cada bloque para localizar evidencias de presas. Los transectos estuvieron separados entre sí por al menos un kilómetro. Las encuestas fueron realizadas por un equipo de 10 personas capacitadas entre septiembre de 2008 y enero de 2009. Se realizaron observaciones de grupos de baral e ibice mientras se examinaban los bloques. Se anotó la ubicación, el tamaño del grupo y su composición. Se registraron indicios de lobo a lo largo de cada sección de cada transecto. Para evitar la confusión con los de los perros del pueblo, se contrastaron las indicios de lobos con informes secundarios de avistamientos de lobos en el bloque de muestreo del mes anterior de los informantes clave del pueblo más cercano. Se entrevistó a un total de 412 informantes clave para contrastar la presencia de lobo y recopilar información adicional sobre la presencia de baral e íbice. De los 96 transectos potenciales, se pudieron examinar 75 transectos en 30 bloques. Los otros no pudieron ser examinados debido a la dificultad de acceso a las áreas.

Encuesta sobre la percepción de amenaza sobre el ganado

Para identificar las áreas donde la gente percibió que los lobos eran una amenaza para el ganado, los autores realizaron entrevistas en grupo en todos los pueblos (n = 25) entre octubre de 2008 y enero de 2009. Se entrevistó a ancianos del pueblo, jefes de aldea y jóvenes. Se recogió información a nivel de aldea sobre la explotación ganadera, la propiedad de tierras y la población humana. Los usos de los recursos como el ciclo de pastoreo del ganado, los pastos, la ubicación de los corrales del ganado, los campos agrícolas, las carreteras y los arroyos fueron mapeados y posteriormente digitalizados a escala 1: 50 000.

Se pidió a los entrevistados que enumeraran los problemas con que se enfrentaron en la cría de ganado, sin que se indicasen los daños causados al ganado por los carnívoros. Los entrevistados que informaron sobre la depredación del ganado por los carnívoros silvestres también fueron interrogados sobre la especie. Los rediles del área de estudio estuvieron mejor protegidos, y se informó de que todos los casos de depredación de ganado en los últimos 5 años se produjeron en los pastos. Sólo hubo un caso de muerte de más de 20 cabras en un corral de una aldea con una sola casa. Por lo tanto, las variables explicativas que se usaron en el análisis se relacionaron con los pastos donde se alimentaron los animales de cada aldea.

Daño al ganado

Durante las entrevistas de 2008, se pidió a los pastores profesionales de cada aldea que mantuvieran un registro mensual de toda la mortalidad del ganado. Los pastores mantuvieron registros de la especie y de la edad del ganado, el mes, la causa de la mortalidad y el número total de ganado en cada aldea entre enero de 2009 y diciembre de 2010. La identidad del depredador fue confirmada a través de avistamiento directo o signos alrededor de la muerte. Cruzando sus conocimientos, el equipo se aseguró de que los pastores que llevaron los registros tuvieran experiencia en la identificación de rastros de lobos. Un representante local mantuvo contacto con cada pastor cada 4-6 meses y registró todas las muertes de ganado. Los autores esperaron que los registros del pastor fuesen exactos, ya que también tuvieron que reportar cualquier mortalidad al dueño del ganado.

Se examinaron siete variables explicativas que potencialmente determinaron la ocurrencia de la depredación del ganado por los lobos. Se capturó la variación en la topografía, el uso relativo de los carnívoros y las presas, y la abundancia y otros atributos del ganado. Las tasas de encuentro de indicios de carnívoros se utilizaron como índices de uso relativo de cada bloque. Para asegurar que los índices fueran robustos, se comparó la estimación de la ocupación con estimaciones del software PRESENCE 2.0 donde fue necesario (Hines, 2004). La densidad de población fue el número de animales por kilómetro cuadrado. La altitud media de los pastos se estimó utilizando un modelo de elevación digital SRTM de 90 x 90 m (http://srtm.csi.cgiar.org/SELECTION/ inputCoord.asp). La robustez se calculó usando una ventana circular móvil de cinco radios de píxel. La robustez del píxel central de la ventana se calculó como la desviación estándar de la altitud de todos los otros píxeles dentro de la ventana. Los valores de rugosidad de todos los píxeles fueron promediados para cada pasto.

Se consideraron como posibles variables explicativas las tasas de encuentro de los indicios de lobo y de avistamientos de presas silvestres. Se supuso que la mayor tasa de encuentro de indicios reflejaba la abundancia relativa o el mayor uso de un área por los carnívoros. Se calculó la tasa de encuentro para cada bloque de muestreo como la proporción de secciones de transecto con signos de carnívoros. La tasa de encuentro de presas silvestres se calculó como el número de animales vistos por kilómetro. Se supuso que la mayor tasa de encuentro de avistamientos de baral e íbice reflejó una mayor disponibilidad de presas silvestres. Para cada aldea, la tasa de encuentro se calculó utilizando datos de todos los bloques sobre los que se extendió el ganado.

Análisis de los datos

Distribución de los lobos y las presas

La ocupación del sitio para cada especie se estimó como la proporción de bloques en los que se detectó. Una especie se consideró presente si se detectó en cualquiera de las secciones del transecto dentro de un bloque. Para el lobo, los datos se utilizaron para estimar la probabilidad de detección y la ocupación del sitio “corregida” utilizando el programa PRESENCE 2.0 (MacKenzie et al., 2002). La ocupación del sitio para el baral y el íbice se calculó como la proporción de bloques con la observación de la especie. Los autores decidieron confiar en la ocupación del sitio por las especies de presa porque sus avistamientos en diferentes transectos no siempre fueron independientes, debido a la alta visibilidad en el área de estudio.

Selectividad del ganado

Se evaluó la selectividad del lobo para diversas especies de ganado siguiendo el estudio de Vanderploeg y Scavia (1979).

Variables influyentes en la depredación del ganado y la percepción del conflicto

Entre las variables de distribución de Poisson, una de ellas fue el número de ganado muerto por los lobos. Entre las variables de respuesta binaria se encontró las aldeas donde la gente percibió al lobo como una amenaza para el ganado. Los autores usaron el coeficiente de Moran, basado en distancias lineales entre aldeas para probar si las variables de respuesta en la aldea cercana estuvieron espacialmente autocorrelacionadas.

Se evaluaron 16 modelos de regresión logística múltiple y se clasificaron usando el criterio de información de Akaike ajustado para muestras pequeñas (AICc; Burnham y Anderson, 2002). Aunque las regresiones múltiples permiten inferencias a partir de datos observacionales cuando hay varias hipótesis competidoras, en última instancia las inferencias se basan en los modelos incluidos en el conjunto candidato. La exclusión del mejor modelo o la inclusión de un modelo sin sentido pueden inducir a error a las inferencias (Johnson y Omland 2004).

Además, para inferir la importancia relativa de las variables predictoras, es necesario examinar todo el conjunto de modelos candidatos. Por lo tanto, se utilizaron dos análisis complementarios. Se calculó el peso acumulativo Akaike para cada variable explicativa mediante la suma de los pesos del modelo para todos los modelos que contienen esa variable (Burnham y Anderson, 2002). Las variables con el mayor peso acumulado de AICc tienen la mayor influencia relativa en la variable de respuesta, lo que permite clasificar las variables explicativas de la más importante a la menos importante. En segundo lugar, se utilizó la partición jerárquica con la Raíz del Error Cuadrado Medio como medida del ajuste de bondad para determinar la importancia relativa de cada variable explicativa (Mac Nally y Walsh, 2004). Este método aborda la multicolinealidad entre diferentes variables explicativas (Mac Nally, 2000). Los autores siguieron a Mac Nally (2002) para identificar variables estadísticamente significativas aleatorizando la matriz de datos 1000 veces. Usaron los modelos Poisson y de regresión logística en el paquete hier.part del paquete de software R (versión 2.13: http: //www.r-project.org) para estimar la contribución independiente y conjunta de cada variable. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el software R (versión 2.9: http://www.r-project.org).

Mac Nally (2000) sostiene que estos dos métodos deben estar de acuerdo en que las inferencias sean significativas. Se compararon las variables explicativas identificadas por ambos métodos para identificar los factores que tuvieron el mayor efecto independiente en las aldeas afectadas por la depredación del ganado por cualquiera de los carnívoros.

RESULTADOS

Distribución de lobos y presas

La ocupación del sitio del baral fue de 0,65. La presencia de baral pudo confirmarse mediante observaciones directas (192 barales en 26 grupos) por informantes clave en todos los bloques identificados como áreas de barales. Dos bloques identificados como áreas de barales por informantes clave no pudieron ser encuestados debido a dificultades logísticas. La ocupación del sitio para el íbice fue de 0,36. No se pudo confirmar su presencia a través de observaciones directas en dos celdas identificadas como áreas de ibex por los informantes clave. Durante esta encuesta los autores vieron 120 íbices en nueve grupos. Sólo se usaron datos de encuesta de signos de campo para estimar la ocupación del sitio. La ocupación acumulada de sitios para el íbice y el baral fue de 0,94. Sólo el 10% de los bloques estuvieron ocupados por baral e íbice.

La probabilidad de detección estimada para el lobo usando el software PRESENCE 2.0 fue 0,45 (SE = 0,15). La ocupación del sitio estimada (usando PRESENCIA) fue 0,32 (SE = 0,12). La estimación de la ocupación del sitio corregida no fue significativamente diferente de la estimación de 0,25. La estimación aproximada fue la proporción de sitios donde se detectó realmente la presencia de lobo. La distribución del lobo pareció estar limitada a los bloques donde realmente se detectó su presencia. Por lo tanto, los autores usaron las tasas de encuentro como variables predictoras para explicar la depredación real y percibida por el lobo.

Amenaza percibida hacia el ganado 

La gente de nueve aldeas percibió al lobo como una amenaza para la cría de ganado. Estas aldeas no estuvieron autocorrelacionadas espacialmente. La puntuación del coeficiente de Moran observada para estas aldeas fue de -0,07 (SE = 0,03) contra la puntuación esperada de -0,04. El modelo con menos AICc que explicó la amenaza percibida por los lobos incluyó sólo un parámetro: la tasa de encuentro de los lobos que estuvo positivamente relacionada con las aldeas donde la gente percibió que los lobos fueron responsables de la depredación del ganado. El coeficiente de estimación fue de 24,64 (SE=9,59). El único otro modelo dentro de dos unidades ΔAICc incluyó las variables tasa de encuentro de lobos y tasa de encuentro de presas silvestres. El peso acumulado de AICc de la tasa de encuentro de lobos fue 0,91 seguido por la densidad de ganado grande (0,25), la densidad del rebaño (0,20) y la tasa de encuentro de presas silvestres (0,20). En el análisis de partición jerárquica, la tasa de encuentro de los lobos tuvo un poder explicativo independientemente significativo (P <0,05) con una contribución independiente del 41%. La densidad de ganado grande fue la siguiente mejor variable con una contribución independiente de 19,86%, pero no fue estadísticamente significativa.

Depredación actual de ganado

Durante el período de estudio, ocho aldeas registraron daños reales por lobos. Esto incluyó solamente cinco de las nueve aldeas donde la gente había percibido que los lobos eran una amenaza hacia el ganado al principio del estudio, y otras tres aldeas donde la gente no había percibido que los lobos eran una amenaza. Estas aldeas no estuvieron autocorrelacionadas en el espacio. El coeficiente de Moran observado fue -0,02 (SE 0,02) contra y esperado -0,04 con un no significativo P = 0,39. Dos aldeas, donde la gente no percibió al lobo como una amenaza para el ganado en 2008, registraron la mortalidad causada por lobos de cinco ovejas y tres burros durante los 2 años siguientes. Un tercer pueblo, donde la gente no había percibido que el lobo era una amenaza para el ganado en 2008, registró una mortalidad de 66 ovejas sin precedentes, 11 burros y dos caballos en 12 eventos independientes en 2009.

Sorprendentemente, la mayor causa de mortalidad fue la depredación por perros asilvestrados (338 cabezas de ganado). Los lobos mataron 173 cabezas. Los lobos atacaron al ganado a lo largo de todo el año.

El índice de selectividad (E*) de lobo fue positivo para el burro y la oveja (0,4 y 0,35, respectivamente). Los índices de E* del lobo para la vaca, la cabra, el caballo y el yak fueron de -0,43 0,03, -0,18 y -0,48, respectivamente. Tres de los seis yaks muertos por los lobos fueron hembras adultas y los otros tres fueron machos jóvenes.

Factores influyentes en la depredación actual de ganado

En el caso del lobo, el modelo con el menor valor de AICc incluyó la densidad del rebaño, la robustez de los pastizales para este tipo de ganado y la altitud. Ningún otro modelo estuvo dentro de dos o incluso cuatro unidades AICc del mejor modelo. El peso acumulado de AICc de la densidad del rebaño, de los pastizales para este tipo de ganado y la altitud fueron 0,99, 1 0 y 0,93, respectivamente. Sin embargo, el análisis de partición jerárquica sugirió que sólo la robustez de los pastizales para los rebaños con una contribución independiente del 34% fue significativa. Tanto la densidad del rebaño y como la altitud tuvieron un efecto independiente de sólo 10,6 y 13,9%, respectivamente. Estas contribuciones no fueron estadísticamente significativas.

DISCUSIÓN

Se registraron diferencias notables entre las correlaciones ecológicas de la depredación del ganado, tanto percibidas como reales, por los lobos. Los lobos se distribuyeron por sólo una tercera parte del área de estudio, pero se percibieron como una amenaza para el ganado en todas las aldeas de la zona. La aparición de lobos, por sí misma, fue el predictor más importante de la percepción de la amenaza que para la gente representa este cánido sobre el ganado.

Aunque la gente en nueve aldeas percibió que los lobos fueron una amenaza, menos (ocho aldeas) registraron realmente la depredación por el lobo. Los resultados muestran que en comparación con otros depredadores, las percepciones de amenaza están desproporcionadamente sesgadas contra el lobo.

La percepción de los pueblos de un carnívoro en conflicto probablemente esté influenciada por su actitud hacia la especie en cuestión. Un fuerte sesgo cultural contra el lobo se refleja en fuertes actitudes negativas y una persecución relativamente alta en comparación con otros carnívoros simpátricos como el león de montaña Puma concolor en Norteamérica (Kleiven et al., 2004). Según los informes, las actitudes hacia una especie están influidas por las características físicas y de comportamiento del carnívoro y sus asociaciones culturales e históricas (Kleiven et al., 2004). Aunque las relaciones causales no son claras, factores como una mayor visibilidad, la amenaza percibida y los comportamientos llamativos tales como el aullido y la vida en grupo, la facilidad en la detección de lugares de reunión, etc., pueden acentuar la percepción de la amenaza y generar mayores actitudes negativas hacia el lobo (Kellert et al., 1996).

En el caso de los lobos, la robustez de los pastizales utilizados por los rebaños fue el factor más importante que influyó en la depredación real del ganado. Esta relación entre la complejidad estructural del hábitat y la extensión de la depredación del ganado por los lobos fue negativa. Esto es consistente con la expectativa de que un carnívoro adaptado a la carrera prefiera un hábitat estructuralmente menos complejo.

Implicaciones

Según los autores, este estudio proporciona dos ideas principales sobre los conflictos humanos-carnívoros. En primer lugar, las percepciones humanas pueden estar en considerable contradicción con los patrones reales de depredación del ganado y, segundo, la depredación del ganado por los lobos muestran patrones bastante diferentes en la selectividad de las presas y los determinantes ecológicos. Esto sugiere que si bien las entrevistas a la población local, que se han empleado comúnmente para estudiar los conflictos de la depredación del ganado, pueden proporcionar información exacta sobre la percepción de las personas de una situación de conflicto, la realidad de la depredación del ganado debe medirse de forma adicional e independiente.

Las ideas de este estudio tienen implicaciones para los programas de manejo de conflictos y ayudan a medir el futuro de los conflictos humanos-carnívoros en Asia Central.

Los resultados sugieren que el grado de depredación del ganado por los lobos no puede ser afectado de manera similar por los cambios en la abundancia de presas silvestres. Sin embargo, es probable que el lobo se enfrente a una persecución aún más intensa en el futuro, considerando los cambios socioeconómicos en curso en Asia Central, donde la demanda mundial de cachemira está llevando a un aumento en la ganadería y el reemplazo de ganado de mayor tamaño por otro más pequeños, como las cabras para producción de cachemira (Namgail et al., 2007). El aumento de la abundancia de cabras, especialmente en partes relativamente planas de Asia Central como la meseta tibetana y las estepas septentrionales, probablemente intensificará mucho más los conflictos humanos con los lobos en comparación con otros depredadores. Aparte de las medidas para proteger mejor el ganado, se necesitará educación sostenida y concienciación sobre la importancia de la conservación de estas especies carnívoras para aumentar la capacidad de carga social, especialmente para el lobo.

REFERENCIAS

Burnham, K. P. and D. R. Anderson (2002). “Model Selection and MultiModel Inference: A Practical Information-Theoretic Approach, 2nd edn”. Springer Verlag, New York, NY, USA.

Hines, J. E. (2004). “PRESENCE 2.0”. US Geological Survey – Patuxent Wildlife Research Center. Available: http://www.mbr-pwrc.usgs.gov/software/ doc/presence/presence.html

Johnson, J. B. and K. S. Omland (2004). “Model selection in ecology and evolution”. Trends in Ecology and Evolution 19: 101–108.

Journal Citation Reports (2017). Consultado el 9 de Marzo de 2017. http://sauwok5.fecyt.es/admin-apps/JCR/JCR?RQ=IF_CAT_BOXPLOT&rank=1&journal=J+APPL+ECOL

Kellert, S. R., M. Black, C. R. Rush and A. J. Bath (1996). “Human culture and large carnivore conservation in North America”. Conservation Biology 10: 977–990.

Kleiven, J., T. Bjerke and B. P. Kaltenborn (2004). “Factors influencing the social acceptability of large carnivore behaviours”. Biodiversity and Conservation 13: 1647–1658.

MacKenzie, D. I., J. D. Nichols, G. B. Lachman, S. Droege, J. A. Royle and C. A. Langtimm (2002). “Estimating site occupancy rates when detection probabilities are less than one”. Ecology 83: 2248–2255.

Mac Nally, R. and C. J. Walsh (2004). “Hierarchical partitioning publicdomain software”. Biodiversity and Conservation 13: 659–660.

Mac Nally, R. (2002). “Multiple regression and inference in ecology and conservation biology: further comments on identifying important predictor variables”. Biodiversity and Conservation 11: 1397–1401.

Mac Nally, R. (2000). “Regression and model-building in conservation biology, biogeography and ecology: the distinction between – and reconciliation of – ‘predictive’ and ‘explanatory’ models”. Biodiversity and Conservation 9: 655–671.

Namgail, T., Y. V. Bhatnagar and J. L. Fox (2007). “Carnivore-caused livestock mortality in trans-Himalaya”. Environmental Management 20: 1 –8.

Vanderploeg, H. A. and D. Scavia (1979). “Two electivity indices for feeding with special reference to zooplankton grazing”. Journal of Fish Research Board Canada 36: 362–365.

 

El título de esta entrada está basado en un artículo de Wilson (2004), en el que trata de valorar la percepción acerca de una posible reintroducción de grandes carnívoros como el lobo Canis lupus, el oso pardo Ursus arctos y el lince eurasiático Lynx lynx en el Reino Unido. En esta entrada recogeremos sus reflexiones acerca de esta cuestión en relación al primero de ellos.

El trabajo fue publicado en la revista Mammal Review en 2004. El «Factor de Impacto» es un indicador bibliométrico usado para medir la calidad de una revista en función del promedio de citas que reciben los artículos publicados en un período de dos años. Actualmente es el indicador más utilizado a nivel mundial en los procesos de evaluación de revistas. En el año 2015  (aún no están disponibles los datos para el año 2016 ni para 2017), la revista Mammal Review tuvo un «Factor de Impacto» de 4,116. La siguiente tabla muestra la clasificación de la revista en su categoría temática en función de este parámetro en el año 2015 (Journal Citation Reports, 2017).

Categoría de la revista	Total de revistas	Posición de la revista	Cuartil
Zoología	161	5	Q1

Los autores y otros datos del artículo:

Wilson, C. J. (2004). «Could we live with reintroduced large carnivores in the UK?». Mammal Review 34(3): 211-232.

El Reino Unido tiene pocas áreas extensas de hábitats seminaturales adecuados para los grandes carnívoros e incluso las áreas más remotas apoyan actividades económicas potencialmente conflictivas, como la cría extensiva de ovejas o el acecho de ciervos. Por lo tanto, antes de cualquier reintroducción podrían considerarse las siguientes preguntas básicas que deben abordarse:

1. ¿Tenemos suficiente espacio para ellos?.
2. ¿Son una amenaza para las personas?.
3. ¿Serían inaceptables sus efectos sobre el ganado o sobre especies cinegéticas o silvestres de importancia económica?.

En vista de la percepción de estas especies como potencialmente peligrosas, bien fundadas o no, ¿el público británico, en cualquier caso, apoyaría tal reintroducción?. El autor intenta responder a estas preguntas revisando los aspectos relevantes de la ecología de los grandes carnívoros, los problemas reportados en otras partes de la Europa moderna, y las actitudes y experiencias de reintroducciones de mamíferos similares en el Reino Unido y en otros lugares.

¿Existe espacio suficiente?

Para asegurar la supervivencia de una población reintroducida, la zona de liberación debe ser capaz de soportar más que la población mínima viable (MVP) para la especie en cuestión (Foose et al., 1995). Para protegerse contra posibles efectos adversos de la endogamia, y para permitir el cambio evolutivo, la MVP debe ser suficiente para mantener la diversidad genética (Lande y Barrowclough, 1987). Además, debe ser lo suficientemente grande para ser protegida contra eventos estocásticos impredecibles, como las catástrofes ambientales (Schaffer, 1987). Los biólogos que estudian la Conservación, en ocasiones, hablan aproximadamente de una regla de 50-500 (Wilson, 1992) refiriéndose a los riesgos probables de la depresión endogámica cuando el tamaño efectivo de la población cae por debajo de 50 y la pérdida de la variabilidad genética cuando está por debajo de 500. Fritts y Carbyn (1995) sugirieron que una MVP de tan poco como 100, era suficiente para una población de lobos aislada, pero el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos sugiere un mínimo de 201 (USFW, 1992, citado en Paquet et al., 2001). Utilizando el modelo de simulación poblacional VORTEX (Lacy, 2001) y los parámetros poblacionales estimados a partir de la literatura, el autor derivó MVP aproximadas para cada una de las tres especies de grandes carnívoros, teniendo en cuenta a las pequeñas o grandes poblaciones fundadoras (50 o 100 animales). Los efectos de consanguinidad y Allee (menor probabilidad de encontrar un compañero en poblaciones de baja densidad) y dos catástrofes ambientales fueron simulados utilizando los valores por defecto dados en el modelo. Las simulaciones para cada una de las especies mostraron más del 95% de probabilidad de sobrevivir 100 años a la capacidad de carga (K) = 200. La pérdida de la diversidad genética inicial excedió el 10% a K = 200 pero se redujo a 10% o menos a K = 250. Los resultados sugieren tamaños de MVP de 200-250 para los lobos.

Debido a que los grandes carnívoros habitualmente necesitan grandes territorios, se requieren áreas extensas para sostener poblaciones viables (Belovsky, 1987). Los tamaños de los territorios pueden variar considerablemente entre las diferentes zonas geográficas; las estimaciones de los territorios de lobos en América del Norte varían de menos de 80 km² en Minnesota a casi 13 000 en Alaska (Mech, 1970; Mech y Hertel, 1983). El autor obtuvo cifras para el tamaño de los territorios y la densidad de población de grandes carnívoros en Eurasia a partir de la literatura publicada. Los territorios reportados para las tres especies (oso, lobo y lince) son los más grandes en las partes septentrionales de su distribución y los más pequeños en Europa central y meridional. Algunos estudios informaron de territorios inusualmente pequeños para los lobos (Okarma et al., 1998), pero generalmente se asociaron con tiempos de estudio cortos o se basaron en gran medida en avistamientos o rastros. Por lo tanto, las tres especies se dan típicamente a densidades bajas únicas por 100 km².

Si se supone una MVP de al menos 200 y una densidad de población de 2 individuos/100 km², se requeriría un área de por lo menos 10 000 km² de hábitat adecuado para una liberación exitosa de cada una de estas especies. Esto es casi cinco veces el tamaño del Parque Nacional del Distrito de los Lagos (Lake District National Park) y no existen áreas protegidas continuas en el Reino Unido a esta escala. El hábitat seminatural extenso ocurre en las Tierras Altas de Escocia pero gran parte es propiedad privada. Sin embargo, la densidad de población humana en zonas de las Tierras Altas es comparable o inferior a la de muchas partes de los actuales territorios de carnívoros en Europa. Además, la densidad de carreteras, que se ha utilizado como indicador para evaluar la idoneidad de las zonas potenciales de liberación de lobos en América (varios autores citados en Paquet et al., 2001), también es baja. Por ejemplo, Paquet y colaboradores (2001) calificaron la adecuación de las áreas para lobos, según la densidad de carreteras, como alta (0-0,23 km carreteras/km²), media (0,23-0,45 km/km²), baja (0,45-0,6 km/km²) e inadecuada (más de 0,6 km/km²). En las Tierras Altas Occidentales, desde el Lago Eil en el sur hasta el Lago Maree en el norte, excluyendo los caminos en la periferia, la densidad de carreteras mostrada en la cartografía 1: 250 000 es de aproximadamente 0,07 km/km². En las Tierras Altas Centrales, desde Cairngorms hasta Strathmore, excluyendo de nuevo los caminos periféricos, es de aproximadamente 0,1 km/km². Por lo tanto, la densidad de población humana y el desarrollo parece ser lo suficientemente bajo y hay espacio suficiente para una población viable de lobos si se produjera a una densidad de población comparable a las densidades típicas en Europa continental. Esto parece probable para el lobo, ya que la densidad potencial de ungulados se compara favorablemente con la de otros lugares de Europa.

¿Son los lobos una amenaza para las personas?

Los lobos han tenido una reputación de atacar a personas desde la Edad Media (Zimen, 1981). No está claro si esto tenía fundamento real, pero Zimen (1981) sugirió que los niños, por lo menos, podrían haber sido presas fáciles y en los años setenta se exigió el exterminio del lobo en Galicia porque se decía que eran «asesinos innatos de niños «(Valverde, citado en Pimlott, 1975). Sin embargo, Mech (1970) no encontró evidencia científica de ataques de lobos sanos en América del Norte y concluyó que los informes de los ataques en Eurasia fueron exagerados en gran medida. Boitani (2000) confirmó que no hubo casos documentados de ataques de lobo sanos (sin rabia) en Europa a lo largo del siglo XX. Parece probable que los incidentes de lobos rabiosos, como el de 1948, citado por Pimlott (1975), en el que murieron 20 aldeanos tras un ataque a un pequeño pueblo de Rumania, aporten una explicación a la mala reputación del lobo.

El lobo es susceptible a la rabia y otras enfermedades, también se puede temer que puedan proporcionar un reservorio de infección tanto para las personas como para los animales domésticos. Sin embargo, las bajas densidades en que se producen hacen esto poco probable. La rabia es la única enfermedad mencionada por Boitani (2000) en una revisión de las cuestiones de conservación y manejo relacionadas con el lobo en Europa, pero es el zorro rojo Vulpes vulpes más que el lobo el que actúa como reservorio de la enfermedad (Zimen, 1981). La infección secundaria de esta enfermedad puede ocurrir en perros domésticos e incluso en personas pero otra vez el zorro rojo es probablemente el vector más importante de la fauna (Simpson, 2002). Es probable que las poblaciones de densidad baja de grandes carnívoros sean más víctimas de la infección de los reservorios de animales domésticos en lugar de que actúen ellos mismos como reservorios de enfermedades (Funk et al., 2001).

En conclusión, es poco probable que una población de lobos saludable represente una amenaza significativa para las personas, pero el peso del folclore, la tradición y la anécdota que representan al lobo como peligroso hagan que sea difícil la aceptación pública de esta especie.

¿Sería inaceptable su impacto sobre el ganado, las especies cinegéticas o la vida silvestre? 

El autor evaluó la importancia relativa de la presa principal de grandes carnívoros en una serie de estudios en Europa. Se utilizaron diversos métodos en los estudios citados, incluyendo la frecuencia de ocurrencia en los excrementos, el volumen estimado, la energía estimada en la dieta y el examen de las muertes. Sin embargo, como la mayor parte de las presas de vertebrados registradas fueron de mamíferos, por lo que la digestibilidad y el contenido energético fueron en gran parte comparables, consideró que estas diferencias fueron menos críticas que si se considerara una gama más amplia de presas o alimentos no animales. Por lo tanto, se consideró que la presa fue de baja, moderada o alta importancia, si comprendió hasta aproximadamente el 10%, 10-50%, o más del 50% de la dieta, respectivamente, por cualquier método que se usara en el estudio.

La importancia en la dieta puede no ser directamente proporcional al impacto en las poblaciones de presas. Los ungulados silvestres y domésticos son económicamente valiosos y parecen ser especies de presas potencialmente importantes para los grandes carnívoros. Sin embargo, los estudios sobre la dieta que usan el examen de las muertes pueden sobreestimar estas especies en comparación con aquellas que se consumen por completo o son menos probables de ser encontradas o reportadas. Además, el gran tamaño corporal de la mayoría de los ungulados significa que un número relativamente bajo de individuos depredados puede representar una gran proporción de la dieta de un depredador.

Los lobos se especializan en la depredación de ungulados medianos a grandes (Jedrzejewski et al., 1992; Jedrzejewska et al., 1996; Poulle et al., 1998; Gade-Jorgensen y Stagegaard, 2000) y parecen seleccionar ungulados silvestres siempre y cuando haya más de una especie disponible (Mattioli et al., 1995; Meriggi y Lovari, 1996; Meriggi et al., 1996). Sin embargo, pueden recurrir al ganado doméstico si las presas silvestres son escasas (Zimen, 1981; Meriggi et al., 1996; Ciucci y Boitani, 1998; Vos, 2000) y también se alimentan de basura y carroña (Zimen, 1981; Salvador y Abad, 1987; Boitani, 1992; Ciucci et al., 1997).

La depredación de ganado y especies cinegéticas, particularmente ciervos, son quejas comunes contra los lobos (Ciucci y Boitani, 1998; Linnell et al., 2000; Vos, 2000). En muchos de los estudios, la mayoría de las pérdidas de ganado reportadas son de ovejas y cabras (Blanco et al., 1992; Cozza et al., 1996; Mertens et al., 2001) y en el norte de Portugal, donde las presas silvestres son escasas, los lobos pueden depredar exclusivamente sobre ganado (Vos, 2000). Blanco y colaboradores (1992) concluyeron que la depredación ganadera en España se aproximaba a seis ovejas, o un ternero, por lobo por año. Sin embargo, Ciucci y Boitani (1998) resaltaron la dificultad de distinguir entre la depredación de lobos y perros y Boitani (1992) estimó que había 800 000 perros callejeros o libres y 80 000 perros asilvestrados en Italia, en comparación con sólo 400-500 lobos (Corsi et al, 1999). En una provincia, Ciucci y Boitani (1998) documentaron un fuerte aumento en la proporción de casos atribuidos a los lobos tras una mayor conciencia pública de sus investigaciones. Además, algunas afirmaciones de depredación validadas por el Servicio Forestal Estatal de la provincia de L’Aquila, Italia, se basaron en creencias subjetivas sobre el comportamiento de los lobos, tales como los ataques que tuvieron lugar cuando «sólo era tiempo para lobos» (Cozza et al., 1996). Por lo tanto, es probable que algunas depredaciones de perros sean achacadas a los lobos y se sospecha que se hacen afirmaciones fraudulentas (Zimen, 1981; Boitani, 1992; Ciucci y Boitani, 1998).

Los intentos de evaluar el impacto regional de la depredación de lobos sobre el ganado sugieren que es generalmente pequeño (0,35% de ovejas regionales, Ciucci y Boitani, 1998; 0,3% de cabras, hasta 5,1% de ovejas, Vos, 2000) pero el impacto para algunos propietarios puede ser significativo. La mayoría de las reclamaciones de compensación en L’Aquila fueron de menos de un ataque al año, pero alrededor del 4% lo hizo por dos o más (Cozza et al., 1996). En la Toscana, murieron un promedio de tres ovejas por ataque pero en un pequeño número de casos murieron de 21 a 113 (Ciucci y Boitani, 1998). La mayor parte de los incidentes ocurrieron donde las poblaciones se criaron intensivamente en grandes rebaños (Boitani, 1992; Ciucci y Boitani, 1998; Vos, 2000) o donde se desplazaron libremente en las zonas montañosas (Blanco et al., 1992). Cuando se utilizó el pastoreo tradicional, las poblaciones parecieron ser menos vulnerables (Boitani, 1992; Vos, 2000). Sin embargo, las prácticas de cría de ovejas en el Reino Unido son más comparables con aquellas donde ocurren problemas de depredación.

En la mayoría de los países europeos, los lobos también son vistos como competidores con la actividad cinegética (Boitani, 2000), aunque no existe un acuerdo claro en la literatura para el control de poblaciones de ungulados silvestres por depredación (Skogland, 1991; Breitenmoser, 1998; Peterson, 2001). En el centro-sur de Escandinavia, se calcula que los lobos toman el 5% de la población Alces alces alces cada año (Olsson et al., 1997) y en Sierra Morena, España, con 10-20 ciervos Cervus elaphus/km², se ha estimado que si se alimentasen exclusivamente de ciervos tomarían menos del 1% de biomasa total de ciervos por año (Blanco et al., 1992). En Polonia, Glowacinski y Profus (1997) estimaron que los lobos podrían tomar entre un 6 y un 9% de la biomasa de ungulados disponible, pero como incidían principalmente sobre animales jóvenes, los autores afirmaron que esto no afectaría seriamente a los dueños de caza locales. Aanes y colaboradores (1998) concluyeron que los lobos probablemente tendrían poco impacto en las poblaciones de corzo Capreolus capreolus, al menos cuando estas últimas ocurrieran en alta densidad. Algunos estudios americanos indican un efecto de control en poblaciones confinadas (por ejemplo, en islas), o un efecto anti-regulatorio en proporciones de presa/depredador bajas (Mech, 1970; Peterson y Page, 1983; Skoog, 1983; Messier, 1991), pero en Isle Royale, Michigan, se ha sugerido que la depredación del lobo es un factor secundario en relación con el clima invernal (Mech et al., 1987).

¿Aceptaría la reintroducción el público británico?

No han habido introducciones previas de mamíferos predadores de mediano a gran tamaño en el Reino Unido para proporcionar una guía para las respuestas probables a la reintroducción de grandes carnívoros. Se han producido algunos escapes de grandes carnívoros exóticos (Baker, 1990), pero afirmaciones de que tales especies consiguiesen vivir períodos prolongados en el medio silvestre, o incluso criar, no resistieron el escrutinio. Sin embargo, un pequeño depredador, el visón americano Neovison vison, se ha extendido por la mayor parte del país después de fugas accidentales y liberaciones deliberadas de granjas de pieles y ha sido la causa de una considerable controversia (Dunstone, 1993). Las evaluaciones del estado de los visones como especie problemática varían (Dunstone e Ireland, 1989; Harrison y Symes, 1989), pero estudios recientes confirman que pueden tener un impacto negativo en la fauna nativa (Ferreras y Macdonald, 1999; Rushton et al., 2000) y es cierto que, más de 40 años después, todavía son vistos como una adición no deseada a la fauna de Reino Unido.

La historia de los mustélidos nativos más raros en el Reino Unido se asemeja a la de los grandes carnívoros en Europa. El turón Mustela putorius fue erradicado de la mayor parte del país durante la segunda mitad del siglo XIX, pero después de la guerra de 1914-1918 comenzó una lenta recuperación (Langley y Yalden, 1977). A principios de los años noventa había vuelto a ocupar todo el País de Gales y gran parte de los condados fronterizos ingleses (Birks, 1993). Packer y Birks (1999) examinaron las actitudes hacia el turón a la luz de esta recuperación. Sus conclusiones sugirieron que la mayoría de los guardabosques y agricultores eran ahora más tolerantes con el turón y que algunos agricultores los veían como depredadores beneficiosos de conejos Oryctolagus cuniculus y ratas Rattus norvegicus. Sin embargo, la mayoría de la gente quería seguir siendo libre para controlar la especie. La marta Martes martes también fue erradicada de la mayor parte del país durante el siglo XIX (Langley y Yalden, 1977). Las propuestas para reintroducir las martas en partes de Inglaterra han sido objeto de consulta pública, incluyendo una encuesta a personas en áreas potenciales de liberación (Bright et al., 2000). La gran mayoría (casi el 90%) del público en general y la mayoría de los agricultores y guardabosques (64-65%) estuvieron a favor de la reintroducción y muchos, aparentemente, dijeron que estarían dispuestos a apoyarla financieramente. El desacuerdo, en este caso, se debió en gran medida a la preocupación por las poblaciones relictas que todavía pudiesen estar presentes en algunas de estas áreas (Birks y Messenger, 2000).

La consulta pública sobre la posible reintroducción del castor en Escocia también mostró una mayoría (86% de las respuestas voluntarias y 63% del público entrevistado) a favor de la propuesta (Scott Porter Research y Marketing, 1998). El apoyo fue mayor entre los académicos, los conservacionistas y los intereses de recreación al aire libre. Entre las razones dadas para apoyar la propuesta se incluyeron el aumento de la biodiversidad, la restauración de una especie nativa y el ecoturismo. La oposición fue mayor entre los intereses de la pesca con caña, la agricultura y la pesca, que supuestamente sentían que tenían más que perder. Casi el 70% de las organizaciones de pesca escocesa encuestadas en un estudio anterior estuvieron en contra de la reintroducción, principalmente debido a los temores de los posibles efectos de las presas de los castores en la migración de los peces (Collen, 1997).

Ninguna de estas especies presenta ningún peligro para las personas, pero el jabalí Sus scrofa, que puede causar daño agrícola (Schley y Roper, 2003) y que a veces se percibe como peligroso, se ha establecido recientemente en dos áreas del sur de Inglaterra (Goulding et al., 1998; Wilson, 2003). En Dorset, 35 de los 37 campesinos, guardabosques y cazadores con los que se contactó mientras se recopilaba información sobre la distribución del jabalí, aunque no se cuestionó específicamente sus actitudes, expresaron opiniones predominantemente negativas o, en el mejor de los casos, ambivalentes sobre la presencia del jabalí. Goulding y Roper (2002) encontraron que los artículos de prensa sobre estas poblaciones se concentraban en cuestiones negativas; principalmente amenazas percibidas a la seguridad humana y daños agrícolas. Sin embargo, consideraron que el énfasis en la seguridad no era injustificado, ya que no encontraron evidencia en la literatura de ataques no provocados de jabalíes a personas. Un registro de una anciana que se cree murió después de un ataque de jabalí en Japón existe (Hatake et al., 1995), pero Goulding y Roper (2002) señalan que gran parte de la cobertura de la prensa parecía mostrar «oposición ignorante y prejuiciosa», como predijo Yalden (1986).

Se han obtenido algunas indicaciones de las actitudes respecto a la posible reintroducción de grandes carnívoros en Gran Bretaña en respuesta a las propuestas formuladas por algunos organismos de conservación. En una encuesta realizada por el Macaulay Land Use Research Institute (citado en Watson Featherstone, 1997), mientras que el 66% del público en general estaba a favor de la reintroducción del castor, sólo el 36% apoyó el retorno del lobo. El apoyo fue aún más bajo (17%) en el área de Glen Affric, que se encuentra dentro del área de liberación potencial propuesta por Watson Featherstone (1997). MacNally (1995) hizo un caso emotivo contra la reintroducción del lobo a las Tierras Altas. Sin embargo, afirmó que los lobos en Italia han sido «conocidos por matar a 200 ovejas a la vez», mientras que esto sobrepasa sustancialmente incluso la peor de las pocas lobadas (“surplus killing”) registradas por Ciucci y Boitani (1998). También afirmó que «en España, donde hay ciervos, los lobos se alimentan principalmente de ganado». Esto es contrario a la evidencia en España y Portugal, que indica que si los ungulados silvestres están disponibles son la presa preferida (Salvador y Abad, 1987; Cuesta et al., 1991; Blanco et al., 1992), como se ha demostrado para Europa meridional en general (Meriggi y Lovari, 1996).

Las actitudes hacia los grandes carnívoros en otras partes de Europa parecen estar divididas entre el público en general y los más propensos a sufrir pérdidas. En una encuesta realizada por un periódico suizo (Coop Zeitung, citado en Breitenmoser, 1998), el 82% de las personas solicitadas estuvieron a favor del retorno del lince, el 64% para el lobo y el 54% para el oso. Sin embargo, los encuestados fueron principalmente de áreas urbanas. La recolonización natural de Escandinavia por los lobos en los años setenta se encontró con una gran hostilidad (Bjärvall, 1983). En 1979, la primera cría exitosa de lobos en Suecia desde 1964 llevó a dos aldeas locales a solicitar licencias para la eliminación de los lobos. Aunque el 70% del público en general estaba a favor de los lobos, más del 70% de los propietarios de renos estuvieron en contra (Bjärvall, 1983). A principios de los años ochenta, la exitosa cría de lobos en el sur de Suecia provocó la formación de una «Sociedad para la Destrucción del Lobo» y en 1985 la mayoría de los lobos de este grupo había sido asesinada ilegalmente (Mills, 1987). Linnell y colaboradores (2000) llegó a la conclusión de que los grandes carnívoros eran considerados como plagas debido a las actitudes negativas que atraen entre las comunidades rurales.

En Estados Unidos se han visto divisiones similares. Considerando que el público en general apoya la reintroducción de carnívoros, la restauración de los ecosistemas, el beneficio de las generaciones futuras o la recompensa por la persecución del pasado, la oposición puede ser fuerte en las zonas rurales debido a los temores sobre la seguridad humana y los daños al ganado (Schlickeisen, 2001). Después de la publicidad sobre la propuesta de reintroducción de lobos en los Adirondacks, Nueva York, la opinión se polarizó fuertemente y la mayoría de la correspondencia sustancial en la prensa se opuso a los planes (Fascione y Kendrot, 2001). La reintroducción de los lobos en el Parque Nacional de Yellowstone, propuesta inicialmente en 1975, también se enfrentó a una fuerte oposición (Clark y Gillesberg, 2001). Siguiendo las recomendaciones del Congreso en 1991, hubo una extensa consulta pública, como resultado de la cual se recibieron más de 160 000 comentarios escritos, la mayoría de apoyo. Sin embargo, en 1994 la Oficina de Agricultura de Wyoming presentó una demanda que se oponía a la reintroducción y en 1997, dos años después de que los lobos hubieran sido liberados, el Tribunal de Distrito dictaminó que todos los lobos reintroducidos debían ser removidos, decisión que posteriormente fue revocada por el Tribunal de Apelación de los Estados Unidos (Clark y Gillesberg, 2001).

Es evidente, mientras que las actitudes modernas hacia la vida silvestre y la conservación han aumentado la tolerancia para la conservación de carnívoros y otras especies potencialmente dañinas en general, que los grupos de interés que temen que serán los que sufren pérdidas son todavía susceptibles de oponerse a las reintroducciones. Aunque la presunción de que los carnívoros grandes tienen un impacto económico negativo a escala regional puede ser infundada (Rasker y Hackman, 1996), los temores enraizados en las opiniones culturales o tradicionales tienen que ser tomados en consideración (Clark et al., 1996). Es probable que en el Reino Unido, al igual que en otros lugares, mientras que la reintroducción de grandes carnívoros puede obtener apoyo entre el público en general y los conservacionistas, se encuentre con una fuerte oposición de los ganaderos, la cría de especies cinegéticas y los intereses de acecho de ciervos y otros habitantes rurales. Por lo tanto, es difícil concebir la mayoría del apoyo que se obtiene para la reintroducción del lobo.

DISCUSIÓN

Yalden (1986) hizo un fuerte argumento para la introducción de lobos en la Reserva Natural Nacional de la Isla de Rhum en la costa oeste de Escocia, comparando con la bien estudiada población de lobos de Isle Royale, Michigan. Sin embargo, Macdonald y colaboradores (2000) señalaron que Rhum es menos de un quinto del tamaño de la Isla Royale y la presencia de lobos conduciría con toda seguridad a ciclos volátiles de depredadores-presas. La supervivencia de una población de lobos en estas circunstancias probablemente requeriría manejo intensivo. Macdonald y colaboradores (2000a) sugirieron que los carnívoros grandes podrían reintroducirse en «parques ecológicos» vallados, pero las directrices de la UICN indican que el objetivo principal de cualquier reintroducción debería ser establecer una «población libre y viable en la naturaleza» (IUCN, 1998). Como se muestra en este estudio, el área requerida para una gran población de carnívoros viable a largo plazo es probable que sea del orden de 100 veces el tamaño de Rhum. Es inconcebible que un área de este tamaño pueda ser cercada para encerrar a los animales. En las Tierras Altas de Escocia existen zonas seminaturales suficientemente grandes donde la densidad de población humana, la densidad de carreteras y la disponibilidad de presas se comparan favorablemente con partes de Europa donde los grandes carnívoros sobreviven. Sin embargo, la mayor parte de esta tierra es de propiedad privada y los grandes carnívoros no encerrados son propensos a crear conflictos con el ganado y los intereses deportivos en estas áreas. El lobo puede tener un impacto sobre el ganado y, aunque es poco probable que sea significativo a escala nacional o regional, las pérdidas pueden ser graves para los ganaderos individuales. El ganado libre no supervisado, como el que se encuentra en gran parte de las tierras altas, es el más vulnerable. Muchos países europeos tienen planes de compensación financiados por las organizaciones estatales, de seguros, de conservación o de caza para la pérdida verificada de ganado (Boitani, 2000; Breitenmoser et al., 2000; varios autores en Servheen et al., 1999). Por ejemplo, Italia pagó alrededor de 1,8 millones de euros en 1996 por las ocasionadas por los lobos (Boitani, 2000), aunque probablemente incluyeron las ocasionadas por perros atribuidas erróneamente a los lobos (Ciucci y Boitani, 1998). En Estados Unidos, un fondo de compensación de 100 000 $ para pérdidas de ganado como consecuencia de la reintroducción de lobos en áreas como el Parque Nacional de Yellowstone y el centro de Idaho, es mantenido por la organización benéfica Defenders of Wildlife (Schlickeisen, 2001). No hay ningún precedente en el Reino Unido para la compensación estatal por los daños causados por la vida silvestre y es probable que cualquier esquema de este tipo también tenga que ser financiado por el sector voluntario. Las organizaciones de conservación tendrían que juzgar los costos de reintroducción en contra de otras prioridades de conservación.

El impacto sobre las poblaciones de especies cinegéticas, particularmente ungulados, también puede ser significativo, pero la abundante y creciente población de ciervos en las Tierras Altas (Staines y Ratcliffe, 1987) probablemente podría absorber las probables pérdidas. Debido a esto y, dado que hay cierta evidencia de que los lobos recurren a presas silvestres en lugar de ganado (Meriggi y Lovari, 1996; Breitenmoser et al., 2000; Jobin et al., 2000), la depredación del ganado podría ser un problema menor en las Tierras Altas en comparación con partes de Europa donde los ungulados salvajes son escasos.

El lobo es el más propuesto para la reintroducción en Gran Bretaña (por ejemplo, Yalden, 1986, Panaman, 1995; Watson Featherstone, 1997) en parte porque es la especie que sobrevivió en el país más recientemente (Yalden, 1999). Un hábitat adecuado para el lobo ha sido descrito como «donde los humanos no matan a la especie y donde hay algo para comer» (Boitani, 2000). Sin embargo, el lobo tiene el potencial de tener el mayor impacto sobre el ganado y, con distancias de dispersión de varios cientos de kilómetros (Boitani, 2000; Valière et al., 2003), los lobos liberados en las Tierras Altas podrían aparecer en terrenos agrícolas de tierras bajas en el centro o el este de Escocia. Por lo tanto, la reintroducción del lobo también es probable que encuentre una fuerte oposición.

Por lo tanto, existe el espacio y presas silvestres para sostener una población de grandes carnívoros, pero es poco probable que los lobos sean aceptados en un futuro previsible. Según el autor, se debería tener en cuenta el estatus legal de los animales reintroducidos. Bajo la ley actual no tendrían protección legal y serían vulnerables al sacrificio no regulado. Por lo tanto, el apoyo de la población local más susceptible de verse afectada sería doblemente importante. Por el contrario, una vez establecida, la población tendría que ser manejada y es probable que esto incluya algún sacrificio (Mech, 1995; Linnell et al., 2001, Mech, 2001). Muchos de los que apoyan la reintroducción probablemente se opondrían a esa gestión. Sin embargo, si se pueden abordar estas cuestiones, tal reintroducción podría ayudar a corregir el «poco poco» que se ha hecho para restaurar la gran fauna de mamíferos de Reino Unido, como señala Yalden (2003), en comparación con algunos de sus vecinos europeos.

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